Introducción
El control biológico de plagas, parte del Manejo Integrado de Plagas (MIP), es una alternativa que busca la mejor combinación de métodos de control para una plaga de insectos. Los insecticidas químicos son un componente del MIP que deben usarse de manera menos perjudicial para el control biológico (Reddy, 2017). Con los métodos de introducción de entomófagos, con métodos inoculativos, o el incremento de población natural de predadores, parasitoides y patógenos, se pueden reducir las poblaciones de plagas y mantener el equilibrio ambiental sin la utilización, o con un menor uso, de insecticidas (Symondson et al., 2002; Matos et al., 2004).
Una de las plagas insectiles más importantes en el cultivo de hortalizas es Spodopterasp. (Lepidoptera: Noctuidae), una polilla polífaga, siendo los adultos nocturnos y no visibles durante el día (Meagher et al., 2008). El principal daño es causado por larvas durante sus últimos instares; ellas raspan, esqueletizan o destruyen totalmente el follaje y, en algunos casos, afectan también el fruto (Mamani, 2012). Ante ello, el uso de especies predadoras para controlar estas plagas es una de las mejores opciones de solución (Matos et al., 2004).
En el control biológico, el insecto predador Podisus nigrispinus (Dallas, 1851) (Hemiptera: Pentatomidae) es un importante agente de control ya que consume diferentes plagas de lepidópteros (Torres et al., 2006) y otras especies (Denez et al., 2014). Ellos se alimentan de una gran variedad de plagas de insectos (Schaeffer & Panizzi, 2000). Por esta razón, estos enemigos naturales han sido criados con diferente dietas (presas) como Tenebrio molitor, (Coleoptera: Tenebrionidae), Musca domestica (Diptera: Muscidae), Bombyx mori (Lepidoptera: Bombycidae), Agrotis ypsilon, Felia experta (Beserra et al., 1995; Zanuncio et al., 1996b; Molina-Rugama et al., 1997; Nascimento et al., 1997; Jusselino et al., 2001), además a las dietas artificiales (Zanuncio et al., 1996a; De Clercq et al., 1998; Coracini et al., 1999; Rojas et al., 2000; Saavedra et al., 2009).
El ciclo de los pentatómidos depende de la cantidad de alimento ingerido (Serrão et al., 2006). Estos predadores pueden reducir su taza de reproducción para mantener sus límites de supervivencia (Ramalho et al., 2008). El peso ganado, calidad y cantidad del alimento puede afectar el número de huevos (Zanuncio et al., 2002).
El género Podisus es criado en laboratorios con diferentes tipos de presa, tales como Galleriasp., Spodopterasp., y dietas artificiales, en las que, en cada una, se observan cambios en el período de duración de su ciclo. Al utilizar larvas de Tenebrio monitor y Musca domestica para la crianza de P. distinctus se evidenciaron diferencias en la ganancia de peso del pentatómido (Matos et al., 2004), por lo que el alimento sería un parámetro a tomar en cuenta en programas de crianza intensiva.
El estudio del ciclo biológico de Podisus nigrispinus a base de diferentes tipos de larvas permite implementar una crianza controlada, ya que la dieta puede influir en el tiempo de desarrollo, tanto de la ninfa como del adulto. Sin embargo, estos chinches también pueden comportarse en su hábitat natural como fitófagos, alimentándose de plantas para compensar la escasez de presas (Mathias et al., 2009). Para la capacidad predadora de Podisus se tiene que tener en cuenta que el primer instar no se alimenta, a excepción de agua, comportándose como filtrador por unos días (Saavedra et al., 1996). Comportamiento semejante presentan las especies de Podisus maculiventris (Nájera et al., 2016) y Podisus modestus. El canibalismo se observa solo en casos de falta de alimento, al igual que en Podisus sculptus. Las ninfas de Podisus se agrupan solo en caso de que la larva-presa sea de un tamaño considerable; comportamiento similar se ha registrado en Podisus connexivus alimentadas con Bombix mori y Tenebrio molitor (Nascimento et al., 1996). El estudio de la capacidad predadora de Podisus nigrispinus permite también conocer el mínimo suficiente de larvas necesarias para el desarrollo de ninfas con el fin de disminuir costos en la producción y evitar sobregastos.
Los heteroptera en su hábitat natural son principalmente chupadores de savia, pero algunas especies de la familia Pentatomidae desarrollaron hábitos depredadores y son comunes durante los brotes de insectos (Ferreira et al., 2008). Liberaciones de depredadores en sistemas agrícolas y forestales representan una etapa crítica en los programas de control biológico porque las condiciones adversas, incluida la escasez de presas puede reducir su potencial biológico y reproductivo (Fialho et al., 2009). Por tanto, en el presente trabajo se trató de determinar el ciclo biológico y la capacidad predadora de Podisus nigrispinus sobre Spodoptera frugiperda, Spodoptera eridania y Galleriasp., en condiciones de laboratorio.
Materiales y Métodos
La investigación se realizó en las instalaciones del Laboratorio de Control Biológico del Instituto de Biotecnología de la Universidad Nacional Pedro Ruiz Gallo, Lambayeque, a una temperatura de 23 °C ± 5 °C, con 72% ± 6% de humedad relativa, medidas con termómetro ambiental e higrómetro respectivamente.
Para el estudio de la biología se dispusieron de 30 huevos tomados de la misma postura de Podisus nigrispinus, con una edad de pocos minutos posteriores a la postura; luego fueron separados individualmente en un taper pequeño cerrado con tela gaza; cada contenedor con un algodón húmedo, con una o dos larvas de Galleriasp. Cada día se registró tamaño, color, duración de vida por estado ninfa y estado adulto. Para el tamaño, se separaron los datos obtenidos de 15 individuos hembras y 15 machos.
Para la evaluación de la capacidad predadora del estado ninfal se utilizaron táperes herméticos de 8 cm de diámetro que fueron rotulados para la identificación correspondiente; en la base de cada taper se colocó algodón humedecido con agua, una ninfa de P. nigrispinus de II instar, luego se agregaron larvas como alimento (presas) de tres especies: Spodoptera frugiperda, Spodoptera eridania y Galleriasp., cuyas larvas fueron proporcionadas por el laboratorio. Se realizó el estudio de 30 individuos por cada especie de presa de un tamaño y peso similar. Se examinó diariamente, a una misma hora, el número de larvas que consumían o se encontraban muertas, se procuró dejar diariamente en los táperes 4 larvas vivas del mismo tamaño para que las ninfas de P. nigrispinus tengan alimento a disposición y poder evaluar su capacidad predadora. El registro de estos datos se efectuó en el transcurso de la duración de los cinco estadios ninfales de P. nigrispinus.
Para medir la capacidad predadora de P. nigrispinus se realizó un estudio a partir del segundo estadio ninfal. Las presas se consideraron muertas en cuanto perdieron movilidad, se tornan a un color oscuro, y su cuerpo pierde tonicidad. P. nigrispinus al poseer un aparato picador-chupador, actúa, introduciendo su estilete, absorbiendo el contenido interno de la presa, inmovilizándola y matándola a los pocos minutos.
Se realizó la separación individual a partir de ninfas de segundo instar, se consideró como inicio esta fase por la pérdida del comportamiento gregario y el desarrollo locomotor que les permiten moverse con rapidez en busca de alimento.
Resultados
Ciclo biológico
Huevo
El huevo es esférico, de 0.5 - 1.00 mm de diámetro, de color plateado brillante al momento de la postura oscureciéndose conforme se acerca la etapa de eclosión, de un color oscuro en el día 4, anaranjado-rojizo en el día 5, adoptando forma ovalada (Figura 1A). La hembra produce una postura de 10 a 50 huevos. La incubación necesita ligera humedad.
Ninfa
Ninfa I: Las ninfas de primer instar tienen una longitud total entre 1.10 - 1.20 mm, de cabeza negra, tórax oscuro, abdomen posterior de color rojizo con manchas negras (Figura 1B). Poseen poco movimiento, y se comportan como filtradores, alimentándose básicamente de agua y residuos de huevos y azucares disueltos en el agua, semejante a como actúan en campo (Mathias et al., 2009). La Primera muda de exoesqueleto, de P. nigrispinus, ocurre entre los 6 ± 1 días. La muda dura entre 15 - 90 minutos por individuo.
Ninfa II: Tiene un tamaño entre 1.85 - 2.85 mm, su desarrollo locomotor es mayor permitiéndole encontrar a su presa, a partir de esta fase se considera predador (Figura 1C).
Ninfa III: Posee un tamaño entre 3.30 - 3.70 mm, es de color negro con manchas naranjas brillantes (Figura 2A).
Ninfa IV: Puede presentar colores de naranja, o rojo combinado con negro. Pueden alcanzar un tamaño entre 5.00 - 6.40 mm, reconocibles por tener un aspecto plano ensanchado (Figura 2B).
Ninfa V: Tiene un tamaño entre 6.70 - 8.30 mm de longitud; destaca por sus colores brillantes y llamativos, con manchas rojas, anaranjadas o blancas (Figuras 2C y 3A).
Adulto
Presentan dimorfismo sexual (Figura 3B), los machos son de menor tamaño que las hembras, en promedio los machos tienen 9.40 mm de longitud y 11.15 mm las hembras. La duración de la cópula oscila entre 12 - 72 horas. El macho tiende a demorar unos días más que la hembra en alcanzar la madurez sexual.
Longevidad
Se evaluó la duración de los estados ninfa y adulto, en días, de P. nigrispinus, en 10 individuos alimentados con larvas de Spodoptera frugiperda, Spodoptera eridania y Galleriasp.
A una temperatura de 23 °C ± 5 °C, con 72% ± 6% de humedad relativa, alimentados con larvas de Galleriasp., para los individuos de P. nigrispinus se registroó una media de 5.7 días para la eclosión de los huevos y para las ninfas se registraron: 3.3, 3.1, 3.0, 4.6 y 5.7 días, respectivamente, para cada instar del primero al quinto. En los adultos, se obtuvo un promedio de 24.4 días de longevidad (Figura 4).
En los tratamientos con 30 individuos de P. nigrispinus, teniendo como presas larvas de Spodoptera frugiperda, S. eridania y Galleriasp., se registraron medias de duración en estado ninfal de 14.60, 33.35 y 36.95 días respectivamente; en los adultos fue de 29.50, 33.35 y 36.95 días respectivamente; la mayor longevidad total se observó en el grupo alimentado con Galleriasp., alcanzando una media de 73.90 días, un periodo más corto con S. eridania de 66.70 días; en S. frugiperda el ciclo es más corto, con 44.10 días (Tabla 1).
Presa | ||||
Spodoptera frugiperda | Spodoptera eridania | Galleriasp. | ||
Estado ninfal | Media | 14.60 | 33.35 | 36.95 |
Mínimo | 14.00 | 17.00 | 15.00 | |
Máximo | 15.00 | 45.00 | 50.00 | |
Desviación estándar | 0.50 | 8.66 | 10.77 | |
Longevidad de adultos (días) | Media | 29.50 | 33.35 | 36.95 |
Mínimo | 10.00 | 17.00 | 15.00 | |
Máximo | 41.00 | 45.00 | 50.00 | |
Desviación estándar | 10.29 | 8.66 | 10.77 | |
Ciclo de vida (días) | Media | 44.10 | 66.70 | 73.90 |
A través de prueba de Kruskall-Wallis (p = 0.05), se determinaron diferencias significativas para el estadío ninfal y longevidad de adultos de P. nigrispinus. Para las ninfas que tuvieron como presa a S. frugiperda se determinó un periodo significativo más corto de duración de su estado ninfal comparado con el resto de grupos, no existiendo diferencias entre los grupos de S. eridania y Galleriasp. (Figura 5). El grupo de S. frugiperda presentó una baja dispersión de datos, siendo la desviación estándar de 0.50.
La longevidad de adultos de P. nigrispinus alimentados con Galleriasp., alcanzó un mayor periodo de vida significativo (36.95 días en promedio) comparada la de los adultos alimentados con Spodoptera frugiperda, que alcanzó 29.50 días de vida (Figura 6); con S. eridania como presa se obtuvo un valor intermedio entre los tres grupos de 33.35 días como promedio.
Capacidad predadora
El número de larvas predadas depende de la especie y el estadio en que se encuentre el predador. Se obtuvo la capacidad predadora del estado ninfal de P. nigrispinus en Spodoptera frugiperda, Spodoptera eridania y Galleriasp. una media de 21.90, 20.20 y 13.05 larvas consumidas respectivamente, mientras que el estado adulto de P. nigrispinus consumió un total de 32.8, 18.1 y 14.55 larvas (Tabla 2).
Presa | ||||
---|---|---|---|---|
Spodoptera frugiperda | Spodoptera eridania | Galleriasp. | ||
Larvas predadas por ninfas | Media | 21.90 | 20.20 | 13.05 |
Mínimo | 17.00 | 18.00 | 11.00 | |
Máximo | 28.00 | 22.00 | 16.00 | |
Desviación estándar | 3.48 | 1.28 | 1.76 | |
Varianza | 12 | 2 | 3 | |
Larvas predadas por adultos | Media | 32.80 | 18.10 | 14.55 |
Mínimo | 18.00 | 9.00 | 7.00 | |
Máximo | 50.00 | 25.00 | 22.00 | |
Desviación estándar | 8.98 | 4.66 | 4.33 | |
Varianza | 81 | 22 | 19 |
Para el caso de larvas predadas por ninfas se utilizó la prueba de Kruskal-Wallis (p = 0.05), donde S. frugiperda fue la presa y P. nigrispinus tuvo mayor actividad predadora (21.90 larvas consumidas), caso contrario, Galleria sp. fue la presa donde se registró menor actividad predadora (13.05 larvas consumidas) (Figura 7).
Los adultos de P. nigrispinus predaron un mayor número de larvas S. frugiperda (X = 32.80), en relación a las larvas de S. eridania (18.10) y Galleriasp. (X = 14.55) (Figura 8).
Las ninfas de P. nigrispinus tuvieron mayor capacidad predadora por días que los adultos, en las larvas de los dos grupos de Spodopteraspp. En cambio, el comportamiento de ninfas y adultos de P. nigrispinus fue ligeramente mayor y casi similar entre ninfas y adultos alimentándose con larvas Galleria sp. (Figura 9). Las ninfas predaron una media de 1.50, 0.61 y 0.35 larvas por día de S. frugiperda, S. eridania y Galleriasp., los adultos predaron 1.11, 0.54 y 0.39 larvas por día.
Discusión
La menor longevidad obtenida en adultos de P. nigrispinus, con Spodoptera frugiperda como presa, es explicado con el trabajo de Oliveira (Oliveira et al., 2004) que registra variaciones en las hembras, con una menor longevidad con respecto a los machos, por lo que, el uso de esta larva puede ser utilizada para alcanzar la madurez sexual del individuo de forma rápida; luego, cambiar la presa a Galleria sp. con el fin de prolongar la longevidad del adulto para obtener mayor cantidad de posturas.
La capacidad predadora de P. nigrispinus fue mayor en adultos de Spodoptera frugiperda, S. eridania y Galleriasp.; este resultado coincide con el trabajo de Pereira et al. (2005) quienes detallan que el consumo de la presa se debe al factor de saciación de P. nigrispinus con determinadas larvas.
La capacidad predadora por día es mayor en las ninfas que en los adultos de Podisus nigrispinus para Spodoptera frugiperda y S. eridania, por lo cual sería conveniente la liberación de ninfas de P. nigrispinus en programas de control biológico de estas plagas.
Conclusiones
Podisus nigrispinus tiene cinco estadios ninfales, el primer instar se alimenta de agua, a partir del segundo instar se considera predador. El tamaño alcanzado por adultos de P. nigrispinus está relacionado directamente al sexo; las hembras miden entre 10.20 - 12.15 mm mientras que los machos 8.15 - 10.30 mm de longitud total.
A un rango de temperatura de 23 °C ± 5 °C y a una humedad relativa de 72% ± 6%, P. nigrispinus presenta un ciclo biológico de 44.10, 66.70 y 73.90 días teniendo como presa a Spodoptera frugiperda, S. eridania y Galleriasp., respectivamente. La duración del estadio ninfal es de 14.6, 19.4 y 24.8 días alimentado con larvas S. frugiperda, S. eridania y Galleriasp., respectivamente; la longevidad de adultos presenta 29.5, 33.35, y 36.95 días en promedio, respectivamente.
La mayor capacidad predadora fue observada en ninfas, superando a los adultos. Se registraron 21.90, 20.2, y 13.05 larvas consumidas por ninfas de P. nigrispinus sobre S. frugiperda, S. eridania y Galleriasp., respectivamente; mientras, en los adultos se registraron 32.8, 18.1, y 14.55 larvas consumidas. Las ninfas son más voraces que los adultos teniendo como presa a S. frugiperda y S. eridania.