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INTRODUCCIÓN
La geografía accidentada de los valles interandinos de Apurímac se caracteriza por cambios bruscos de altitud con pendientes pronunciadas a distancias cortas con muchas cuevas que facilitan la formación de nuevas colonias de murciélagos hematófagos. De esta manera, se facilita la aparición de zonas endémicas de rabia silvestre (García et al., 2004). Sin embargo, la expansión geográfica de Desmodus rotundus tiene como limitante la temperatura ambiental en determinados periodos del año (Lee, et al., 2012), donde además interviene la estacionalidad (George et al., 2011), y la altitud (m) (Cisneros et al., 2014). Por otro lado, el tipo de crianza de ganado mejorado Holstein y Brown Swiss en los valles interandinos de Apurímac es predominantemente extensiva (INEI, 2012), mientras que el ganado criollo es de tipo trashumante (Herz, 2019), todo lo cual representa un hábitat propicio para la presentación de brotes de rabia silvestre (Maestri y Patterson, 2016).
En el Perú, la rabia silvestre bovina es una enfermedad endémica, habiéndose reportado la mayoría de los casos en el año 2014 (n=242), especialmente en la región de Apurímac (75/242) (Vargas, 2015). En el continente americano, desde México hasta Argentina, la población del quiróptero Desmodus rotundus, vector del Lyssavirus causante de la rabia en ganado y humanos, se encuentra en aumento desde hace más de una década debido principalmente a su comportamiento migratorio (Blackwood et al., 2013; Torres et al., 2014; Escobar et al., 2015). Este fenómeno también se ha observado en los valles interandinos de Apurímac, localizándose el vector a distintas altitudes geográficas (García et al., 2004), posiblemente debido al aumento de la temperatura ambiental, como respuesta al fenómeno del calentamiento global (Lee et al., 2012). El Servicio Nacional de Meteorología e Hidrología (SENAMHI) y el Programa de Adaptación al Cambio Climático (PACC) del Gobierno Regional de Apurímac han reportado que las temperaturas promedio del departamento están cambiando a lo largo del tiempo (SENAMHI, 2012).
En Apurímac se ha tenido un incremento de brotes sospechosos de rabia silvestre entre 2003 y 2014 (Benavides et al., 2016), habiéndose observado que varios ganaderos del departamento han abandonado la actividad pecuaria por temor a contraer la rabia (Rubi Niño de Guzmán Montero, Apurímac, Comunicación personal). Esta situación está causando importantes pérdidas económicas y poniendo en riesgo la salud de las familias rurales (Navarro et al., 2007). Como respuesta al aumento de los brotes de rabia silvestre en el departamento (Benavides et al., 2016), el Servicio Nacional de Sanidad Agraria - SENASA, solicitó al Gobierno Regional de Apurímac la ejecución de un Programa de Control de Rabia Silvestre, el cual se inició en 2014 y finalizó en setiembre de 2016.
En un estudio de modelamiento ecológico al este de los Andes del Perú para escenarios futuros (años 2030, 2050 y 2080), se estimó que por efecto del calentamiento global, la población de D. rotundus aumentará anualmente, abarcando nuevas zonas geográficas e incrementando los brotes de rabia silvestre en la ganadería de la zona (Lee et al., 2012). Sin embargo, el estudio se basó únicamente en datos meteorológicos de temperatura ambiental, sin considerar la altitud a la cual ocurrieron los brotes de rabia silvestre y la influencia en su dispersión geográfica (Blackwood et al., 2013). De esta manera, el presente estudio analizó la posible asociación entre la presencia de brotes de rabia y las altitudes geográficas considerando la temperatura ambiental a lo largo de 12 años (2004 al 2015) en la región de Apurímac, a fin de promover acciones efectivas de control (i.e. vacunación) en zonas vulnerables y que se adopten medidas estratégicas de vigilancia epidemiológica focal y perifocal por parte de entidades involucradas en la salud pública, como es el caso del SENASA y el Ministerio de Salud (MINSA) del Perú.
MATERIALES Y MÉTODOS
Diseño del Estudio
Se analizaron datos secundarios facilitados por el Sistema Integrado de Gestión en Salud Animal del Servicio Nacional de Sanidad Agraria (SIGSA-SENASA). La base de datos contenía información relacionada al propietario, el predio, el tipo de ganado, la fecha de notificación del brote, la prueba de laboratorio realizada para el diagnóstico de rabia, y su resultado. Se realizó un estudio ecológico analítico del ámbito de los valles interandinos de Apurímac respecto a la presencia de rabia silvestre en el ganado durante el periodo 2004 -2015. Los valles interandinos de Apurímac se caracterizan por ubicarse entre montañas con pendientes pronunciadas de variada altitud a distancias relativamente cortas y con una topografía accidentada con cuencas y microcuencas hidrográficas. El clima corresponde al de los valles interandinos de la cordillera oriental que varía por la altitud, siendo cálido y húmedo al pie de los cañones, templado y seco en las alturas medias, y frío con extrema sequedad en las cumbres de las montañas, con altitudes que se hallan entre 900 a 5000 m. Respecto al contexto socio-demográfico, la rabia silvestre en Apurímac afecta a la ganadería de la zona principalmente bovina, afectando la sostenibilidad económica de los ganaderos (García et al., 2004).
Población y Muestra
La población de estudio estuvo constituida por ganado vacuno (Bos taurus), sin distinción de raza, sexo y edad, expuestos de manera natural al virus de la rabia silvestre. La muestra para el periodo 2004-2015 corresponde a 484 casos de rabia silvestre con resultados positivos en laboratorio. Estos casos corresponden a 462 notificaciones de brotes con uno a tres casos por brote, presentándose un solo caso en el 91.1% de las notificaciones. Dada la información que se cuenta de rabia por vigilancia pasiva según ubicación geográfica y fecha de ocurrencia y no conocerse la magnitud real de la presentación de los brotes, se usó el término de brote sospechoso en lugar de caso. La población de ganado vacuno mejorado en Apurímac, según el IV Censo Nacional Agropecuario de 2012 fue de 35 593 cabezas (INEI, 2012).
Procedimientos
Brotes probables de rabia silvestre (desenlace): El SIGSA-SENASA registró la notificación de los brotes probables de rabia silvestre bovina mediante vigilancia pasiva, así como los casos de rabia silvestre confirmados en el laboratorio.
Muestras biológicas: En todo animal sospechoso de rabia (cojera, pérdida del equilibrio, desorientación) se esperaba la progresión natural de la enfermedad por 3-4 días hasta la postración del animal para proceder al sacrificio y la toma de muestra (cerebro, cerebelo e hipotálamo), tal como ha sido reportado (OIE, 2004). Las muestras fueron colocadas en bolsas de polietileno estéril, retirando el máximo de aire posible al cerrarla, se colocaban en termos con gel refrigerante para mantener la cadena de frío (2-8 °C), y eran transportadas a las sedes del SENASA de Andahuaylas o Abancay. Las muestras fueron codificadas e ingresadas en la base de datos del SIGSA, y remitidas por vía aérea al Laboratorio Oficial de Referencia Nacional en Sanidad Animal, Unidad del Centro de Diagnóstico de Sanidad Animal (UCDSA) del SENASA en Lima. Las muestras fueron anal izadas por medio de la prueba de inmunofluorescencia directa (IFD), prueba estándar para el diagnóstico de rabia según la Organización Mundial de la Salud (OMS) y la Organización Mundial de Sanidad Animal (Loza, 2004). La IFD tiene una sensibilidad de 100% y una especificidad de 94.3% para el diagnóstico de rabia (Ribas Antúnez et al., 2005).
Altitudes geográficas (exposición principal): Las coordenadas de los brotes sospechosos fueron ubicadas con el equipo de Sistema de Posicionamiento Global (GPS, siglas en inglés), utilizando el equipo Geoexplorer 3 y haciendo uso del software Google Earth Pro v. 7.1.2.2041 (Google Inc). Esta variable fue analizada como numérica a escala continua para la regresión lineal de Poisson. El análisis estadístico se realizó utilizando el software Stata v.14.0 (StataCorp LP).
Otras Co-variables
Tiempo calendario: La base de datos del SIGSA registró las fechas de ocurrencia de infecciones por rabia silvestre. Para el presente estudio, se utilizó la variable tiempo en años, como una variable numérica en escala ordinal.
Temperatura (T°) ambiental mínima promedio anual: Se utilizó esta variable como evidencia del cambio climático. Se recolectó la información para el periodo 2004-2015 en ocho estaciones meteorológicas de Apurímac localizadas entre 2000 y 4000 msnm del departamento de Apurímac. La información fue proporcionada por el SENAMHI.
Estacionalidad: Corresponde a los periodos climáticos anuales de lluvia (entre octubre y marzo: semanas 1 a 13 y 40 a 52) y de seca (entre abril a setiembre: semanas 14 a 39), lo cual permitió dicotomizar la variable en estacionalidad de lluvia y seca.
Tipo de crianza: Los principales sistemas de crianza son i) extensiva, alimentación al pastoreo, ii) semi-extensiva, el alimento es suministrado de manera estabulada o confinada y al pastoreo, y iii) trashumancia, los animales permanecen libres en el monte (parte alta y con abundante vegetación) por periodos largos de tiempo (tres meses aproximadamente) sin ser vistos por los propietarios. Esta información fue registrada por el SIGSA en los hatos que reportaron probables brotes de rabia.
Recolección de Datos
El personal responsable de la toma de datos en las notificaciones fue un equipo conformado por un médico veterinario y un especialista en sanidad agraria, quienes cuentan con conocimientos en vigilancia epidemiológica. La toma de datos se registró en el formato oficial de notificaciones del SENASA, el cual incluye datos de ubicación del predio (dirección, nombre del establo, sector, localidad, distrito, provincia, departamento y extensión en hectáreas, latitud, longitud, altitud); fecha de la notificación (toma de muestra para laboratorio); datos del solicitante o propietario (documento nacional de identidad, nombre completo, teléfono y firma); y datos del animal sospechoso (identificación, edad, estado de producción, sexo y raza). Los datos fueron introducidos al SIGSA por el especialista en sanidad agraria dentro de las 24 horas de realizada la notificación.
Plan de Análisis
La relación entre ocurrencia de brotes y altitud según el tiempo calendario fue analizada por la correlación r de Pearson para una potencia superior al 80% en una correlación esperada de 0.1 con un n=484 (brotes notificados), α=0.05. Para el análisis bivariado se utilizó la prueba de Chi cuadrado para variables categóricas y Kruskal-Wallis para las continuas. Para la asociación brotes con altitud geográfica se usó el modelo lineal generalizado (GLM) de la familia Poisson y link log, ajustado por variables confusoras de temperatura ambiental y estacionalidad, usando el software de análisis estadístico Stata v. 14.0 (StataCorp LP).
Consideraciones Éticas
La fuente de datos provino del SENASA, entidad pública sin fines de investigación, por lo que no fue necesaria la aprobación ética. El acceso a la base de datos del SIGSA-SENASA fue entregada por el Jefe del Área de Sanidad Animal de Apurímac. Los datos correspondieron a animales cuyos propietarios notificaron la enfermedad al SENASA. Solo se tuvo acceso al código del propietario, quedando preservada la confidencialidad de la información que brindaron en la notificación. La toma de la muestra biológica del animal siguió el protocolo establecido, evitando causarle dolor innecesario. Este protocolo se registró en el Sistema Descentralizado de Información y Seguimiento a la Investigación (SIDISI) - Dirección Universitaria de Investigación, Ciencia y Tecnología (DUICT), y fue evaluado por el Comité de Ética de la UPCH (CIE-UPCH) previamente a su ejecución (Código 66950). Durante la implementación del estudio se respetaron los principios éticos delineados en la Declaración de Helsinki, y se siguieron estrictamente las recomendaciones realizadas por el CIE-UPCH.
RESULTADOS
Características Zootécnicas y Año
El estudio fue realizado en ganado vacuno que presentó rabia transmitida por el murciélago D. rotundus en los valles interandinos de la Región Apurímac, entre altitudes de 999 a 4586 m, con un total de 484 casos o brotes probables confirmados positivos por IFD entre 2004 a 2015. En ese periodo, la T° mínima promedio anual estuvo entre 4.5 y 11.8 °C y el 54.8% de brotes se presentó en la época de lluvia. El 96.9% del ganado afectado era manejado bajo el sistema de crianza extensiva. La mediana de edad del ganado fue de 24 meses (rango intercuartil: 12 a 36 meses), y el 56.8% fueron hembras. Asimismo, la mayor cantidad de brotes sospechosos notificados ocurrió en 2014, año en que se registró el 13.4% de los 484 brotes (Cuadro 2).
Cuadro 2 Características zootécnicas y temporales de los casos confirmados de rabia silvestre en ganadería bovina de los valles interandinos de Apurímac
* Chi cuadrado † Mediana (rango intercuarƟl)†† Estacionalidad, cada estación dura 26 semanas o seis meses: Lluvia (semana 1-13 y 40-52) y Seca (14-39)
De otra parte, ninguna de las variables como tiempo calendario, estacionalidad y tipo de crianza mostraron diferencias respecto a la altitud de ocurrencia de los brotes de rabia silvestre (p>0.05), teniendo como variable continua el año calendario. De estos análisis por GLM, tampoco se hallaron asociaciones entre terciles de altitud geográfica de la ocurrencia de brotes de rabia silvestre y el tiempo calendario o la estacionalidad o el tipo de crianza del ganado (p>0.05) (Cuadro 1).
Altitud de Ocurrencia
Las altitudes geográficas de la ocurrencia de brotes de rabia silvestre en terciles de alta, media y baja altitud varían en el tiempo calendario o por estacionalidad posiblemente por la topografía particular que caracteriza a los valles interandinos (Figura 1).
Figura 1 Frecuencia de casos de rabia silvestre confirmada por inmunofluorescencia directa (IFD) en ganado bovino de los valles interandinos de Apurímac por altitud geográfica (2004 - 2015) y estacionalidad
Durante la estación de lluvias se observó que el mayor número de brotes ocurrió en altitud media (tercil 2) (37.7%), mientras que durante la estación seca se presentó en altitud alta (tercil 3) (38.6%). Durante el periodo 2004-2015, el mayor porcentaje de brotes probables para el tercil de alta altitud ocurrió en 2015 (47.7%), siendo superior al de las alturas media (31.8%) y baja (20.5%). Las variables tiempo (en años) y estacionalidad (épocas de lluvia y seca) según los terciles de altitud geográfica (alta, media o baja) mostraron variación estadística significativa (p<0.05; Figura 2); sin embargo, no se observó una variación estadística entre las variables sexo, edad y tipo de crianza del ganado respecto al número de brotes por terciles de altitud geográfica (p>0.05) (Cuadro 2).
DISCUSIÓN
El presente estudio describe la distribución de rabia silvestre en la región de Apurímac en el periodo 2004-2015, tanto en altitudes altas como medias y bajas. Se encontró que la tasa de incidencia de rabia en altitudes entre 2301 y 3500 m es cuatro veces la tasa de incidencia que se presenta en altitudes entre 500 y 2300 m (p=0.001). Se estipula que el cambio en la distribución de la rabia silvestre está asociado al cambio climático (Lee et al., 2012), en donde los patrones de temperatura en Apurímac sobre los 3500 msnm han cambiado, incrementándose la temperatura media mínima en época de invierno (SENAMHI, 2012). Este hecho también es afectado por la estacionalidad característica de una época seca con condiciones de temperatura ambiental favorable para el vector (Rocha y Dias, 2020); así, la actividad hematófaga del vector ocurre cuando el clima está despejado, es decir, será mayor en la estación seca y por el largo periodo de incubación del Lyssavirus muchos casos serán notificados recién en época de lluvia. Contrariamente el menor número de mordeduras en el ganado por D. rotundus en la estación de lluvia que se presentan en los periodos cortos de clima despejado, devendrá en notificaciones para la estación seca (da Rocha et al., 2018), pero, ocurrirán en menor proporción que en época de lluvia.
Asimismo, los refugios son parte del hábitat del murciélago y son propios de la geografía de los valles interandinos (Barros et al., 2020). La presencia de refugios permite al vector establecer nuevas colonias, por lo cual el número de refugios presentes a altitudes bajas, medias y altas podría explicar parte de la magnitud de la asociación entre brotes de rabia por altitud geográfica.
La zona climática con mayor riqueza biológica se halla alrededor de los 2500 msnm (Escobar et al., 2015), lo que favorecería al vector, posibilitando un mayor número de brotes de rabia silvestre en el ganado a esta altitud. La incidencia de casos de rabia fue menor en el periodo 2004-2006, aumentando con los años, posiblemente debido a la expansión del vector, así como al incremento de la crianza de ganado lechero mejorado. La variable confusora, condición meteorológica de temperatura mínima, podría explicar la magnitud de la frecuencia de rabia a través de los años del estudio. Además, la temperatura ambiental es una variable que está directamente ligada al piso altitudinal y la latitud geográfica (INDECI, 2012). Dado que el índice de mordedura del vector D. rotundus por animal y por hato se relaciona directamente con brotes confirmados de rabia silvestre en el ganado, donde a mayor índice de mordedura mayor número de casos positivos, se puede considerar que a pesar de no tener información sobre la presencia de refugios a distintas altitudes (baja, media, alta) ni del índice de mordedura, estos hayan afectado los resultados (Vargas, 2015).
La distribución espacial de rabia silvestre se ha ido expandiendo a nuevas zonas geográficas (Sistema Nacional de Vigilancia Epidemiológica, 2014). Sin embargo, la presencia de brotes probables de rabia silvestre a diferentes niveles de altitud (baja, media, alta) no estuvo asociada con la época del año (lluvia, seca) en los valles de la región de Apurímac, de allí que la ocupación de nuevas zonas geográficas por D. rotundus a través de los años se da independientemente de la época del año (lluvia, seca).
Las altitudes en que ocurren los brotes de rabia silvestre no estuvieron asociadas estadísticamente al tiempo calendario (p>0.05), pero se observó asociación negativa con la temperatura mínima promedio (p=0.001). El SENASA y MINSA deben establecer medidas de vigilancia epidemiológica preventiva. Es necesario estudiar la rabia silvestre y sus implicancias económicas. Es importante que los estudios futuros se orienten en brindar información que ayude al con- trol del vector, de manera de replantear las estrategias que viene implementando el SENASA para la reducción efectiva de los casos de rabia silvestre.
CONCLUSIONES
Se encontró asociación entre número de casos de rabia silvestre y altitud geográfica, siendo la tasa de incidencia en altitud de 2301-3500 m cuatro veces la tasa de incidencia que se presenta en 500-2300 m.
Las frecuencias de casos en los periodos 2007-2009, 2010-2012 y 2013-2015 fueron 50% superiores al periodo 2004-2006.
La estacionalidad no influyó en la presentación de casos de rabia silvestre.
Se encontró asociación negativa con la temperatura mínima promedio.
