ARTÍCULOS PRIMARIOS

Dinámica folicular durante el ciclo estral natural en búfalas (Bubalus bubalis)

Follicular dynamics of the natural estrous cycle in buffalo (Bubalus bubalis)

 

Jorge Alberto Sánchez^1,2, Marlyn Hellen Romero¹, Audelo Fernando Meneses¹

1 Laboratorio de Endocrinología y Reproducción Animal, Departamento de Salud Animal, Grupo CIENVET, Programa Medicina Veterinaria y Zootecnia, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia

2 Email: jorge.sanchez@ucaldas.edu.co

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RESUMEN

El objetivo del estudio fue monitorear la dinámica folicular del ciclo estral natural de hembras bufalinas en Colombia. Se evaluaron los patrones de crecimiento y regresión de folículos ováricos de 11 búfalas durante dos ciclos estrales. Se realizaron exámenes ecográficos interdiarios de los ovarios para establecer patrones de ondas foliculares, número de ondas, día de emergencia, número de folículos reclutados, y características del folículo dominante (FD) y del cuerpo lúteo (CL). Las concentraciones de progesterona (P ) se determinaron por radioinmunoensayo. Se evaluaron 17 ciclos normales (2, 11 y 4 ciclos con una, dos y tres ondas foliculares, respectivamente). El intervalo inter-ovulatorio fue de 12.5 ± 2.7, 20.5 ± 1.2 y 28.8 ± 1.9 días para los ciclos con 1, 2 y 3 ondas foliculares, respectivamente. Las ondas foliculares emergieron los días 0 ± 2.3 en ciclos de una onda, los días 2.3 ± 1.0 y 10.5 ± 1.0 en ciclos de dos ondas y los días 1.25 ± 1.6, 8.0 ± 1.9 y 20.8 ± 1.6 (promedio ± e.e.) en ciclos de tres ondas. El diámetro máximo (cm) alcanzado por el FD fue de 1.2 ± 0.4 en ciclos de una onda, de 1.02 ± 0.2 y 1.3 ± 0.3 en ciclos de dos ondas, y de 1.2 ± 0.3, 1.3 ± 0.3 y 1.2 ± 0.3 en ciclos de tres ondas. La concentración de P4 en el día de máximo diámetro del CL en promedio fue de 7.2 ± 6.6 ng/ml. Se concluye que la dinámica folicular de la búfala colombiana se caracteriza por presentar patrones de una, dos y tres ondas foliculares, con predominio de ciclos de dos ondas.

Palabras clave: búfalos; ciclo estral; folículo; ondas foliculares; progesterona

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ABSTRACT

The aim of the study was to monitor the follicular dynamics of the natural estrous cycle in the domestic buffalo in Colombia. Patterns of growth and regression of ovarian follicles in two consecutive oestrus cycles in 11 buffalos were evaluated. Ultrasound examination of the ovaries were conducted every second day to establish patterns of follicular waves, number of waves, emergency day, number of follicles recruited, and characteristics of the dominant follicle (DF) and of the corpus luteum (CL). Progesterone (P ) concentration was determined by radioimmunoassay. Seventeen normal cycles (2, 11 and 4 estrous cycles with one, two and three follicular waves, respectively) were evaluated. The inter ovulatory interval was 12.5 ± 2.7, 20.5 ± 1.2 and 28.8 ± 1.9 days for cycles with 1, 2 and 3 follicular waves, respectively. Follicular waves emerged on days 0 ± 2.3 for cycles with 1 wave, on days 2.3 ± 1.0 and 10.5 ± 1.0 in cycles with two waves and on days 1.6 ± 1.25, 8.0 ± 1.9 and 20.8 ± 1.6 (mean ± e.e.) in cycles with the waves. The concentration of P4 on the day of maximum diameter of CL on average was 7.2 ± 6.6 ng/ml. In conclusion, follicular dynamics of the Colombian buffalo is characterized by patterns of one, two and three follicular waves, with predominance of two-wave cycles.

Key words: buffalo; estrous cycle; follicle; follicular wave; progesterone

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INTRODUCCIÓN

La producción del búfalo doméstico (Bubalus bubalis) es de gran importancia en la economía agropecuaria de muchos países de Asia y América Latina. Estos animales están adaptados a climas subtropicales y tropicales, teniendo un gran potencial para la producción de trabajo, carne y leche, especialmente en suelos pobres de baja fertilidad (Singh et al., 2000; Chaikhun et al., 2010; Perera, 2011).

La reducida eficiencia reproductiva del búfalo afecta la productividad de la hembra, debido al inicio tardío de la pubertad, estacionalidad de nacimientos, pobre expresión del estro, largo anestro posparto y prolongado intervalo entre partos. Estas características pueden ser parcialmente atribuidas a cambios en la estacionalidad de lluvias, lo que produce una menor disponibilidad de alimentos (Murugavel et al., 2009; Nam, 2010; Sah y Nakao, 2010; Sanchez et al., 2017) y estrés térmico en el animal, caracterizado por elevadas secreciones de prolactina (Roy y Prakash, 2007). Además, se puede dar por cambios en el fotoperiodo y, por lo tanto, a alteraciones en la secreción de melatonina (Murugavel et al., 2009; Nam, 2010; Perera, 2011).

La aplicación de la inseminación artificial (IA) en el búfalo se ve afectada por la baja expresión del celo, siendo común el estro silente (Rajanarayanan y Archunan, 2011). La concentración de 17β-estradiol durante el estro normal es más baja, comparada con la del bovino (Carvalho et al., 2002), por lo que se prefiere la IA a término fijo (IATF) para implementar programas de servicios en búfalos (Abdullah et al., 2001; Ali y Fahmmy, 2007). Asimismo, la presencia del macho durante el posparto favorece el reinicio de la actividad cíclica ovárica, reduce la incidencia de estros silentes y mejora la tasa de concepción al primer servicio (Gokuldas et al., 2010).

La duración del ciclo estral (CE) está relacionada con el número de ondas foliculares que se desarrollan en cada ciclo. No obstante, el desarrollo de folículos primordiales hasta folículos en crecimiento y folículos terciarios aparenta ser poco efectivo en la especie bufalina, pues se presenta un número mayor de folículos atrésicos con relación al bovino (Madan et al., 1996; Campanile et al., 2010; Gimenes et al., 2011; Baruselli et al., 2013).

Los búfalos presentan cerca de 12 000 folículos primarios al nacimiento, cifra bastante menor a los 133 000 reportados para bovinos (Danell, 1987; Drost, 2007).

Según datos del ICA (2015), Colombia cuenta con una población bufalina cercana a los 235 000 animales distribuidos en 2672 predios, concentrados principalmente en los departamentos de Córdoba (24.8%), Antioquia (20.4%) y Santander (12.6%), los cuales agrupan el 57.8% de la población nacional. Debido a que el búfalo presenta una alta capacidad de adaptación y rusticidad, se requiere estudiar su comportamiento reproductivo local para diseñar estrategias que mejoren el uso de biotecnologías y coadyuven a la mejora de su reproducción (Brito et al., 2002). En Colombia no se han realizado estudios completos sobre la fisiología reproductiva de la búfala, que faciliten la comprensión de la dinámica folicular y el comportamiento endocrino. El objetivo del presente estudio fue describir la dinámica folicular en el ciclo estral natural de las búfalas en el trópico colombiano bajo.

MATERIALES Y MÉTODOS

Localización

El estudio se realizó en la región del Magdalena Medio colombiano, en la hacienda La Gloria del municipio de Puerto Salgar, Colombia. El clima de la zona se caracteriza por ser un bosque húmedo tropical, con temperatura promedio de 26 ºC, pluviosidad de 1420 mm y una altura de 150 msnm. El experimento se llevó a cabo durante la estación de verano (junio-noviembre) de 2013.

Animales

Se seleccionaron 20 hembras bufalinas raza Trinitaria (búfalo colombiano) del total del hato, de 6 años de edad, con peso corporal promedio de 450 kg y condición corporal de 3.5 dentro de una escala de 1-5 (Alapati et al., 2010), con intervalo posparto entre 60 y 150 días y con cría al pie. Los animales no estaban bajo ningún protocolo de sincronización para poder evaluar el ciclo estral de forma natural.

Las búfalas tenían tres lactancias en promedio y estuvieron acompañadas por un butoro recelador para determinar el comportamiento de estro. Los animales se observaron cada 12 horas (06:00 y 18:00) durante dos ciclos consecutivos. El examen fue realizado por un único operador, médico veterinario especialista en reproducción bovina. Las búfalas fueron consideradas en estro cuando aceptaban ser montadas por el toro recelador, presentaban descarga de moco cristalino por la vulva o el dispositivo Kamar® activado. Todas las vacas recibieron el mismo manejo sanitario y fueron mantenidas en pastoreo extensivo en potreros con pasto Angleton (Dichanthium aristatum), sal mineralizada al 8% y agua a voluntad. Los potreros contaban con zonas con sombra y cuerpos de agua para las actividades de termorregulación.

Examen Ecográfico

Una vez detectado el estro, se evaluó mediante ecografía la tonicidad del útero, el flujo vaginal y las estructuras ováricas, teniendo en cuenta el grado de ecogenicidad del endometrio y la delimitación marcada del endometrio y el miometrio, además del acúmulo de líquido en el lumen uterino (Descôteaux et al., 2010).

Se utilizó un ecógrafo veterinario Aquila VetPro® (Esaote SpA, Pie Medical, Países Bajos), provisto de una sonda rectal de 6-8 Mhz. Se registraron y midieron los folículos con diámetro mayor o igual a 0.3 cm. Los ovarios fueron monitoreados cada dos días por dos o tres ciclos estrales consecutivos para establecer el intervalo inter-ovulatorio (IIO), el folículo dominante (FD), catalogado como mayor de 1 cm de diámetro y el mayor de los folículos presentes. Los folículos subordinados (FS) (cohorte folicular) fueron aquellos que aparecieron juntamente con el pool folicular del FD, donde un FD y su cohorte se definió como una onda folicular. El día de emergencia de la onda folicular se estableció como el día de la primera observación de un folículo que alcanzó los 0.3 cm de diámetro.

Además, se determinó la vida útil del FD (días entre su aparición y su atresia completa), el máximo diámetro (promedio de los diámetros máximos de cada folículo), el día donde alcanzó su mayor diámetro y la tasa de crecimiento (máximo diámetro del folículo dominante dividido por la duración del crecimiento). El cuerpo lúteo (CL) se fijó como estructura poco ecogénica derivado del FD (Barkawi et al., 2009). Se tuvo la precaución de identificar CL originados por luteinización de folículos no ovulatorios y excluirlos del estudio. En el tercer celo se realizó la IA y el diagnóstico de preñez se realizó por ecografía el día 26 después de la inseminación.

Determinación de Progesterona

Se recolectaron 10 ml de sangre por venopunción yugular en un tubo Vacutainer® sin anticoagulante cada 48 horas durante dos ciclos estrales consecutivos. El suero fue separado por centrifugación durante 10 min a 3000 g y fue almacenado en tubos Ependorff® a -20 °C.

Los niveles de progesterona (P ) se determinaron mediante el método de radioinmunoensayo en fase sólida (RIA), utilizando el kit RIA-DPC (Laboratorio Siemens, Munich, Alemania), con una sensibilidad de detección del 94-96%. El análisis se corrió completo (el máximo de muestras), empleando una curva estándar al inicio y otra al final del ensayo. Se usaron controles intraensayo cada 12 muestras.

Diseño Estadístico

Los análisis se realizaron utilizando el paquete estadístico SAS 9.2 para Windows (SAS Institute Inc, North Carolina, EEUU). Se trabajó con dos grupos de datos: el primero para caracterizar las ondas foliculares y el FD, y el segundo para describir el CL y las concentraciones de P .

Se realizó una comparación con las medias de cuadrados mínimos de las características de las ondas mediante un modelo lineal generalizado. Se utilizó el análisis de varianza para determinar el efecto entre las ondas y las variables independientes (duración del IIO, duración de la onda, día de emergencia de la onda, número de folículos reclutados menores de 0.3 cm, número de folículos reclutados de 0.3 a 0.6 cm, máximo diámetro, día de máximo diámetro, vida promedio y tasa de crecimiento del folículo dominante). Los resultados se presentaron como promedios y errores estándar (EE). Las diferencias entre las ondas se evaluaron con una prueba de comparación múltiple ajustada con Tukey-Kramer.

Se empleó una regresión lineal simple para analizar la relación entre las concentraciones de P y las variables independientes ximo, día de máximo diámetro, vida promedio, tasa de crecimiento para el CL y preñez). En todos los análisis se consideró como significativo un valor de p<0.05.

RESULTADOS

De los 20 animales seleccionados, se descartaron nueve búfalas por aciclia o ciclos irregulares. Se evaluaron 21 ciclos estrales de los cuales 17 fueron catalogados como ciclos estrales de duración esperada y 4 (19%) como anovulatorios, los cuales no fueron utilizados en el estudio.

La duración del IIO fue de 22.7 ± 1.0 días. El diámetro máximo del FD fue de 1.21 ± 0.07 cm, alcanzado en el día 12.1 ± 1.4, con una vida promedio 10.1 ± 0.6 días y una tasa de crecimiento de 0.1 ± 0.01 cm/día.

Las búfalas mostraron tres tipos de patrones foliculares: 2 ciclos de una onda (9.5%), 11 ciclos de dos ondas (52.4%) y 4 ciclos de tres ondas (19.0%). A los animales que se les evaluaron tres ciclos consecutivos, el primer ciclo exhibió patrones de una onda folicular, seguidos de ciclos con patrones de dos ondas foliculares, sin embargo algunas búfalas con ciclos estrales largos solo presentaron dos ciclos en el mismo seguimiento.

Ondas Foliculares

Se observó diferencia significativa en la duración del IIO (p<0.05), siendo de mayor duración en animales que presentaron un patrón de tres ondas (28.8 ± 1.9 días), así como en el día de la emergencia de las ondas. De otra parte, no se observaron diferencias significativas en el número de folículos reclutados por onda folicular (Cuadro 1).

Características del Folículo Dominante

El diámetro máximo de los FD y los días de ocurrencia, así como su tasa de crecimiento según las ondas foliculares se presentan en el Cuadro 2. No se encontraron diferencias significativas entre ondas con relación a las variables en estudio. Por otro lado, el coeficiente de Pearson demostró una asociación entre la duración del intervalo inter-ovulatorio y el número de ondas (r=0.797; p<0.05).

Cuerpo Lúteo y P₄

El CL presentó un tamaño promedio de 1.6 ± 0.2 cm en el día 7.0 ± 1.9, una vida promedio de 10.9 ± 2.3 días y una tasa de crecimiento de 0.04 ± 0.13 cm/día. La concentración de P en el día de máximo diámetro del CL en promedio fue de 7.2 ± 6.6 ng/mL.

La tasa de preñez en el ciclo estral natural fue de 36.3%. Las concentraciones de P₄ al día de la emergencia de la onda del folículo ovulatorio fue de 4.46 ± 1.50 ng/ml en búfalas preñadas y de 1.96 ± 1.23 ng/ml en búfalas vacías. Las concentraciones de P al día de máximo diámetro del FD fue de 8.16 ± 3.19 ng/ml en búfalas preñadas y de 2. 97 ± 2.61 ng/ml en búfalas vacias. El máximo tamaño del CL en búfalas preñadas fue de 1.63 ± 0.35 cm el día 6.0 ± 3.23 y en búfalas vacías de 1.54 ± 0.26 cm el día 7.5 ± 2.44.

Las regresiones lineales mostraron asociación entre las concentraciones de P₄ con el estado de preñez (R2= 0.62; p<0.001) y la duración del ciclo estral (R2= 0.84; p<0.001). Por otro lado, no se observaron asociaciones entre las concentraciones de P al máximo diámetro del FD, la vida promedio del FD y del CL ni las tasas de crecimiento del CL, ni entre el tamaño del CL y el tamaño del FD.

DISCUSIÓN

La literatura científica señala que el reducido número de folículos en la superficie ovárica de la búfala se atribuye al mayor porcentaje de atresia folicular y a la escasa interrelación de las células de la granulosa, cuando se compara con el bovino (Feranil et al., 2004; Mondadori et al., 2007; Mondadori et al., 2010).

Los búfalos son animales poliéstricos estacionales (Baruselli et al., 1997; Nam, 2010). En general se reporta una duración del ciclo estral de 16 a 33 días y un IIO de 18 a 24 días (Baruselli et al., 1997; Barkawi et al., 2009; Nam, 2010; Perera, 2011), datos que concuerdan con lo observado en el presente estudio, en el cual se encontró una duración del IIO de 22.7 ± 1.0 días.

Los resultados de este estudio revelan que las búfalas presentas un predominio de dos (52.4%) y tres ondas (19.0%) foliculares en el ciclo estral, en concordancia con otros autores que describen un patrón de crecimiento folicular de dos ondas en el 63 al 83% de los casos (Singh et al., 2000; Ali et al., 2003; De Renis y Lopez-Gatius, 2007; Azawi et al., 2009; Barkawi et al., 2009), seguido por patrones de tres ondas (25 a 33%) y 3.3% de una onda folicular (Manik et al., 2002;Awasthi et al., 2006; Warriach y Ahmad, 2007; Campanile et al., 2010; Yindee et al., 2010).

En el estudio se evidenció en los animales a los cuales se les hizo el seguimiento de tres ciclos, que el primer ciclo exhibía patrones de una onda folicular, seguidos de ciclos con patrones de dos ondas foliculares. Este resultado contradice lo reportado por Taneja et al. (1996), quienes evaluaron búfalas durante dos ciclos, presentando dos ondas en el primero y una onda en el segundo ciclo estral, lo que corresponde a una alteración en el patrón de ondas que no ha sido reportada para los bovinos. No obstante, se sugiere que si las búfalas están en compañía del toro bufalino, los ciclos ovulatorios cortos de una onda (1517 días) ocurren con mayor frecuencia, siendo un patrón normal de la dinámica folicular que favorece las tasas de concepción (Abdalla, 2003).

Las diferencias significativas en la duración del IIO por efecto del número de ondas foliculares encontradas en el presente estudio (p<0.05), difieren de los promedios reportados por Taneja et al. (1996) de 23.0 ± 1.0 vs. 21.3 ± 0.9 días de duración del IIO con una dinámica folicular de una y dos ondas, respectivamente, así como del estudio de Awasthi et al. (2006) quienes reportaron 20.8 ± 1.0 y 22.3 ± 0.9 días en animales con una dinámica folicular de una y dos ondas, respectivamente.

Barkawi et al. (2009) observaron diferencias significativas en el día de emergencia de la onda y en el número de folículos reclutados en búfalas egipcias, indicando que en los ciclos de tres ondas, la emergencia de la primera onda es más temprana y el número de folículos reclutados es mayor, comparados con patrones de dos ondas. Estos resultados solo coinciden con los del presente estudio en relación con el día de emergencia de la primera onda folicular, pues no se encontró diferencias significativas en el número de folículos reclutados por onda. En la fase de selección, Baruselli et al. (1997) reportaron un promedio de 6 a 8 folículos reclutados por cada onda, resultado similar a este estudio donde se hallaron entre 5 a 6 folículos menores de 0.3 cm.

En el presente estudio no se encontró diferencia en la tasa de crecimiento (p=0.615) ni en el diámetro máximo del folículo dominante (p=0.788), resultados que coinciden con los hallados por Presicce et al. (2005); sin embargo, Baruselli et al. (1997) reportaron diferencias en el diámetro máximo del primer folículo dominante (15.0 ± 2.3 vs. 11.9 ± 1.7 mm) y el diámetro del folículo ovulatorio (15.5 ± 1.6 vs. 13.4 ± 1.3 mm) registrados en la segunda y tercera onda folicular.

El promedio de las concentraciones de P del presente estudio concuerdan con valores reportados por Vale y Ribeiro (2005) y Mondal et al (2006, 2009), quienes presentan niveles de P4 en día del estro de 0.3-0.6 ng/ml, llegando a niveles de 1.36-3.6 ng/ml en los días 13-13 para caer de nuevo a niveles basales el día 17 del ciclo estral.

CONCLUSIONES

La dinámica folicular de la búfala bajo las condiciones del presente estudio se caracterizó por presentar patrones de una, dos y tres ondas foliculares, donde la duración del intervalo entre ovulaciones fue dependiente del número de ondas foliculares.

Agradecimiento

Fuente de financiación: Patrimonio autónomo Fondo Nacional de Financiamiento para la Ciencia, la Tecnología y la Innovación, Francisco José de Caldas-Colciencias, la Vicerrectoría de Investigaciones y Posgrados de la Universidad de Caldas y el Fondo Bufalero del Centro.

 

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Recibido: 7 de mayo de 2018

Aceptado para publicación: 6 de diciembre de 2018