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INTRODUCCIÓN
El temperamento de los animales representa un rasgo de suma relevancia para la industria ganadera, debido a su marcado impacto, tanto en el bienestar animal como en la productividad. Es definido como la respuesta o reactividad del miedo, agitación o agresión de cada animal hacia los humanos a un entorno novedoso (Fordyce et al., 1985, 1988; Burrow y Dylon, 1997), e incluye fenotipos como docilidad, reactividad, agresividad y sensibilidad (Shen et al., 2022).
Factores como la genética, raza, edad, sexo y ambiente impactan en las diferencias del temperamento (Fordyce et al., 1985; Gauly et al., 2001; Hoppe et al., 2010). Algunos estudios han demostrado que las hembras son más reactivas que los machos (Voisinet et al., 1997, Gauly et al., 2001), aunque en algunos casos el sexo no parece impactar en el temperamento (Tulloh, 1961; Benhajali et al., 2010).
Es importante destacar que el temperamento puede ser mejorado a través de la selección genética y genómica (Alvarenga et al., 2022; 2023; Shen et al., 2022), así como mediante la adopción de un mejor trato de los animales con la incorporación de buenas prácticas de manejo. Un ejemplo de esto es fomentar interacciones positivas entre humanos y animales (Cooke et al., 2009; Grandin y Shivley; 2015; Parham et al., 2019; Ujita et al., 2021). Sin embargo, hay animales que responden de manera diferente a las interacciones positivas, lo que se denomina diferencias individuales. Por tanto, existe un creciente interés por las diferencias individuales en el comportamiento animal (Bell et al., 2009).
En especies de interés zootécnico se la da poca importancia a las variaciones individuales (Koolhaas y Van Reenen, 2016). Hasta el momento, esta área ha sido explorada por investigadores como Le Neindre et al. (1995), quienes examinaron las variaciones en la docilidad en ganado Limousin y por Paranhos da Costa et al. (2021b) al evaluar las respuestas comportamentales al entrenamiento de rutina de ordeño en novillas lecheras de cruce F1 Holstein x Gyr. Estos últimos autores sugieren que los coeficientes de regresión b pueden ser útiles para identificar la variabilidad entre individuos, y que estas respuestas comportamentales desempeñan un papel fundamental en los resultados del entrenamiento.
La habituación es una forma de aprendizaje no asociativa, que resulta en menor capacidad de respuesta ante estímulos repetidos (Grissom y Bhatnagar, 2009). Este procedimiento ha sido utilizado en estudios previos, demostrando que animales que fueron entrenados con manejos racionales expresaron menor frecuencia cardíaca, reactividad y una mayor tasa de concepción a la inseminación artificial a tiempo fijo (Grajales-Cedeño et al., 2021). Inclusive, algunos estudios mostraron que la habituación a la interacción humana por cortos periodos de tiempo redujo la reactividad y el cortisol plasmático, lo que consecuentemente mejoró la eficiencia reproductiva de novillas cruzadas Bos indicus x Bos taurus (Cooke et al., 2009).
Por lo tanto, se asume que existen disparidades en las respuestas conductuales y productivas relacionadas con el sexo y las características individuales de los bovinos durante su interacción con humanos. En consecuencia, el objetivo de este estudio consistió en evaluar el efecto del sexo y variación individual en las respuestas de comportamiento y desempeño de bovinos Simbrah que pasaron por un proceso de habituación a la interacción humana y entrenamiento para exposición.
MATERIALES Y MÉTODOS
El estudio se realizó en la Facultad de Ciencias Agropecuarias de la Universidad de Panamá, ubicado en el corregimiento de Chiriquí, a una elevación de 26 msnm. Los animales fueron manejados de forma tranquila y despacio, procurando interacciones positivas entre humanos y animales, respetando las normas internacionales relacionadas a la ética y bienestar animal.
Animales y Condiciones de Manejo
Se trabajó con 19 animales Simbrah (5/8 Simmental y 3/8 Brahman). De estos, 11 machos con 349 ± 9 días de edad (media ± desviación estándar) y peso de 302 ± 36 kg, y 8 hembras con 339 ± 96 días y 261 ± 48 kg de peso. Todos fueron criados en sistemas pastoriles. La dieta se fundamentó principalmente en el consumo de Urochloa brizantha cv. Marandú, suplementación mineral y acceso ilimitado al agua. Cada animal fue identificado mediante un código exclusivo, conforme al protocolo nacional de trazabilidad bovina de Panamá. Previo a su inclusión en el estudio, se llevó a cabo una evaluación clínica en cada animal con el fin de garantizar su adecuado estado de salud.
Protocolo de Entrenamiento Reactividad
Para realizar la habituación a la interacción humana, los animales fueron trasladados por dos vaqueros montados a caballo desde los potreros hasta los corrales (1.0 km). El procedimiento fue llevado a cabo por 19 manejadores (9 mujeres y 10 hombres), previamente entrenados en comportamiento y buenas prácticas de manejo del ganando en el corral (Paranhos da Costa et al., 2015). Todos los manejadores eran estudiantes del curso de juzgamiento de ganado bovino de la carrera de Ingeniero Agrónomo Zootecnista de la Universidad de Panamá.
Durante el proceso los animales fueron manejados en grupos entre seis y ocho por corral, utilizando técnicas basadas en interacciones positivas, con una duración de 40 minutos por sesión y una frecuencia de dos veces por semana durante un periodo de 85 días. Inicialmente, se arrojaron cuerdas de manera repetida, pero suave al suelo, avanzando gradualmente hasta que los animales se habituaran a este estímulo. Posteriormente, conforme los animales disminuían la distancia de fuga, se procedió a aplicar estimulación táctil, utilizando una vara de madera, unida a un saco blanco en su extremo, como extensión del brazo conforme es descrito por Paranhos da Costa et al. (2021). La estimulación táctil comenzó en el área del cuello, seguidos del área dorsolumbar, costillas, vientre, los posteriores, región inguinal, las extremidades y cabeza; siempre con cuidado y de forma progresiva.
Una vez que se logró desensibilizar los animales, se procedió a colocarles los bozales. El propósito principal era que aprendieran a responder a los comandos orientados por el manejador, adoptando posturas adecuadas, como mantenerse en posición de manera erguida, simulando lo que ocurre cuando se presentan animales en pistas para juzgamiento. Todas las variables fueron evaluadas al día 0, 16, 30, 62 y 85 del estudio.
La reactividad fue evaluada por un técnico previamente entrenado y ciego al estudio. Se utilizó un puntaje de movimiento cuando cada animal ingresó al brete de contención (SB) utilizando una escala adaptada de Cooke et al. (2009, 2011) de 5 puntos (1: animal tranquilo, sin movimiento; 2: agitado, con movimientos; 3: movimientos frecuentes con vocalizaciones; 4: movimientos frecuentes e intensos con vocalizaciones, haciendo que se mueva el brete de contención; 5: lucha violenta y continua).
Adicionalmente, se utilizó un sistema de puntuación simplificada para evaluar la velocidad de salida (SS), tal como fue descrito por Vetters et al. (2013). Las puntuaciones fueron: 1, Los animales salen caminando; 2, Los animales salen trotando o corriendo.
Desempeño Productivo
Se evaluó el peso corporal (kg) a lo largo del estudio, empleando una báscula electrónica W210, Gallagher y un recopilador de datos y lector de etiquetas EID portátil HR4.
Análisis Estadístico
Los análisis estadísticos se realizaron con el software R con el entorno de desarrollo integrado RStudio [R v. 4.3.0], considerando diferencias significativas cuando p<0.05 y tendencia cuando p>0.05 y p<0.10.
Para investigar el efecto de posibles asociaciones entre variables de reactividad, peso y edad de los animales se realizó un análisis de componentes principales (PCA). Se consideraron asociaciones significativas cuando el valor de carga fue ≥ 0.50 o ≤ -0.50. El número óptimo de componentes principales a ser retenidos se determinó a través del análisis paralelo de Horn (Preacher y MacCallum, 2003).
El puntaje de reactividad en el brete de contención fue evaluado a través de modelos mixtos lineares generalizados (glmer) ajustado por distribución de Poisson, a través del paquete «lme4» (Bates et al., 2022), y el peso corporal fue analizado con modelos lineales mixtos. El modelo utilizado corresponde a la siguiente ecuación con sus respectivos ajustes: Yijklm = Ai + Bi + Ck + Dl + CDk + animalm + εijklm, donde Yijklm es la variable de respuesta, considerando el efecto de las covariables (Ai = peso inicial y Bi edad), los efectos fijos del sexo (Ck) y tiempo de evaluación (Dl), así como su interacción (CDk) y el animal (animalm) como efecto aleatorio y εijklm es el error aleatorio.
El mejor ajuste de los modelos adoptados para el análisis se realizó empleando el procedimiento step-up con el Criterio de Información de Akaike (AIC) y el Criterio de Información Bayesiano (BIC). Los supuestos de normalidad de los errores residuales en los modelos adoptados se realizaron con la prueba de Shapiro Wilks, Anderson-Darling y el gráfico de cuantil-cuantil normal (‘qqnorm{stats}’) e histograma (‘hist{stats}’). Se realizaron múltiples comparaciones de medias con la prueba de Tukey.
La variación individual en las respuestas de reactividad durante la contención en el brete, así como el peso corporal fueron analizadas mediante una regresión lineal para cada animal, según reportado por Paranhos da Costa et al. (2021) en novillas lecheras. La ecuación del modelo de regresión lineal simple fue y i =bo + b l x i + e i , donde y i es la variable de respuesta, b 0 es el coeficiente respectivo al intercepto, b 1 es el coeficiente respectivo de la pendiente lineal, que relaciona el cambio lineal de la variable de respuesta respecto al tiempo, x i es la covariable tiempo (días) y e i es el error aleatorio. Se emplearon coeficientes de regresión (b) para clasificar a los animales como habituados (coeficientes b negativos), neutros (coeficientes b igual a cero) y sensibilizados (coeficientes b positivos). También se utilizó el coeficiente de determinación (R2), así como el valor de p de cada coeficiente para determinar cuál animal mostró cambios consistentes y significativos a lo largo de los momentos.
Se adoptó un modelo lineal generalizado para evaluar las respuestas de reactividad y de peso (y i ) utilizando los coeficientes b de la regresión para cada animal considerando el sexo (Ai) de los animales como efecto fijo, ajustado por la covariable edad al inicio del estudio (Bj) y error aleatorio (e ij ) mediante la siguiente ecuación: yl= Ai + Bj + +e ij .
Finalmente, se utilizó la prueba de Chi-cuadrado para comparar el porcentaje de animales que salieron del brete de contención caminando y trotando/corriendo según el sexo (hembras y machos) en cada uno de los momentos de evaluación (0, 16, 30, 62 y 85 días).
RESULTADOS
Análisis de componente principales
El análisis de componentes principales (ACP) dio origen a cuatro componentes principales (CP). Sin embargo, el análisis paralelo de Horn sugirió apenas la retención del PC 1 como el más importante, explicando el 58.38 de la varianza total (Cuadro 1). El peso (-0.80) y la edad (-0.79) estaban directamente asociados entre sí e inversamente asociados con el puntaje de reactividad en el brete de contención (SB, 0.75) y con el puntaje de velocidad de salida (SS, 0.72), respectivamente, con variación entre individuos en sus respuestas conductuales y productivas (Figura 1).
Cuadro 1. Valores de carga, autovalores y varianza de los datos de las evaluaciones de reactividad (SB = puntaje en el brete de contención y SS = puntaje de velocidad de salida), peso y edad con base en el análisis de componente principales en bovinos Simbrah expuestos a sesiones de habituación a la interacción humana y entrenamiento
| Ítem | PC 1 | PC 2 | PC 3 | PC 4 |
|---|---|---|---|---|
| SB | 0.75 | -0.43 | -0.51 | -0.04 |
| SS | 0.72 | -0.51 | -0.47 | -0.05 |
| Peso | -0.80 | -0.42 | -0.08 | -0.43 |
| Edad | -0.79 | -0.45 | -0.02 | -0.42 |
| Autovalores | 2.33 | 0.82 | 0.49 | 0.36 |
| Varianza (%) | 58.37 | 20.44 | 12.17 | 9.01 |
Figura 1. Gráfico biplot temporal (d0 a d85) de indicadores de reactividad (SB = Puntaje en el brete de contención y SS = puntaje de velocidad de salida), peso y edad atribuidos a 19 animales expuestos a sesiones de habituación a la interacción humana y entrenamiento para el primer y segundo componente principal (PC1 y PC2). Se utilizaron elipses de confianza, construidas a partir de las densidades de los animales, para resaltar las áreas de mayor densidad en el gráfico. Cada individuo se representa mediante círculos menores, mientras que los círculos de mayor tamaño representan los centroides de cada grupo (obtenidos mediante la interpolación de los círculos menores del mismo color). Además, se incorporan flechas que indican la dirección de los vectores para cada variable junto con su respectiva contribución en la variabilidad observada
Reactividad
Hubo una variación temporal en la reactividad medida en el brete de contención (p<0.001), siendo que a partir del d16 el puntaje de reactividad difirió del d0 (p<0.05) y se mantuvo baja hasta el final del estudio (Figura 2b). Sin embargo, el sexo de los animales no mostró efecto significativo (p>0.05; Figura 2a), ni tampoco la interacción entre el sexo y tiempos evaluados (p>0.05) sobre la reactividad al momento de la contención en el brete.
Tanto en las hembras como en los machos hubo una importante variación individual en las respuestas de reactividad en el brete de contención. Del total de animales evaluados, 21% (4/19) expresaron coeficientes b de cero (animales neutros), un 5% (1/19) mostraron coeficientes b positivos (animales sensibilizados) y 74% (14/19) exhibieron coeficientes b negativos (animales habituados) (Figura 2c).
Figura 2. Gráfico de cajas de la reactividad medida atreves del puntaje de movimiento en el brete de contención de acuerdo con el sexo (a: hembras y machos) y tiempo (b: d0 = día cero; d16 = día dieciséis; d30 = día treinta; d62 = día sesenta y dos; d85 = día ochenta y cinco) y distribución de los coeficientes b de la regresión lineal en orden creciente de la reactividad en el brete de contención (c) de animales Simbrah expuestos a sesiones de habituación a la interacción humana y entrenamiento (n = 19). Las líneas de caja superior e inferior representan el rango intercuartílico (25 a 75%); La línea negra indica la mediana y el triángulo negro la media; ° indican variación individual. Letras diferentes (a,b) indican diferencias estadísticas (p<0.05). Las letras mayúsculas H y M antes de cada número de animal indican machos y hembras respectivamente
Aproximadamente 37% (9/19) de los animales evaluados con alto puntaje de reactividad (puntaje 5) al inicio del estudio, exhibieron una reducción de forma consistente de la reactividad durante la contención en el brete, con valores de coeficiente de determinación (R2>0.50), siendo que 86% (6/7) de estos individuos mostraron valores significativos (p<0.10) para el coeficiente de b de regresión.
Velocidad de salida del brete de contención
Hubo diferencias significativas entre los momentos evaluados (X2=132.96, gl = 4, p<0.001), pero no las hubo entre sexos (X2=0.55, gl = 1, p>0.05) en el puntaje de velocidad de salida. En las hembras al d0 hubo un mayor porcentaje de animales clasificados como puntaje 2 con respecto al puntaje 1. Sin embargo, al d16 este comportamiento se invirtió, debido a que el 75% de los animales presentaron puntaje 1 y 25% puntaje 2. Al d30 el 87.5% y 12.5% de los animales presentaron puntaje 1 y 2, respectivamente, en tanto que al d62 y d85 el 100% de los animales presentaron puntaje 1 (Figura 3). En los machos ocurrió el mismo comportamiento al largo de los días en el puntaje de velocidad de salida (Figura 3).
Figura 3. Porcentaje de hembras y machos que salen del brete de contención caminando (puntaje 1) o trotando/corriendo (puntaje 2) de acuerdo con los días de habituación a la interacción humana y entrenamiento (n=19)
Peso corporal
Hubo un efecto significativo de la interacción entre el sexo y tiempo de evaluación en el peso corporal de los animales (p<0.001). Los machos presentaron significativamente mayor peso al d30, d60 y d85 con relación a las hembras (p<0.05; Figura 4a).
Figura 4. Medias ajustadas ± error estándar del peso corporal de hembras y machos (a) de acuerdo con los días evaluados; y distribución de los coeficientes b de la regresión lineal en orden creciente del peso (b) de cada animal expuesto a sesiones de habituación a la interacción humana y entrenamiento (n=19). Letras mayúsculas diferentes indican diferencias significativas en un mismo tiempo de evaluación (p<0.05) y letras minúsculas indican diferencias significativas de acuerdo con el tiempo (p<0.05). Las letras mayúsculas H y M antes de cada número de animal indican machos y hembras respectivamente
Tanto en las hembras como en los machos hubo una importante variación individual en el peso corporal (Figura 4b), sin embargo, todos los animales se mantuvieron ganando peso en diferentes niveles durante el estudio con coeficientes b positivos, significativos (p<0.05) y con coeficientes de determinación (R2 >0.70).
Los coeficientes b de la regresión para la variable peso mostraron diferencias significativas entre sexo (p<0.001), siendo que los machos mostraron valores superiores en comparación a las hembras (0.87 ± 0.04 y 0.47 ± 0.04, respectivamente).
DISCUSIÓN
Los resultados evidenciaron que tanto las hembras como los machos que pasaron por la habituación a la interacción humana y el entrenamiento con la adopción de buenas prácticas de manejo experimentaron una reducción de su reactividad, de forma equivalente durante la contención en el brete como en la velocidad de salida, a partir del decimosexto día del estudio. Estos resultados concuerdan con el estudio de Tulloh (1961), donde se evalúo el comportamiento de 72 bovinos, representados por 12 novillos y 12 novillas para cada una de las razas Hereford, Angus y Shorthorn, sin encontrar diferencias por sexo en el temperamento. Además, estos hallazgos son consistentes con los de Benhajali et al. (2010), quiénes tampoco se observaron diferencias significativas entre sexos en becerros Limousin.
A pesar de que se ha demostrado que las hembras son más reactivas que los machos (Voisinet et al., 1997; Gauly et al., 2001), este hallazgo no pudo ser confirmado en el presente estudio. Es posible que estas diferencias dependan del contexto donde son evaluadas y del tipo de manejo realizado. Tal vez, pudo influenciar que los animales experimentaron interacciones positivas con los manejadores y, por lo tanto, el efecto del sexo no fue determinante en las respuestas de comportamiento al manejo.
Los hallazgos concordaron con otras investigaciones donde novillas expuestas a procedimientos de manejo racional a través de interacciones positivas redujeron su nivel de reactividad (Grajales-Cedeño et al., 2020). Además, fue demostrado en estudios anteriores que las novillas que pasaron por un proceso de habituación a la interacción humana antes de recibir un protocolo de inseminación artificial a tiempo fijo presentaron niveles más bajos de reactividad, frecuencia cardíaca y consecuentemente exhibieron una mayor tasa de concepción con relación a un grupo control (Grajales-Cedeño et al., 2021).
Recientemente, Ujita et al. (2021) evaluaron el comportamiento de novillas Bos taurus de 12 meses con relación a los efectos de la habituación a caminar por las estructuras del corral (CHU), a la estimulación táctil a través de cepillado durante 10 minutos por animal durante 7 días consecutivos en el brete (STI), y un grupo control no sometido a manipulación (CON), encontrando que tanto las novillas de los dos grupos experimentales presentaron una disminución en su reactividad, especialmente las del grupo STI.
Los resultados también coinciden con estudios realizados en novillas Braford y Brahman-Angus, donde se demostró que cortos periodos de habituación de los animales a los humanos durante la alimentación fue capaz para reducir la reactividad, cortisol plasmático y resultó en una mayor eficiencia reproductiva (Cooke et al., 2009). A su vez, estos mismos autores también demostraron que novillas Angus x Herford con habituación al manejo, tres veces por semana durante cuatro semanas fueron suficientes para reducir la reactividad, cortisol, haptoglobina y consecuentemente alcanzaran la pubertad más temprano con relación al grupo control (Cooke et al., 2012).
La disminución de la reactividad puede ser atribuida tanto a la eficacia del procedimiento de entrenamiento aplicado a los animales, caracterizado por su manejo cuidadoso y gentil, como al hecho de que tal vez, algunos individuos posiblemente estaban habituados al manejo en el corral. Esto se evidencia por el hecho de que 21% (4/19) de los animales presentaron niveles bajos de reactividad al ingresar al brete de contención, mientras que 47% abandonaba con tranquilidad la estructura de contención.
Los resultados son consistentes con los hallazgos de Paranhos da Costa et al. (2021), en donde indican que el entrenamiento a la rutina de ordeño en novillas lecheras (F1, Holstein x Gyr) redujo la zona de fuga en estos animales, con importantes diferencias individuales en las respuestas de comportamiento. Por lo tanto, los coeficientes b de regresión combinados con análisis visuales de los gráficos, pueden ser buenos indicadores de diferencias individuales en las respuestas de comportamiento, cuando el R2 sea mayor a 0.50, conforme indican los autores.
Algunos de los animales requirieron un periodo más prolongado de manejo para disminuir su nivel de reactividad. Por lo tanto, esta particularidad debe ser cuidadosamente considerada durante las sesiones de habituación al contacto humano. Además, la mayoría de los animales redujeron su reactividad de forma consistente a partir del día 16, manteniéndose constante hasta los 85 días, lo que indica que el procedimiento de entrenamiento fue una estrategia útil y efectiva para reducir las respuestas de miedo, lo cual es fundamental para mostrar los animales de alto valor genético en ferias o exposiciones. Por otro lado, animales con niveles inferiores de reactividad cobra un papel fundamental, ya que este rasgo exhibe una heredabilidad de moderada a alta (Alvarenga et al., 2023) y, además, está relacionado con varios indicadores productivos y reproductivos (Brandão et al., 2021; Acharya et al., 2022).
Con relación al peso corporal todos los animales experimentaron un aumento de peso conforme avanzaron las sesiones de evaluación, lo cual es indicativo de que la implementación de buenas prácticas de manejo acompañadas de interacciones positivas entre humanos y animales no comprometen sus indicadores productivos. Sin embargo, Grajales-Cedeño et al. (2020) reportaron una pérdida de peso en animales que fueron sometidos al método tradicional durante los primeros 16 días de evaluación, posiblemente debido al estrés inducido por el manejo aversivo.
CONCLUSIONES
El proceso de habituación a la interacción humana y entrenamiento en bovinos Simbrah para exposición redujo consistentemente la reactividad, tanto de hembras como machos, sin comprometer el desempeño productivo. Sin embargo, es esencial considerar las diferencias individuales entre animales.
Los coeficientes b pueden ser indicadores eficaces, junto con análisis gráficos, para identificar las variaciones individuales en la forma como los animales se habitúan, sensibilizan o se mantienen neutros al manejo.
