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1. Introducción
Dentro de la familia de las aliáceas destaca principalmente el género Allium, entre las más comunes se encuentran: A. cepa (cebolla), A. sativum (ajo), A. ampeloprasum (puerro), A. schoenoprasum (cebollino), A. fistulosum (cebolla galesa o cebolla china) y A. ursinum (ajo silvestre o ajo de oso) (Vuković et al., 2023). El centro de origen de la mayoría de estas especies se extiende desde la cuenca mediterránea hasta Asia central y son fuentes ricas en flavonoides, compuestos organosulfurados y saponinas con efectos beneficiosos para la salud humana (Soldatenko et al., 2021). Estas hortalizas son caracterizadas por bulbos y hojas que representan una parte significativa del mercado hortícola, tanto en términos de productos frescos como procesados (Pagano et al., 2023), destacando la cebolla que ocupa el tercer lugar en términos de superficie cosechada a nivel mundial, solo superada por la papa y el tomate (DAPRO, 2020) con una producción mundial para el año 2020 de 115,24 millones de toneladas según datos de la FAO (2023).
En Perú la cebolla es la aliácea que se consume mayormente en la región de la costa (Apcho et al., 2017) teniendo una producción en el año 2022 de 503 161 toneladas (SIEA, 2023). Otras de las aliáceas de mayor consumo son la cebolla china y el poro con producciones durante el año 2021 de 26000 y 19000 toneladas respectivamente. La región Arequipa es la principal productora de cebolla a nivel nacional con un 59,4% de la producción total, así como también ocupa el segundo lugar a nivel nacional en producción de poro con un 17,5% y en menor escala la cebolla china con un 5,9% del total de la producción nacional (SIEA, 2023).
Las aliáceas son afectadas por una serie de plagas que afectan su producción y calidad, entre ellas se tiene la presencia de nematodos fitoparásitos, que es uno de los mayores factores limitantes en la producción de estos cultivos. Respecto a la producción de los diferentes cultivos agrícolas afectados por nematodos fitoparásitos se estima pérdidas de entre 80 y 118 mil millones de dólares anuales a nivel mundial (Yadav et al., 2023). Siendo uno de los principales géneros de nematodos fitoparásitos de amplia distribución geográfica Meloidogyne (nematodo de las agallas) el cual tiene una amplia gama de hospedantes y afecta un gran número de cultivos (Maleita et al., 2022), ocasionando un crecimiento atrofiado, excoriación de las raíces, retraso del crecimiento, clorosis, marchitez prematura y una reducción general del crecimiento de la planta (Rawal, 2020).
El manejo de este nematodo es más difícil en comparación con otras plagas porque viven en el suelo y atacan las raíces de las aliáceas. Por ello, están directamente asociados a las raíces y el suelo (Faruk, 2019), posicionándose como una de las principales amenazas para la producción mundial de estos cultivos y causan pérdidas considerables (Nimgarri et al., 2023). Por ende, se le considera un género destructivo, con efectos devastadores y es más frecuente donde las temperaturas oscilan entre 18 y 27 °C, desde regiones templadas a tropicales del mundo (Rawal, 2020).
Dentro de este género, las especies relacionadas a cultivos hortícolas de acuerdo con su importancia y abundancia en Turquía son M. incognita con mayor incidencia seguido de M. javanica, quien se presentó en menor incidencia (Gürkan & Çetintaş, 2024), mientras que en Portugal Meloidogyne in cognita y M. javanica resultaron ser las especies más prevalentes, seguidas por M. arenaria y M. hapla (Rusinque et al., 2023). También se encontraron a especies de Meloidogyne incognita y M. javanica asociados a cultivos de cebolla en trabajos realizados en Puerto Rico (Nydia & Carbonell, 2012).
Otros géneros de nematodos fitoparásitos asociados a cultivos de aliáceas en cebolla son Helichotylenchus, Boleodorus, Filenchus, Aphelenchus, Paratylenchus y Belonolaimus, siendo Aphelenchus el género más abundante en el cultivo (Muhammad et al., 2024). A nivel nacional son pocos los trabajos de investigación sobre caracterización del género Meloidogyne en aliáceas, entre ellas está el de Lara-Ocola (1999), que reporto plantas de cebolla con agallas causadas por Meloidogyne incognita.
La correcta identificación de especies de Meloidogyne, en los diversos cultivos hortícolas, es fundamental para la implementación de estrategias de control, tales como el uso de cultivares resistentes, rotación de cultivos y el establecimiento de medidas cuarentenarias (Vera & Nora, 2014). En ese sentido, el objetivo del presente trabajo fue caracterizar al nematodo de las agallas (Meloidogyne spp) y determinar la densidad poblacional de nematodos fitoparásitos en cultivos de aliáceas en las principales localidades productoras de la región Arequipa.
2. Metodología
Se colectaron muestras de raíces y suelo de cultivos de A. cepa (cebolla), A. ampeloprasum (poro), A. schoenoprasum (cebollino o cebollín), y A. fistulosum (cebolla china) en seis distritos de la región Arequipa, Perú: Aplao, Dean Valdivia, La Joya, Majes, Sachaca y Santa Rita de Siguas durante el año 2022 (Figura 1). Estas muestras se colectaron de un total de 38 campos, la mayoría de estos campos son de un sistema convencional, con una a tres aplicaciones de nematicidas hasta el momento de la colecta (Tabla 1). De cada campo se colecto 5 submuestras de suelo al azar, con estas se preparó una muestra compuesta, de estas se procesó 250 g de suelo por campo, que fueron utilizados para los estudios de densidad poblacional. También se colectaron plantas de cada campo, de estas se evalúo la presencia de agallas en las raíces, sintomatología típica causada por Meloidogyne (Figura 2), obteniéndose una muestra compuesta de 200 g de raíces por campo para los estudios de caracterización.
2.1. Determinación de la densidad poblacional de nematodos fitoparásitos en cultivos de aliáceas
Los estudios de densidad poblacional y caracterización de Meloidogyne fueron realizados en el laboratorio de Fitopatología de la filial Majes de la Universidad Nacional de San Agustín - UNSA, así como en el laboratorio de Nematología/Entomología de la Escuela Profesional de Agronomía de la Universidad Nacional de Altiplano - UNA.
El estudio de la densidad poblacional de nematodos fitoparásitos se realizó a partir de las muestras de suelo conforme al método propuesto por (Jenkins, 1964). Para ello se centrifugo y tamizo 100 cm3 de suelo por muestra, seguidamente se utilizó el microscopio óptico para determinar los géneros en base a las claves descritas por (Mai & Mullin, 1996).
2.2. Caracterización del género Meloidogyne spp.
La identificación de Meloidogyne spp. se realizó mediante caracterización bioquímica por estudio de electroforesis de la enzima esterase (Est) (Carneiro & Almeida, 2001) para ello se utilizó hembras adultas de coloración blanca lechosa las cuales fueron extraídos de las raíces afectadas, también se caracterizó mediante la configuración perineal de hembras de Meloidogyne spp. (Hartman & Sasser, 1985), donde se analizaron diez cortes perineales por lamina provenientes de hembras maduras por cada muestra de raíz que presento la sintomatología causada por Meloidogyne en campo, la identificación de las especies a través del patrón perineal fue hecha tomando en consideración las descripciones y claves pictóricas propuestas por Eisenback et al. (1985), Taylor & Sasser (1983) y Hunt & Handoo (2009).
Figura 1 Mapa de ubicación de los seis distritos (Aplao, Majes, Santa Rita de Siguas, La Joya, Dean Valdivia y Sachaca) donde se colectaron las muestras de suelo y raíces de campos de aliáceas en la región Arequipa, Perú.
Figura 2 Sintomatología característica ocasionada por Meloidogyne spp. A: Síntomas en parte aérea en cultivo de cebolla china (Distrito de Majes); B: Síntomas en parte aérea en cultivo de cebollín (Distrito de Santa Rita de Siguas); C: Agallas en raíces en cebollín (Santa Rita de Siguas); D: Agallas en raíces en cebolla china (Majes); E: Agallas en raíces en cebolla (Santa Rita de Siguas); F: Síntomas en parte aérea en planta de poro (Majes); G: Agallas en raíces en poro (Majes).
3. Resultados y discusión
3.1. Determinación de la densidad poblacional de nematodos fitoparásitos en cultivos de aliáceas
De acuerdo con los análisis realizados de las muestras de suelo colectadas de los distritos de Aplao, Dean Valdivia, La Joya, Majes, Sachaca y Santa Rita de Siguas fue registrada la ocurrencia de varios géneros de nematodos fitoparásitos asociados a los cultivos de: Cebolla, cebolla china, cebollín y poro. Los géneros encontrados fueron Helicotylenchus con 97,37% de frecuencia en los campos colecta dos, Aphelenchus (73,68%), Meloidogyne (65,79%), Rotylenchus (55,26%), Mesocriconema (31,58%), Tylenchus (31,58%), Pratylenchus (26,32%), Xiphinema (13,16%), Dorylaimus (5,26%), Hemicycliophora (5,26%), Mononchus (5,26%), OGMA (2,63%) y nematodos de vida libre (100%) (Tabla 2), los géneros con una frecuencia mayor al 50% fueron: Helicotylenchus, Aphelenchus, Meloidogyne y Rotylenchus, de acuerdo a Konate & Kone (2019) los géneros Helicotylenchus, Tylenchus y Tylenchorhynchus fueron reportados parasitando a plantas de cebolla con una alta frecuencia, por otro lado Pokharel et al. (2008) encontro a Pratylenchus asociado a cultivos de cebolla en altas frecuencias.
La densidad poblacional del género Meloidogyne en los distritos de Santa Rita de Siguas y Majes presentan los niveles más altos, con 56 y 54 especímenes / 100 cm3 de suelo respectivamente, otro de los géneros que destaca por su elevado nivel poblacional es Helicotylenchus con 93 especímenes / 100 cm3 de suelo esta información coincide con (Konate et al., 2019), pues este género es considerado como uno de los más importantes causadores de daños en cebolla. Otro género con alto nivel poblacional es Mesocriconema (69 especímenes / 100 cm3 de suelo) estos datos concuerdan con el trabajo de Caballero-Luque et al., (2021) quienes tambien encontraron altas poblaciones de Mesocriconema en Alcachofa, para los demás géneros observados las densidades poblaciones fueron de entre 1 y 12 especímenes / 100 cm3 de suelo (Tabla 2).
Los nematodos de vida libre fueron encontrados en todos los campos colectados presentando una mayor densidad poblacional en el distrito de Sachaca con 140 especímenes / 100 cm3 de suelo, según Yadav et al., (2018) estos nematodos especialmente los que se alimentan de bacterias y hongos juegan un papel importante en el ciclo de nutrientes del suelo, a través de la descomposición de restos de animales y vegetales y la mineralización del nitrógeno indirectamente en sistemas de producción.
En la región Arequipa existen muy pocos reportes sobre la ocurrencia del género Meloidogyne en aliáceas. De acuerdo con Lara-Ocola (1999) este genero fue encontrado afectando plantas de cebolla. Sin embargo, este género parasita y ocasiona daños al sistema radicular de varios cultivos, tales como alcachofa (Caballero-Luque et al., 2021), paprika (Machaca, 2017), cucurbitáceas (Miranda-Barrios et al., 2020) entre otros. También se reportó este género parasitando aliáceas y otras hortalizas en la India, donde se encontró altas densidades poblacionales, considerándolos como uno de los fitoparásitos más importantes, causantes de la reducción del sistema radicular, plantas con follaje amarillento, crecimiento deficiente y disminución de rendimiento del cultivo (Simon et al., 2011). Además, del daño directo, los nematodos agalladores actúan como un agente predisponente a otros patógenos fúngicos y bacterias presentes en el suelo, agravando así el problema (Khan et al., 2023).
Reportes de nivel poblacional de nematodos asociados a las aliáceas en otros países muestran a Pratylenchus penetrans, Aphelenchoides, Ditylenchus dipsaci como las que presentaron densidad poblacionales más altas, seguido de Aphelenchus, Helicotylenchus, Hemicriconemoides, Hemiccicliophora, Hoplolaimus, Meloidogyne, Longidorus, Trichodorus y Xiphinema (Pokharel et al., 2008), En Burkina Faso en cebolla se reportó a Helicotylenchus, Tylenchus, Rotylenchulus y Tylenchorhinchus en mayor número poblacional, por ende causando daños a las raíces, seguido de Pratylenchus, Xiphinema, Telotylenchus, Ditylenchus, Escutelónema, Trichodorus, Criconemoides y Meloidogyne que presentaron niveles más bajos de especímenes (Konate et al., 2019).
Los nematodos fitoparásitos encontrados repercuten en el rendimientos y calidad de las aliáceas, un aspecto a considerar es el uso de la tierra, como los monocultivos, que pueden alterar la salud del suelo y provocar la acumulación de estos nematodos fitoparásitos en los suelos a lo largo del tiempo (Enyiukwu et al., 2021), todo ello ocasionara la pérdida de calidad del suelo y por ende una baja productividad.
3.2. Caracterización del género Meloidogyne spp.
De los 38 campos evaluados, se encontró raíces de aliáceas con sintomatología típica de Meloidogyne en seis campos muestreados correspondientes a los cultivos de cebolla, cebolla china, poro y cebollín (Figura 2). De estas, tres especies de Meloidogyne fueron encontrados, con 1 fenotipo esterasa para Meloidogyne javanica (Est J3, Rm: 1,03, 1,24, 1,37), 2 fenotipos para Meloidogyne incognita (Est I2, Rm: 1,03, 1,07; Est I1, Rm: 1,00), y 1 fenotipo esterasa atípico desconocido de una sola banda al que se denominó Meloidogyne sp. (Rm: 0,85) (Figura 3).
Tabla 2 Densidad poblacional y frecuencia de nematodos asociados a cultivos de: A. cepa (cebolla), A. ampeloprasum (poro), A. schoenoprasum (cebollín), y A. fistulosum (cebolla china) en cuatro provincias de la región Arequipa: Arequipa, Castilla, Caylloma e Islay
1Géneros de nematodos fitoparásitos y de vida libre en 100 cm3 de suelo, Aphe = Aphelenchus; Dor: Dorylaimus; Helico: Helicotylenchus; Hem: Hemicycliophora; Mel: Meloidogyne; Meso: Mesocriconema; Mon: Mononchus; Prat: Pratylenchus; Roty: Rotylenchulus; Tychus: Tylenchus; Xiphi: Xiphinema.
En los campos con plantas de aliáceas con sintomatología características de Meloidogyne fueron encontrados un total de ocho poblaciones de Meloidogyne, una población de M. javanica Est J3, dos poblaciones de M. Incognita Est I1, tres poblaciones de M. incognita Est I2 y dos poblaciones de Meloidogyne sp.; la especie con más frecuencia fue M. incognita I2 con un 50%, seguida de M. incognita I1 y M. sp., con 33,33% cada uno y por último M. javanica J3 con 16,67% quien tuvo la más baja frecuencia (Tabla 3).
Cabe destacar que las agallas producidas por Meloidogyne en las raíces de aliáceas fueron observados mayormente en zona apical produciendo ramificaciones secundarias, esta característica de parasitismo coincide con lo relatado por Rusinque et al. (2021) quien menciona la presencia de agallas causada por Meloidogyne en forma de gancho en cultivo de arroz, y se ubican principalmente en las puntas de las raíces, afectando el desarrollo y la fisiología de las raíces, además provoca una profusa proliferación de raíces muy delgadas y esponjosas que conducen a pérdidas sustanciales de rendimiento.
De las especies encontradas, M. incognita (I1 y I2) ha sido reportado en las diferentes provincias de la región Arequipa causando daños a plantas de alcachofa (Caballero-Luque et al., 2021), cucurbitáceas (Miranda-Barrios et al., 2020) y paprika (Machaca, 2017) con las frecuencias más altas, así como también en el norte del Perú causando daños a plantas de poro (Amaya, 1982). Por otro lado, la especie M. javanica ha sido reportado en cultivos como frejol para los valles de Chicama y Moche en bajas frecuencias (Amaya, 1982) y en Sacha Inchi en China se encontró a M. javanica (Est J3, Rm:1,0, 1,25 y 1,4) (Wang et al., 2013). Con respecto a la especie atípica de Meloidogyne, existen diversos reportes sobre esta especie en diferentes cultivos en la región Arequipa tales como cucurbitáceas y alcachofa (Miranda-Barrios et al., 2020; Caballero-Luque et al., 2021) pero se presentaron en baja frecuencias. M. incognita es la especie más predominante en aliáceas y en los diferentes cultivos citados siendo la principal causante de agallas en las raíces, enanismo, marchitez y amarillamiento llegando a reducir los rendimientos y la ganancia económica (Nydia & Carbonell, 2012), por otro lado, se observó la pre sencia de dos especies de Meloidogyne en un mismo campo agrícola, teniedose a M. incognita y M. sp. en los campos PO2 y CC1 la mezcla de más de una especie en un campo agrícola ya fue relatado por (Machaca, 2017; Caballero-Luque et al., 2021; Miranda-Barrios et al., 2020), las mezclas de estas especies ya reportadas amplían las condiciones de parasitismo de este género, de esta forma, existe mayor posibilidad de éxito de este género en parasitar cultivos de aliáceas en la región Arequipa.
Meloidogyne javanica Est J3 es la primera especie reportada en la región Arequipa en el cultivo de cebollín ubicado en el distrito de Santa Rita de Siguas y a pesar de encontrarse en baja frecuencia en los campos evaluados y los reportes descritos podría convertirse en una amenaza para la producción de este cultivo, en concordancia con Wang et al. (2013) quien indica que esta esta especie podría ser una amenaza importante para la producción de Sacha inchi. Los daños provocados por M. javanica en altas poblaciones iniciales en cultivo de soya provocaron una reducción significativa en el área foliar, en la masa radicular y en el peso seco total de la parte área y los granos (Asmus & Ferraz, 2001).
Figura 3 Fenotipo esterasa (Est) de Meloidogyne spp. de poblaciones colectadas en cultivos de aliáceas en la región Arequipa. a: M. javanica (J3); b: M. incógnita (I2); c: M. incognita (I1) y d: Meloidogyne sp. Se utilizó a M. javanica (J3) como fenotipo de esterasa estándar.
Tabla 3 Ocurrencia de fenotipos de esterasa (Est) de poblaciones de Meloidogyne spp. de muestras de plantas colectadas en campos de aliáceas en la región Arequipa, Perú
Figura 4 Cortes perineales de Meloidogyne spp. de poblaciones colectadas en cultivos de aliáceas de la región Arequipa. A) M. javanica (J3); b) M. incógnita (I2); c) M. incognita (I1) y d) Meloidogyne sp.
Para complementar la caracterización del género Meloidogyne se realizaron cortes perineales de las hembras del nematodo, encontrándose tres especies de Meloidogyne, el primero M. incognita presento dos configuraciones perineales: La primera M. incognita est I1 presentó un arco dorsal alto y cuadrado, con presencia de estrías lisas y onduladas, sin líneas laterales distintivas coincidiendo con (Eisenback et al., 1985; Machaca, 2017); la segunda configuración perineal M. incognita I2 presentó un arco dorsal alto y cuadrado, con presencia de estrías lisas y onduladas, campo lateral izquierdo prominente en comparación al campo lateral derecho coincidiendo con (Hunt & Handoo, 2009); la segunda especie encontrada fue M. javanica que presento un arco dorsal alto y cuadrado e incisiones laterales (estrías transversales) marcadas que separan las regiones dorsal y ventral que son únicas para la especie (Peraza-Padilla, 2021; Taylor & Sasser, 1983), por último se encontró una configuración perineal que no coincide con ninguna de las especies descritas por (Eisenback et al., 1985) al que se le denomino Meloidigyne sp. (Figura 4). Estos resultados coinciden con los encontrados en los análisis bioquímicos del género Meloidogyne.
La identificación de las especies de Meloidogyne nos permitirá proponer nuevas estrategias de control en base a estudios ya realizados sobre las mismas especies identificadas en otros lugares como: La rotación de cultivos, el uso de variedades resistentes, control biológico como la utilización de Paecilomyces lilacinus (Thom) para el control de M. javanica (Tiganomilani et al., 1995), control químico, entre otros con el fin de reducir o mantener las poblaciones de Meloidogyne por debajo de los umbrales de daño para así tener una producción sostenible (Enyiukwu et al., 2021).
4. Conclusiones
Se identificaron un total de 12 géneros de nematodos fitoparásitos además de nematodos de vida libre en cultivos de aliáceas en la región Arequipa, siendo Helicotylenchus, Aphelenchus, Meloidogyne y Rotylenchus los géneros más frecuentes.
Por análisis bioquímico se identificaron dos espe cies de Meloidogyne asociado a cultivos de aliáceas, y una especie atípica. De estas poblaciones, M. incognita presenta la más alta frecuencia y está distribuida en los distritos de Santa Rita de Siguas y Majes, seguido de Meloidogyne sp en el distrito de Majes y M. javanica en Santa Rita de Siguas.
La correcta identificación de nematodos fitoparásitos causando daños en aliáceas permite entender su distribución, frecuencia y nivel poblacional y así poder implementar medidas de manejo eficientes.
Se sugiere realizar un estudio sobre el comportamiento y los daños que produce el género Helicotylenchus, así como también realizar pruebas de agresividad de las especies de Meloidogyne encontradas en los diferentes cultivos de aliáceas de la región, pruebas de reacción de genotipos de aliáceas a las especies de este género.
