Introducción

Perú es uno de los países más diversos del Neotrópico y del mundo (CONAM 1999) con un área de 1.28 millones km². En él encontramos tres sistemas de drenaje importantes: 1) Ríos costeros del Pacífico; 2) cuenca del Lago Titicaca; y 3) la cuenca Andino-amazónica (^{Ortega & Hidalgo 2008}). En estos sistemas se pueden observar gran diversidad de hábitats que albergan una de las ictiofaunas más ricas de agua dulce del planeta, y que predominantemente está compuesta por especies de la serie Otophysi (Cypriniformes, Characiformes, Gymnotiformes y Siluriformes) (Ortega & Vari 1986, Ortega et al. 2012). El Perú alberga una variedad de subcuencas correspondiente a las cabeceras de la cuenca Andino-amazónica, donde diversas interacciones entre patrones geológicos, procesos vicariantes y dispersantes, tales como el levantamiento de los Andes, han dado como resultado una alta diversidad de peces y alto número de endemismo (^{Schaefer 2011}). A pesar de la importancia del conocimiento de la diversidad de peces de agua dulce en el Perú, esta aún no se encuentra actualizada, aunque información preliminar señala una diversidad de 1141 especies (MINAM 2019). Sin embargo, este número debería de aumentar significativamente con la adición de inventarios, revisiones taxonómicas y el uso de nuevas técnicas como las herramientas moleculares, que en los últimos años están siendo utilizadas para acelerar la descripción de especies nuevas (^{Reis et al. 2016}).

La cuenca del río Ucayali, es una de las principales del Perú, y representa el 5.1% de la cuenca Andino-amazónica (WCS 2021). Esta cuenca hidrográfica atraviesa por 11 departamentos, se ubica en las ecorregiones 312, 316, y 317 (^{Abell et al. 2008}), a lo largo de una gradiente altitudinal que varía entre los 90 y 4500 m de altitud, siendo su extensión de 2700 km y un área de cerca de 337500 km2 (WCS 2021). Las nacientes se encuentran en los Andes orientales, en el nevado Mismi a 5597 m en Arequipa. La cuenca del Ucayali esta subdividida en cinco subcuencas (Urubamba, Tambo-Ene-Perene, Pachitea, Aguaytía y Ucayali). El río Ucayali presenta un caudal promedio de 4000 m³/s en la estación frente a Pucallpa (^{Ancieta et al. 2008}), correspondiendo el 0.2% de la descarga del río Amazonas (caudal de 200000 m³/s) (Callède et al. 2010). El nivel del río Ucayali varía estacionalmente con los periodos de lluvias, aproximadamente 8 m entre el pico de periodo de inundación y el nivel más bajo en el periodo seco (WCS 2021).

Estudios sobre diversidad de peces para la cuenca amazónica, han registrado una alta riqueza de peces para la cuenca del Ucayali, 416 especies (^{Dagosta & de Pinna 2019}) y 727 (Jézéquiel et al. 2020). A pesar de la excepcional riqueza de especies, son pocos los inventarios y listas de especies publicadas para la cuenca del Ucayali, destacando entre ellos la de los peces del Rio Urubamba (Carvalho et al. 2011), los peces del Aguaytía (^{Quezada et al. 2017}), y los peces del Pachitea (^{Palacios et al. 2008}).

Este estudio tuvo como objetivo realizar una revisión exhaustiva de las especies presentes en la cuenca del río Ucayali; así como, dar a conocer la presencia de especies endémicas, y las especies que registran como localidad tipo la cuenca del Ucayali. Esta compilación de información proporciona una línea base del conocimiento de la ictiofauna en la cuenca, permitiendo identificar vacíos de información y proporcionar información para estimar una riqueza total de especies de peces en la cuenca.

Material y métodos

Los registros de especies de peces de la cuenca del Ucayali utilizados en este trabajo provienen de dos fuentes principales de información. Una fue basada en la revisión bibliográfica del Checklist of the Freshwater Fishes of South and Central America (CLOFFSCA) (^{Reis et al. 2003}, Frick et al. 2022), para lo cual cada registro se corroboró con la literatura disponible, incluidas revisiones taxonómicas, descripción de especies y las listas de especies con información de datos de código de colección y literatura gris como tesis, y registros fotográficos (Apéndice 1). Otra fuente fue la revisión de especímenes depositados en colecciones científicas internacionales, las cuales pueden ser accedidas en las plataformas: Idigbio (https://www.idigbio.org/portal/search) y Splink (http://www.splink.org.br/index?lang=pt). La información recopilada se filtró y se seleccionaron especímenes identificados hasta el nivel de especie. Fueron excluidos de la lista de especies, los especímenes con identificaciones aff. (affinis), cf. (confer) y las identificaciones hasta nivel de género. Los nombres completos de los museos se obtuvieron de ^{Sabaj (2020}).

La clasificación taxonómica de órdenes y familia sigue a ^{Betancur et al. (2017}) y son presentados en la lista de especies ordenados alfabéticamente. Adicionalmente, se calculó el número de especies descritas en la cuenca del Ucayali, para elaborar una curva acumulada de especies y mostrar las tendencias históricas y actuales de la ictiofauna en la cuenca. Todos los nombres de las especies se buscaron primero en FishBase (^{Froese & Pauly 2019}) a través del paquete 'rfishbase' (^{Boettiger et al. 2012}) del entorno R (R core Team 2019), permitiendo obtener la información de la longitud estándar máxima (LS máx.), se clasificaron como: cuerpo miniatura (LS máx. <2.7 cm), cuerpo pequeño (2.7 a <10 cm), cuerpo mediano (10 a <30 cm), cuerpo grande (30 a <100 cm) y de cuerpo gigante (LS máx. > 100 cm). Usamos estimadores no paramétricos con los datos de incidencia por punto de colecta (392 localidades) , Jackknife de primer orden, Jackknife de segundo orden y Chao2, para estimar la riqueza de especies para la cuenca, utilizando el software EstimateS (Statistical Estimation of species Richness and Shared species from samples) (^{Colwell 2013}).

El estado de riesgo de amenaza de todos los peces se verificó en la Lista Roja de la UICN (UICN 2020), depositada en FishBase, con fecha de actualización el 23 de julio de 2019. Estas categorías se basan en el tamaño de la población de la especie, la abundancia y el rango o distribución, ordenados en orden creciente de riesgo de extinción: preocupación menor (LC), casi amenazada (NT), vulnerable (VU), en peligro (EN), en peligro crítico (CR), extinto en estado salvaje (EW) y extinto (EX). Las especies que carecen de datos para una evaluación adecuada se clasifican como datos deficientes (DD), y las especies que permanecen sin evaluar se clasifican como no evaluadas (NE).

Resultados

Ictiofauna de la cuenca del Ucayali . - Con base en la compilación de 6054 lotes, de los cuales 5709 lotes presentaban identificación hasta especies y 345 lotes presentaban identificación hasta nivel de género (Figs. 1 y 2), se registraron 734 especies validas de peces para la cuenca del río Ucayali, distribuidas en 15 órdenes, 49 familias y 292 géneros (Apéndice 2). La ictiofauna estuvo dominada por especies de la serie Otophysi (633 spp., 86.2% del total de especies), con los órdenes más diversos Characiformes (312 spp., 42.5%), Siluriformes (270 spp., 36.8%) y Gymnotiformes (51 spp., 6.9%). Los órdenes no Otophysi fueron Cichliformes (50 spp., 6.8%) y otros 10 órdenes representados por 51 especies (6.9%) (Tabla 1, Fig. 2).

Figura 1 Subcuencas del río Ucayali, Perú. Los puntos representan las localidades de colecta. 

Figura 2 Distribución por órdenes en la cuenca del río Ucayali: a) Distribución de Characiformes (círculo amarillo) y Cichliformes (triangulo anaranjado). b) Distribución de Siluriformes (triangulo anaranjado) y Gymnotiformes (circulo celeste). c) Distribución de Clupeiformes (cruz negra), Synbranchiformes (diamante rosado), Beloniformes (círculo celeste), Lepidoseriniformes (triángulo blanco), Myliobatiformes (cuadrado morado). d) Distribución de Cyprinodontiformes (círculo amarillo), Osteoglossiformes (cuadrado verde), Perciformes (triángulo rojo), Carangiformes (cruz blanca) y Tetraodontiformes (estrella morada). 

Las familias más ricas en especies fueron Characidae (157 spp.), Loricariidae (86 spp.), Cichlidae (50 spp.), Pimelodidae (38 spp.), Curimatidae y Doradidae (28 spp. cada una), Callichthyidae (25 spp. cada una) y Auchenipteridae (24 spp.). Los estimadores de riqueza de especies muestran que la cuenca presenta una diversidad subestimada: Jackknife de primer orden (1004 spp.; DS=43), Jackknife de segundo orden (1125 spp.; DS=0) y Chao2 (997 spp.; IC= 930-1089; DS=40) (Fig. 3).

La cuenca Ucayali presenta importancia taxonómica, por ser localidad tipo (área de donde fue descrita una especie) de 159 especies, actualmente validas (^{Fricke et al. 2022}), adicionalmente en la cuenca fueron descritas 34 especies, actualmente consideradas como sinónimo junior (Apendice 2). Las primeras especies descritas fueron Ancistrus bufonius y Astroblepus sabalo por Valenciennes (1840), Chaetostoma loborhynchos y Trichomycterus dispar del río Tulumayo (Junín) por Tschudi (1846) y Orestias jussiei Valenciennes 1846 del río Guasacona y lago Urcos en el río Vilcanota. La curva de acumulación de especies revela un aumento constante en la tasa de descripción de especies en la cuenca del Ucayali (Fig. 4).

La comunidad de peces del Ucayali presenta una alta diversidad en términos de tamaño (Fig. 5, Apéndice 2), forma corporal, patrones de coloración, locomoción y resistentes a condiciones extremas. Este conjunto incluye formas miniatura, como Priocharax pygmaeus (16.4 mm), Oxybrycon parvulus (15.7 mm); Tyttocharax cochui (22.0 mm); Tyttocharax madeirae (17.5 mm); Xenurobrycon heterodon (20.1 mm), Klausewitzia ritae (25 mm), Odontocharacidium aphanes (16.5 mm), entre otros. Así como especies grandes que incluyen a los grandes bagres migratorios como Brachyplatystoma capapretum, B. filamentosum, B. juruense, B. platynemum, B. rousseauxii, y B. vaillantii. Adicionalmente, Arapaima gigas y Osteoglossum bicirrhosum que pueden alcanzar longitudes de 2 m, siendo escaso el registro de individuos de este tamaño en colecciones. Aunque no hay especímenes en colecciones, Carcharhinus leucas se registró en 1948 (^{Thorson, 1972}).

Figura 3 Estimadores de riqueza de especies Chao 2, Jackniffe 1, Jackniffe 2 para la cuenca del rio Ucayali. SD= desviación estándar; CI= intervalo de confianza. 

Figura 4 Curva acumulada de especies descritas en la cuenca del río Ucayali desde 1840 hasta la actualidad. 

Figura 5 Proporción de tamaño de las especies de la cuenca del río Ucayali. 

Entre las especies filopátricas, los cíclidos están representados por Aequidens diadema, Apistogrammoides pucallpaensis, Tahuantinsuyoa chipi y Tahuantinsuyoa macantzatza, conocidos para el río Pachitea; además, peces anuales como Anablepsoides atratus, A. derhami, A. elongatus, A. iridescens, A. ornatus, A. rubrolineatus, Moema peruensis y M. wischmanni; y especies de coridoras como Corydoras coriatae, C. leucomelas, C. panda, C. stenocephalus, C. virginiae, C. weitzmani. Por otro lado, entre las especies de importancia comercial tenemos los bagres Brachyplatystoma capapretum, B. filamentosum, B. juruense, B. platynemum, B. rousseauxii y B. vaillantii; las especies escamadas como Prochilodus nigricans, Triportheus angulatus, Potamorhina altamazonica, P. latior, P. pristigaster, Psectrogaster amazonica, Mylossoma albiscopum, M. aureum, Leporinus fasciatus, L. friderici, L. pearsoni, L. striatus, Megaleporinus trifasciatus, Rhytiodus microlepis y Schizodon fasciatus entre otras.

Destacan especies raras, que se registran esporádicamente en colecciones, como son el pez pulmonado Lepidosiren paradoxa, el pez globo Colomesus asellus, especies del género Synbranchus, los bagres Batrochoglanis raninus y Brachyrhamdia marthae, el pez plano Apionichthys nattereri, el pez hoja Monocirrhus polyacanthus, las rayas Paratrygon aiereba, Plesiotrygon nana, Potamotrygon falkneri, P. motoro, P. orbignyi, además, especies de anguila eléctrica Electrophorus varii y E. multivalvulus.

En cuanto a las especies endémicas, el 1.7% de ellas fueron restringidas a ríos y lagos en el altiplano pertenecientes al género Orestias como O. elegans, O. empyraeus, O. jussiei, O. munda, O. polonorum; así como, a los bagres Trichomycterus dispar, T. megantoni, T. oroyae, T. taeniops, T. weyrauchi, Rhamdella montana, Chaetostoma lineopunctatum y C. loborhynchos. Durante este estudio se encontraron 29 morfoespecies identificadas hasta nivel de género, las cuales podrían ser consideradas como posibles especies nuevas para la ciencia, representando el 3.9% de la riqueza de especies listadas.

En la cuenca del Ucayali encontramos varias especies categorizadas en un nivel de amenaza según los criterios de la IUCN (Fig. 6): CR (4 spp.) Knodus shinahota, Astroblepus formosus, Rhamdella montana, Aposturisoma myriodon; EN (6 spp.) Orestias polonorum, Chaetostoma loborhynchos, Otocinclus cocama, Panaqolus albivermis, Trichomycterus taeniops y Trichomycterus weyrauchi; VU (3 spp.) Tahuantinsuyoa chipi, Orestias pentlandii y Astroblepus supramollis; NT (7 spp.) y LC (155 spp.), adicionalmente 39 spp. fueron categorizadas con DD y 527 especies no fueron evaluadas (NE).

Figura 6 Categorías de amenaza de las especies de la cuenca del río Ucayali: preocupación menor (LC), casi amenazada (NT), vulnerable (VU), en peligro (EN), en peligro crítico (CR), datos deficientes (DD), no evaluadas (NE). 

Discusión

Este estudio representa una actualización de las especies que habitan la cuenca del río Ucayali, uno de los principales afluentes andino-amazónicos de la cuenca amazónica. Reportamos 734 especies de peces, en comparación a estudios recientes que encontraron 416 especies (^{Dagosta & de Pinna, 2019}) y 727 especies (^{Jézéquel et al. 2020}). De acuerdo con la curva de especies acumuladas, nuestros resultados aún podrían ser una subestimación de la riqueza de especies, debido a la tendencia creciente y sin alcanzar aun la asíntota. Cabe mencionar que el 5.6% de la información se identificó a nivel de género o incompleta (affinis y confer).

La cuenca del río Ucayali tiene una importancia taxonómica, donde en los últimos 10 años se han descrito 14 especies para la cuenca (promedio de 1.4 spp. por año) pertenecientes a diferentes órdenes como Characiformes (Creagrutus yanatili Harold & Salcedo 2010, Phenacogaster capitulata Lucena & Malabarba 2010, Hemibrycon mikrostiktos Bertaco & Malabarba 2010, Chrysobrycon yoliae Vanegas-Ríos, Azpelicueta & Ortega 2014 y Hyphessobrycon chiribiquete García-Alzate, Lima, Taphorn, Mojica, Urbano-Bonilla & Teixeira 2020), Siluriformes (Panaque schaeferi Lujan, Hidalgo & Stewart 2010, Panaqolus albivermis Lujan, Steele & Velasquez 2013), Gymnotiformes (Porotergus duende de Santana & Crampton 2010, Brachyhypopomus sullivani Crampton, de Santana, Waddell & Lovejoy 2017, Sternarchorhynchus taphorni de Santana & Crampton 2010 , Brachyhypopomus benjamini Crampton, de Santana, Waddell & Lovejoy 2017), Clupeiformes (Anchoviella hernanni Loeb, Varella & Menezes 2018), Beloniformes (Potamorrhaphis labiata Sant'Anna, Delapieve & Reis 2012) y Myliobatiformes (Plesiotrygon nana Carvalho & Ragno 2011).

En el estudio observamos la ausencia de información para la parte alta del río Ucayali (entre el río Pachitea y la confluencia de los ríos Tambo y Urubamba), principalmente por el difícil acceso; además, la región entre los ríos Ene, Perené y Tambo, debido a problemas sociales que limitan el acceso a esta área. Conocer la ictiofauna de esta región debe ser el objetivo de futuros estudios, que aumentarán el número de especies para la cuenca.

Asimismo, se observan regiones que han sido evaluadas constantemente con monitoreo a largo plazo como los realizados en la cuenca del río Urubamba entre 1996 y 2004 y que registraron 160 especies de peces (^{Ortega & Hidalgo 2008}); o los realizados en la reserva del Pacaya Samiria entre 2001 y 2004 y que permitieron registrar 302 especies, de las cuales 20 son potenciales especies nuevas para la ciencia (^{Crampton et al. 2008} ). Otras colectas en la cuenca fueron realizadas en la subcuenca del río Pachitea entre los 400 y 800 m de altitud, los cuales registraron 158 especies (Ortega et al. 2003), colectas en el río Aguaytía, 211 especies (^{Quezada et al. 2017}) y colectas en el río Urubamba entre 280 y 310 m, 98 especies (Carvalho et al. 2012). En todas estas colectas, es necesario destacar la presencia de un gran número de especies identificadas hasta el nivel de género (345 lotes), destacando los generos knodus, Bryconomaericus, Hyphessobrycon, Hemigrammus, Odontostilbe, Astroblepus, entre otros, demostrando que falta mucho por conocer sobre la taxonomía de peces en la cuenca.

Comparando el número de especies entre cuencas en Perú, la cuenca del Ucayali sería la más diversa seguida por la cuenca del río Marañón, cuya diversidad en el Perú aún no han sido catalogadas, pero en su totalidad incluyendo Perú y Ecuador, la cuenca del Marañón registra 747 spp. (Jézéquiel et al. 2020). A nivel de toda la Cuenca Amazónica, el río Ucayali se ubicaría en la décima posición, después de Xingu (821 spp.), Purus (836 spp.), Japurá (838 spp.), Amazonas (971 spp.), Tapajos (982 spp.), Solimões (1113 spp.), Negro (1233 spp.), Madeira (1406 spp.) y Marañón (747 spp.) (Jézéquiel et al. 2020).

Existen especies con escasa revisión taxonómica, por ejemplo, Electrophorus multivalvulus con material tipo desconocido (^{Fricke et al. 2022}); Rhamdella montana (endémica del río Tarma); Rhamdia quelen con localidad tipo en la costa atlántica de Brasil, pero sinónimo de especies descritas en los ríos Urubamba, Apurímac y Ucayali. Además, Trichomycterus rivulatus descrito para el lago Titicaca, pero con sinónimos en los ríos andinos y ríos costeros, Orestias agassii del lago Titicaca en el sur y lago Junín (Andes centrales); Pithecocharax ucayalensis conocido solo por el holotipo con dudas sobre la validez del género. Según el último estudio de Astroblepus, existen nueve morfotipos en los ríos Apurímac y Urubamba (^{Schaefer et al. 2011}), que no han sido descritas hasta el momento. Recientemente, Tometes ancylorhynchus fue reportado para la cuenca Ucayali (^{Dagosta & de Pinna 2019}); sin embargo, era conocida solamente en su localidad tipo en los ríos Xingu y Tocantins al este de Brasil (^{Andrade et al. 2016}), en este trabajo, revisando toda la información disponible de colecciones científicas, no fue posible corroborar su presencia para Perú. Recientemente ^{Chuctaya et al. (2020}) registraron en las cabeceras del río Napo la presencia de Micromyzon akamai, especies solo conocida para los canales profundos de porción baja de los ríos Amazonas y Madeira, registros similares pueden ser encontrados en estudios de los canales profundos del río Ucayali. Los futuros estudios sobre estas especies mejorarán su correcta clasificación y distribución geográfica.

Consideraciones finales. - Los resultados de este estudio demuestran que en los últimos años se ha logrado un incremento en el registro y descripción de especies nuevas para la cuenca, pero también observamos importantes vacíos de información principalmente en zonas de difícil acceso, y con problemas sociales aun presentes en los valles de los ríos Apurímac, Ene y Mantaro (VRAEM). Es necesario impulsar estudios integrativos que permitan identificar las especies en estado incierto, y en caso de nuevas especies, describirlas. Esto permitiría dar a conocer estas especies antes que sean extintas y plantear políticas de conservación de la diversidad de peces.

La porción de la cuenca entre la confluencia del río Urubamba y Tambo y la cuenca del río Pachitea presentan vacíos de información, por lo cual es necesario un estudio más intensivo en el cauce y sus afluentes para conocer la diversidad escondida de peces. Por otro lado, una ictiofauna que necesita ser estudiada es la restringida a ambientes extremos, como son los peces de los canales profundos del río Ucayali.

Desde la primera especie descrita para la cuenca del río Ucayali en 1840, han pasado 181 años, tiempo durante el cual varios investigadores han realizado diversas colectas, cuyo material fue depositado en diferentes museos, pero mucho de ese material solamente identificado a nivel de género. Géneros como Astroblepus, Astyanax, Hemigrammus, Knodus, Moenkhausia, Hyphessobrycon, Trichomycterus, entre otros, muchas veces son identificadas como morfoespecies, siendo potenciales especies nuevas para la ciencia.

La cuenca del río Ucayali además de ser uno de los principales afluentes amazónicos y representar el 27.4% del territorio peruano, en la actualidad es objeto de un fuertes impactos antrópicos y otros producidos por el cambio climático, los cuales se observan a lo largo de toda su gradiente altitudinal. Las combinaciones de impactos incrementan el grado de amenazas para muchas especies y pueden acelerar el proceso de extinción de muchas especies aun no descritas. Estos impactos son la fragmentación de los hábitats por hidroeléctricas (^{Finer & Jenkins 2012}, ^{Anderson et al 2018}); deforestación por la construcción de carreteras (^{Bax et al. 2016}) y cultivo de palma aceitera (Porro et al. 2014, Porro et al. 2015); minería impactando desde los lagos andinos (^{Rodbell et al. 2014}); especies introducidas (^{Ortega et al. 2007}, Anderson & Maldonado 2010), Hidrovias (Anderson et al. 2018, WCS 2020) y cambio climático (Drenkhan et al. 2018, ^{Herrera-R et al. 2020}). Por lo tanto, es de gran importancia incentivar la protección de áreas con alta diversidad como las porciones bajas de la cuenca, regiones con alto grado de endemismos como son las regiones de los lagos altoandinos y ambientes de cabeceras en la cuenca.