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Revista de Investigaciones Veterinarias del Perú

versão impressa ISSN 1609-9117

Rev. investig. vet. Perú vol.34 no.2 Lima mar./abr. 2023  Epub 28-Abr-2023

http://dx.doi.org/10.15381/rivep.v34i2.21263 

Artículos primarios

Prevalencia de Giardia lamblia en escolares y en otras subpoblaciones peruanas (1990-2018): una revisión sistemática y metaanálisis

Prevalence of Giardia lamblia in schoolchildren and other Peruvian subpopulations (1990-2018): a systematic review and meta-analysis

Rufino Cabrera1  * 
http://orcid.org/0000-0002-2985-4072

Javier Vargas-Herrera2 
http://orcid.org/0000-0002-1910-602X

Alvaro Whittembury2 

1 Escuela de Medicina, Facultad de Ciencias de la Salud, Universidad Peruana de Ciencias Aplicadas, Lima, Perú

2 Departamento de Medicina Preventiva, Facultad de Medicina, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú

RESUMEN

El estudio tuvo como objetivo determinar la prevalencia y distribución de Giardia lamblia en la población peruana entre 1990 y 2018. Se realizó una revisión sistemática y metaanálisis de estudios transversales. Se incluyeron estudios originales sobre prevalencia de G. lamblia, parasitismo intestinal o estudios de cohorte que incluían datos de prevalencia; diagnosticados por examen parasitológico, detección de antígenos, PCR o análisis genético, publicados entre 1990 y 2018 en español, inglés, portugués o francés y realizados en humanos. Las búsquedas se realizaron en PubMed, Scopus, LILACS, ScieELO, LIPECS, Google Académico y ALICIA. El análisis de heterogeneidad se realizó mediante la prueba de Q de Cochrane y el sesgo de publicación mediante el método de Egger con el software StatsDirect v. 3.2.7. Se incluyeron 33 fuentes que tenían información de 37 estudios donde participaron 10 109 individuos. La prevalencia combinada por el método de efectos aleatorios en los 37 estudios fue 30.4% IC95% (25.2-35.8); sin embargo, al análisis en el subgrupo en preescolares y escolares en 26 estudios fue 29.1% IC95% (24.5-34.0). De cada 100 personas, 30 tenían G. lamblia y de cada 100 preescolares y escolares, 29 tenían el parásito. La estimación de la prevalencia de acuerdo con el sexo y al área de residencia no son concluyentes. No se encontraron suficientes estudios en otras 7 subpoblaciones para estimar la prevalencia de G. lamblia.

Palabras clave: Giardia lamblia; revisión sistemática; metaanálisis; estudios transversales; preescolar; niño; Perú

ABSTRACT

The study aimed to determine the prevalence and distribution of Giardia lamblia in the Peruvian population between 1990 and 2018. A systematic review and meta-analysis of cross-sectional studies was carried out. It was included original studies on the prevalence of G. lamblia, intestinal parasitism or cohort studies that included prevalence data, and diagnosed by parasitological examination, antigen detection, PCR or genetic analysis, published between 1990 and 2018 in Spanish, English, Portuguese or French and carried out in humans. Searches were performed in PubMed, Scopus, LILACS, SciELO, LIPECS, Google Scholar, and ALICIA. Analysis of heterogeneity was performed using Cochrane's Q test and publication bias using Egger's method with StatsDirect v. 3.2.7. The analysis included 33 sources that had information from 37 studies involving 10 109 individuals. The combined prevalence by the random effects method in the 37 studies was 30.4% (CI 95% 25.2-35.8); however, when analysing the subgroup in preschoolers and schoolchildren in 26 studies it was 29.1% (CI95% 24.5-34.0). Of every 100 people, 30 had G. lamblia and of every 100 pre-schoolers and schoolchildren, 29 had the parasite. Prevalence estimates according to sex and area of residence are not conclusive. Not enough studies were found in 7 other subpopulations to estimate the prevalence of G. lamblia.

Key words: Giardia lamblia; systematic review; meta-analysis; cross-sectional studies; preschool; child; Peru

INTRODUCCIÓN

La giardiasis es una parasitosis ocasionada por el protozoario Giardia lamblia, el cual es considerado sinónimo de G. intestinalis y G. duodenalis, que coloniza el duodeno y la porción superior del yeyuno (Einarsson et al., 2016). Las personas que presentan síntomas manifiestan molestias dispépticas, vinagreras o regurgitaciones, heces grasosas y malolientes, dolor abdominal o diarrea y en casos severos síndrome de malabsorción (Minetti et al., 2016).

G. lamblia es un parásito intestinal de presencia global (Minetti et al., 2016), reportándose 280 millones de casos nuevos de infección por año (Einarsson et al., 2016) y es la tercera causa de diarrea en menores de 5 años en las Américas (Pires et al., 2015). Asimismo, la prevalencia en los países con ingresos altos se estima entre 2 a 7% y en los países con ingresos medios o bajos entre 20 a 30% (Fletcher et al., 2012).

En los países desarrollados ocurren brotes asociados a la ingesta de agua cruda, no filtrada e inadecuadamente clorada (Marshall et al., 1997; Adam et al., 2016), contacto con aguas frescas y recreacionales (Welch, 2000), consumo de vegetales contaminados (Adam et al., 2016), contaminación durante el cambio de pañales de los bebés (Hoque et al., 2001), y mediante el contacto con animales (Adam et al., 2016; Minetti et al., 2016). En cambio, la giardiasis en países en desarrollo se asocia al saneamiento básico deficiente, hacinamiento (Prado et al., 2003) e higiene individual o al consumo de agua no tratada (Núñez et al., 2003).

En el Perú no se conoce la prevalencia real de G. lamblia a pesar de diversas publicaciones de prevalencia de este parásito, dado que la mayoría ha trabajado sobre muestras pequeñas y muy locales. Por otro lado, la giardiasis no está incluida en la lista de enfermedades de vigilancia obligatoria. En 2004, la Organización Mundial de la Salud incluyó a la giardiasis en la iniciativa de enfermedades olvidadas (Savioli et al., 2006). Por ello, para aproximarse a su magnitud, es necesario una revisión sistemática y un metaanálisis para sintetizar la prevalencia global de la infección en la población peruana.

A pesar de ser una enfermedad muy frecuente, se han realizado pocos metaanálisis sobre la prevalencia de G. lamblia en el mundo. En los países nórdicos, la prevalencia estimada en población general asintomática en 13 estudios fue 2.97% con un IC95% de 2.64-3.31 y en población sintomática de 5.81% con un IC95% de 5.34-6.30% (Hörman et al., 2004). En otra revisión sistemática con 16 estudios de Libia entre 2000 y 2015 se encontró una prevalencia de 4.6% (1.2-18.2%) en la población general y en personas con gastroenteritis de 4.8% (1.8-28.8%) (Ghenghesh et al., 2016). En Brasil, en estudios publicados entre 1995 y 2015, los dos estados con prevalencias más altas fueron Minas Gerais (78.3%) y Sao Paulo (69.6%), y asociado con la pobreza (Coelho et al., 2017), mientras que en Argentina se ha reportado hasta 64.8% de prevalencia (Rivero et al., 2020). En el Perú, en una revisión narrativa de la literatura se encontró una prevalencia de 33.6% en 140 fuentes secundarias que incluyeron a 201 estudios publicados entre 1943 y 1990 (Alarcón et al., 1993). Ante esto, el objetivo del estudio fue determinar la prevalencia y distribución de G. lamblia en escolares y en otras subpoblaciones peruanas (población general, adultos, población nativa amazónica y niños de guarderías infantiles, entre otros) según el sexo y área de residencia entre 1990 y 2018.

MATERIALES Y MÉTODOS

A fin de sintetizar la prevalencia de G. lamblia (medida de interés) en escolares y en otras subpoblaciones peruanas se siguieron las recomendaciones para la presentación de una revisión sistemática de acuerdo con PRISMA (Moher et al., 2009) (Figura 1). El protocolo del estudio fue aprobado por la Escuela de Posgrado de la Facultad de Medicina, Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM), Lima, Perú.

Figura 1 Algoritmo de selección de los estudios de prevalencia de Giardia lamblia en humanos en el Perú (1990-2018) 

Identificación y Estrategias de Búsqueda

La localización y recuperación de los estudios observacionales sobre G. lamblia o enteroparasitosis, parasitismo intestinal y Perú, que incluye información proveniente de la literatura gris, fueron realizados de acuerdo con Lefebvre et al. (2008), en el primer cuatrimestre de 2018. Las búsquedas electrónicas se realizaron mediante los operadores booleanos y descriptores o palabras clave y en algunos casos se utilizaron filtros en las bases de datos de PubMed, Scopus, SciELO, Literatura Latinoamericana y del Caribe en Ciencias de la Salud (LILACS) y Literatura Peruana en Ciencias de la Salud (LIPECS) y en el repositorio ALICIA del CONCYTEC. Adicionalmente, se usó el buscador Google Académico (Cuadro 1).

Cuadro 1 Estrategia de búsqueda electrónica en las bases de datos y motores de búsqueda utilizados en esta revisión sistemática 

Para la búsqueda de literatura gris, se revisaron en forma manual tesis no digitalizadas, resúmenes de congresos (parasitología, enfermedades infecciosas, medicina interna, biología), informes de investigación y revistas locales no indizadas. Finalmente, se buscaron los artículos en la sección de referencias de los estudios.

Criterios de Elegibilidad

Se incluyeron los siguientes tipos de estudios:

  • Estudios originales de prevalencia de G. lamblia, parasitismo intestinal, enteroparasitosis o geohelmintiasis que incluya datos de prevalencia de G. lamblia,

  • Estudios de cohorte que incluyan datos de prevalencia,

  • Estudios parasitológicos (al menos con examen directo con solución salina fisiológica y/o lugol), detección de antígenos por ELISA e inmunofluorescencia, PCR o análisis genético para el diagnóstico de G. lamblia,

  • Estudios realizados en humanos. -Publicados entre el 1 de enero de 1990 al 2 de abril de 2018 en español, inglés, portugués o francés,

  • Se encuentren accesibles en formato físico en los centros de documentación de las universidades, institutos especializados, archivos personales y en las bases de datos: PubMed, Scopus, SciELO, LILACS y LIPECS, así como en el repositorio ALICIA

Se excluyeron los estudios que no tenían una muestra definida, publicaciones cuyo texto completo no se lograron recuperar o que solo muestren asociaciones parasitarias, cuando el mismo estudio tuvo valores distintos de prevalencia en dos fuentes y no se puedan identificar la razón de la diferencia, fuentes sin información del método de diagnóstico de G. lamblia o haber utilizado únicamente el examen directo, que no hayan indicado el método de selección o que hayan utilizado métodos no aleatorios para seleccionar a los participantes, o que sean estudios sin base poblacional (realizados en pacientes que acuden a los servicios de salud) (Figura 1).

Selección de los Estudios

La selección de los estudios potencialmente elegibles fue realizada en tres etapas: Primero se revisó el título y/o el resumen del estudio, en el caso de algunas tesis o informes que no tenían un resumen se revisó el título y parte del texto completo. En el segundo paso, se evaluó el resumen y/o el texto completo de las fuentes para posibles descartes de acuerdo con los criterios de exclusión; en tanto que en el tercer paso se revisaron los textos completos. Estudios dudosos fueron revisados en dos oportunidades y/o en consulta con el grupo de autores para su posible inclusión por consenso.

Antes de la extracción de los datos, se evaluó la calidad de estos y la validez del estudio mediante una lista de chequeo en MSExcel(C), utilizada para estudios transversales (Barra et al., 2008). Este instrumento considera 27 ítems (objetivo, participantes, definición y medición de variables, análisis y confusión, entre otros), clasificándose como "muy bien", "bien", "regular" y "mal".

Extracción de Datos

Los estudios seleccionados desde la primera etapa fueron codificados en forma correlativa a una base de datos en MS-Excel(c). Los datos incluyeron: autor(es), fuente de información (revista, congreso científico o tesis), año de publicación y el título del artículo. En la segunda etapa de selección, se agregó si el estudio fue seleccionado o no y el motivo de exclusión. En la tercera etapa se agregó el método de diagnóstico, número de muestras de heces examinadas, método de selección de los sujetos, el año en que se recogieron las muestras de heces para el examen parasitológico y el tipo de población. Además, se consultó con el autor en un estudio que no había identificado el año de toma de muestras, y en el estudio de Cooper et al. (2017) se optó por tomar la primera de las dos mediciones de prevalencia.

Solo a los estudios clasificados en las categorías de "muy bien", "bien" y "regular" se les extrajo los valores de prevalencias globales, de acuerdo con el sexo y área de residencia. En los estudios que no tenían el número de "infectados" (numerador), se calcularon a partir de la prevalencia y si la fuente tenía más de una muestra independiente a nivel de departamento, se consideró como otro estudio para el análisis. Los estudios con datos discordantes en la prevalencia por sexo o área de residencia no se tomaron en cuenta para el subanálisis.

Análisis Estadístico

El análisis de heterogeneidad de Q de Cochrane se realizó por el método de efectos aleatorios de Der Simonian y Laird y se aceptó que existe heterogeneidad si el valor p fue <0.1 (Higgins et al., 2003). La estimación de la prevalencia de G. lamblia a un intervalo de confianza (IC) al 95% fue realizada a través del diagrama de bosque (forest plot). Asimismo,se realizó el análisis de sesgo de publicación mediante el test de Egger y el test correlación de Begg y Mazumdar utilizando el estadístico Kendall's tau a un nivel de confianza de 95% (Begg y Mazumdar, 1994). Se consideró que había sesgo de publicación si el p valor fue <0.05. Los análisis se hicieron con el software StatsDirect v 3.2.7 (https://www.statsdirect.com/).

Primero se realizó un metaanálisis exploratorio para estimar la prevalencia de todos los estudios incluidos. Luego se hizo un análisis (heterogeneidad, diagrama de bosque y sesgo de publicación) por subgrupos (subpoblaciones) con cuatro o más estudios seleccionados para el análisis por sexo y área de residencia. Los estudios que no tenían muestras independientes para más de una población fueron analizados como una sola subpoblación.

Consideraciones Éticas

El protocolo de este estudio, por utilizar fuentes secundarias, fue exceptuado de la revisión ética por el Comité Institucional de Ética en Investigación del Instituto de Medicina Tropical "Daniel A. Carrión" de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Al evaluar la calidad de las fuentes se quedaron 33 artículos para la evaluación, los cuales contenían información de 37 estudios (Figura 1) y 10 109 participantes. Del total de fuentes incluidas, 20 correspondieron a fuentes de la literatura gris (revistas locales y tesis).

Las características geográficas, demográficas, tipo de población, y tamaño de la muestra, entre otros, se muestran en los cuadros 2 y 3. Los estudios proceden de 15 departamentos y de la Provincia Constitucional de Callao. La mayoría corresponde a preescolares y escolares. En todos los estudios se utilizaron exámenes parasitológicos, solo en dos de ellos (Bailey et al., 2013; Rodríguez-Ulloa, 2011) combinaron con la detección de antígenos de G. lamblia (cuadros 2 y 3).

Cuadro 2 Características de los estudios seleccionados sobre prevalencia de Giardia lamblia en 37 estudios, Perú (1990-2018) - Parte I 

ED=Examen directo, TSET= Técnica de sedimentación espontánea en tubo, BML= Baerman modificado por Lumbreras, SRC=Sedimentación rápida en copa, IF=Inmunofluorescencia, MAS=Muestreo aleatorio simple, RIQ=Rango intercuartílico, *mediana; MEP=Muestreo estratificado polietápico

Cuadro 3 Características de los estudios seleccionados sobre prevalencia de Giardia lamblia en 37 estudios, Perú (1990-2018) - Parte II 

ED=Examen directo, TSET=Técnica de sedimentación espontánea en tubo, BML=Baerman modificado por Lumbreras, SRC=Sedimentación rápida en copa, MAS=Muestreo aleatorio simple, RIQ=Rango intercuartílico, *mediana

La estimación de la prevalencia combinada en 37 estudios (total de estudios) que incluyó a 10 109 participantes fue 30.4% con un IC 95% de 25.2-35.8 (Figura 2). Luego se realizó un subanálisis, pero solo en el subgrupo de preescolares y escolares, dado que solo se identificaron de 1 a 2 estudios en otras 7 poblaciones, que no permitió el subanálisis en cada una de ellas. El metaanálisis en preescolares y escolares en 26 estudios, mostró una heterogeneidad sustancial (Q=528.4, gl=25), p<0.0001 e I2=95.3% IC95% (94.396.0). La prevalencia combinada por el método de efectos aleatorios pre-escolares y escolares fue 29.1% IC95% (24.5-34.0) (Figura 3).

Figura 2 Prevalencia combinada de Giardia lamblia a través del diagrama de bosque en 37 estudios realizados en Perú (1990-2018) 

Figura 3 Parte superior: Análisis del sesgo de publicación por el método de Egger por el diagrama de embudo en 26 estudios en preescolares y escolares. Perú (1990-2018). Parte baja: Prevalencia combinada de Giardia lamblia a través del diagrama de bosque en 26 estudios en preescolares y escolares, Perú 

El análisis de sesgo de publicación en 26 estudios no mostró asimetría por el test de Egger 9.2 IC95% (5.1-13.2), p=0.0001 y por el test de correlación de Kendall's tau fue 0.421538, p=0.0022. El gráfico del embudo se muestra en la Figura 3. El metaanálisis en cuatro estudios con 351 niños preescolares, escolares y en conjunto mostró heterogeneidad importante (Q=16.3, gl=3), p=0.0009 e I2=81.7% IC95% (29.8-91.2). La prevalencia combinada por el método de efectos aleatorios fue 35.2% IC95% (23.9-47.5) (Figura 4). El análisis de sesgo de publicación en 4 estudios en niños preescolares y escolares mostró asimetría por el test de Egger 7.7 IC95% (-4,3-19.8) p=0.111 y por el test de Kendall fue 0.6667, p=0.333. El gráfico de embudo se presenta en la Figura 4.

Figura 4 Parte superior: Análisis del sesgo de publicación por el método de Egger en cuatro estudios en niños en edad preescolar y escolar. Perú (1990-2018). Parte baja: Estimación de la prevalencia de Giardia lamblia por el diagrama de bosque en cuatro estudios en niños en edad preescolar y escolar. 

Por otro lado, el análisis de 4 estudios en 306 niñas en edad preescolar y escolar mostró heterogeneidad sustancial (Q=13.09098), gl=3, p=0.0044 y el I2=77,1% IC95% (0-89.6%). La prevalencia combinada por el método de efectos aleatorios fue 33.3% IC95% (22.6-45.1) (Figura 5). El análisis de sesgo de publicación por el test de Egger en esta población no mostró asimetría: 6.3 IC95% (5.6-7.0) p=0.0006, pero mediante el test de Kendall fue 0.66667, p=0.333. El gráfico del sesgo se muestra en la Figura 5.

Figura 5 Parte superior: Análisis del sesgo de publicación por el método de Egger por diagrama de embudo en cuatro estudios en niñas preescolares y escolares. Perú (19902018). Parte baja: Estimación de la prevalencia combinada de Giardia lamblia por el diagrama de bosque en cuatro estudios en niñas en edad preescolar y escolar. 

En cambio, el metaanálisis en cinco estudios en áreas urbanas en preescolares, escolares y en conjunto (n=976) mostró heterogeneidad importante (Q=33.3, gl=4, p<0.0001 y el valor de I2=88% IC95% (72.193.1). La prevalencia combinada por el método de efectos aleatorios fue 27.8% IC95% (19.9-36.5) (Figura 6). Por otro lado, el análisis del sesgo de publicación por el test de Egger mostró asimetría 7.0 IC95% (-5,9- 20.0) p=0.1845 y el test de Kendall fue 0.6, p=0.2333. El gráfico del sesgo se muestra en la Figura 6. Por su parte, en seis estudios en áreas rurales en escolares (n=826) mostró homogeneidad sustancial (Q=21.7, gl=5, p= 0.0006) e I2=77.1% IC95% (33.5-88.0). La prevalencia combinada por el método de efectos aleatorios fue 29.9% IC95% (24.5-35.6) (Figura 7). El análisis del sesgo de publicación por el test de Egger mostró asimetría 4.5 IC95% (-1.05-10.07), p=0.0878 y el test de Kendall fue 0.6, p=0.1361. El gráfico de embudo se muestra en la Figura 7. No se realizó el análisis en preescolares y escolares en áreas urbano-marginales porque solo había tres estudios con datos de prevalencia.

Figura 6 Parte superior: Análisis del sesgo de publicación por el método de Egger por diagrama de embudo en 5 estudios en preescolares y escolares que residen en áreas urbanas. Perú (1990-2018). Parte baja: Estimación de la prevalencia combinada de G. lamblia por el diagrama de bosque en 5 estudios en preescolares y escolares de áreas urbanas 

Figura 7 Parte superior: Análisis del sesgo de publicación por el método de Egger por diagrama de embudo en seis estudios en pre-escolares y escolares de áreas rurales. Perú (19902018). Parta baja: Estimación de la prevalencia combinada de Giardia lamblia en seis estudios en preescolares y escolares de áreas rurales 

La prevalencia combinada en 33 fuentes que contenían 37 estudios fue 30.4% (IC95% 25.2-35.8%); sin embargo, la representatividad es limitada y el riesgo de infectarse en los subgrupos es diferente (Rodríguez-Morales et al., 2016; Ibáñez-Cervantes et al., 2018). El análisis en preescolares y escolares como un solo subgrupo, a pesar de tener heterogeneidad sustancial y sesgo de publicación, la prevalencia combinada en 26 estudios fue de 29.1% (IC95% 24.5-34.0). En estudios transversales se espera algún grado de heterogeneidad y por ello se recomienda el uso del método de efectos aleatorios (Deeks et al., 2008), donde la heterogeneidad podría explicarse por los diferentes métodos de diagnóstico (parasitológicos y antigénicos) utilizados para identificar G. lamblia en las muestras de heces, así como por el pequeño tamaño muestral de algunos estudios, entre otras razones. Parte de estos argumentos motivaron a Coelho et al. (2017) en Brasil para no realizar la estimación global de la prevalencia de G. lamblia.

La prevalencia combinada entre todos los estudios seleccionados y entre los preescolares y escolares en este metaanálisis tienen menor variabilidad que la prevalencia encontrada en 46 estudios en Brasil en la población general, publicados entre 1995 a 2015, con valores entre 1.0 a 78.3%. De estos, solo uno fue en un colegio público (61.1%) y el otro en un colegio privado (9.7%) (Coelho et al., 2017), diferencias que pueden deberse a los criterios de inclusión, así como a la evaluación de la calidad y validez entre los estudios incluidos. La prevalencia combinada en preescolares y escolares en el presente metaanálisis fue también más alta que la encontrada en 13 estudios en países nórdicos de una población general (2.97%), donde los estudios clínica y metodológicamente no fueron heterogéneos (Hörman et al., 2004), así como, en personas sin y con gastroenteritis en 16 estudios publicados entre 2000 y 2015 en Libia, que tuvieron una media de la prevalencia de 4.6 y 4.8%, respectivamente (Ghenghesh et al., 2016). En Argentina, en 25 657 participantes en una revisión sistemática entre 1984 a 2019, la prevalencia promedio en asintomáticos fue 22.4% (3.4-64.8) (Rivero et al., 2020); sin embargo, estos autores no estimaron la prevalencia combinada. El único estudio en el Perú con una muestra grande solo fue una revisión clásica, con una gran variabilidad en la prevalencia promedio en preescolares (13%; 0-27.6%) y en escolares (22.2%; 1.8-53%) en estudios publicados entre 1949 y 1990 (Alarcón et al., 1993).

La elevada prevalencia de G. lamblia identificada en los estudios incluidos y en los preescolares y escolares podría ser multifactorial, incluyendo el número de menores de cinco años en casa, presencia de basura, desagüe cerca de la vivienda y ausencia de baño (Prado et al., 2003), vivienda con piso de tierra, antecedente de contacto con animales domésticos (Monteza y Rentería, 2015). En el Perú, en una cohorte, el tener hermanos y el criar aves han sido identificados como factores de riesgo (Rogawski et al., 2017) y se considera que prácticas inadecuadas de higiene individual podrían favorecer la transmisión fecal-oral (Redlinger et al., 2002; Rodríguez-Ulloa, 2011).

Otras posibilidades de infección serían a través del agua y alimentos. En el 93.3% de muestras de agua superficial del río Rímac (Lima y el Callao) se encontraron quistes del genotipo AII de G. duodenalis (Bautista et al., 2018). También, se identificó Giardia en muestras de agua de pozos y acequias en La Libertad (Murga-Gutiérrez, 2001; Pérez-Cordón et al., 2008), así como en vegetales de tallo corto como la lechuga en Ica, Lima y Trujillo (Villanueva y Silva, 1998; Tananta et al., 2003; Pérez-Cordón et al., 2008). Después del tratamiento de aguas residuales en una planta en Lima, los quistes del parásito aún se encontraban presentes en 4.7% de las muestras (Iannacone, 2002). Además, el 63.6% de las muestras de agua fueron positivas al protozoo en los puntos de entrada de una planta de tratamiento de agua residual en Lima y la presencia de los genotipos A y B (Ulloa-Stanojloviæ et al 2016) sugiere que las aguas residuales aún contienen quistes de Giardia.

Los niños pueden beber el agua directamente del caño debido a la escasa educación en el consumo de agua hervida y en ausencia de los padres. Se sabe que el 80.5% de menores de 5 años en el Perú residen en hogares con agua con niveles de cloro no adecuados y el 61.7% viven en hogares con agua contaminada con coliformes y Escherichia coli (Miranda et al., 2010). En otro estudio, solo entre 4.3 y 8.6% de las muestras de agua de las viviendas en Huancavelica, Huánuco y Cajamarca fueron de buena calidad desde el punto de vista bacteriológico (Tarqui-Mamani et al., 2016).

En el Perú no se conoce la real magnitud de la transmisión zoonótica de G. lamblia. En un estudio con 22 familias, se identificaron los genotipos C y D del parásito en sus perros, pero estos no estaban asociados a la infección humana (Cooper et al., 2010). Por otro lado, se han reportado prevalencias entre 8.8 y 9.4% de Giardia sp en canes en Lima y Callao (Zárate et al., 2003; Araujo et al., 2004), sin llegar a identificar los genotipos del parásito.

En este metaanálisis, la prevalencia combinada en preescolares y escolares en cuatro estudios con niños fue ligeramente más alto (35.2%) que en otros cuatro estudios con niñas (33.3%); sin embargo, estos resultados no son concluyentes. Estudios en Libia (Ghenghesh et al., 2016) y en Serbia (Nikoliæ et al., 2011) tampoco encontraron diferencias de acuerdo al sexo. Estos resultados podrían ser esperados, dada la similitud de hábitos alimentarios (Rodríguez-Ulloa et al., 2011). Asimismo, la prevalencia combinada fue ligeramente más alta (29.9%) en preescolares y escolares en áreas rurales en seis estudios que en cinco estudios en poblaciones de zonas urbanas (27.8%), pero tampoco son concluyentes. No se encontraron suficientes estudios para estimar la prevalencia combinada en residentes en áreas urbano-marginales, donde la prevalencia podría ser más elevada. En Libia se encontró que G. lamblia es hiperendémica en 19 áreas urbano-marginales (Nikoliæ et al., 2011). En el Perú, en estudios individuales, se sugiere que predomina en zonas urbano-marginales, tanto en albergues (Nogueira, 1991) como en preescolares (Pereda, 2005); sin embargo, se requieren más estudios para corroborar este hallazgo. En una revisión sistemática en Argentina, los autores encontraron que la prevalencia de Giardia spp es mayor en meno-res de 15 años nativos de la región del norte y de áreas peri-urbanas de la región Pampas (Rivero et al., 2020).

Uno de los aportes importantes de este metaanálisis es que de las 60 fuentes que ingresaron para la evaluación de la calidad interna y externa, el 48.4% de las fuentes correspondieron a la literatura gris comparado con el 68.4% que fueron de fuentes de trabajos publicados en revistas indexadas. Así, 60.6% (20/33) de las fuentes corresponden a la literatura gris (revistas locales y tesis). La incorporación de literatura gris (estudios publicados en idiomas diferentes al inglés, estudios no publicados, tesis, resúmenes de congresos, etc.) son muy útiles cuando existen pocos estudios relevantes (Hartling et al., 2017), como en el presente estudio. Metodológicamente, la literatura gris puede reducir el sesgo de publicación, aumentar la exhaustividad y la puntualidad de las revisiones y fomentar una proporcionalidad en el uso de la evidencia disponible (Paez, 2017). Por ello, es importante incluirla; además, se considera que una estrategia de búsqueda de literatura gris cuidadosamente planificada puede ser un componente invaluable de una revisión sistemática (Paez, 2017), como en este metaanálisis.

Entre las limitaciones de esta revisión está la heterogeneidad sustancial al análisis de la prueba de Q de Cochrane, el tamaño muestral pequeño de algunos estudios, así como diferentes métodos de selección de los participantes y de diagnóstico de las muestras (parasitológicas y antigénicas); sin embargo, 36/37 estudios utilizaron pruebas parasitológicas de concentración combinados en su mayoría con exámenes directos, que reduce el sesgo de medición. Además, como debilidades se puede indicar la revisión de los artículos por un solo investigador, el haber evaluado un periodo amplio (29 años), lo que puede haber afectado la prevalencia de G. lamblia en el Perú y la limitación de haber incluido estudios transversales. Es posible que el valor de la prevalencia de G. lamblia reportado se encuentre sobreestimado debido a la mejora de las condiciones socioeconómicas en los últimos 20 años. Otra limitante es que no se incluyeron estudios de prevalencias en animales y en alimentos para tener un mapeo completo de la magnitud de la giardiasis en el país.

En cambio, entre las fortalezas del estudio están el uso de un instrumento estandarizado para la evaluación de calidad y validez de estudios transversales (Barra et al., 2008), y solo los mejores estudios fueron seleccionados para el análisis, lo que garantiza la robustez los resultados, independientemente, si se trata de literatura gris o no. Además, la identificación de una importante fuente de literatura gris debido a las estrategias de búsqueda y el análisis de los subgrupos que han permitido mapear la prevalencia de G. lamblia en el país. Finalmente, los estudios que utilizaron el examen directo en una única muestra de heces fueron eliminados en la selección para este metaanálisis, debido a su baja sensibilidad (Marti y Koella, 1993; Cartwright, 1999; Branda et al, 2006), lo que le da mayor robustez a este estudio.

CONCLUSIONES

  • La prevalencia global combinada de G. lamblia en el Perú obtenida a través de un metaanálisis en 37 estudios publicados entre 1991 a 2017 con 10 109 participantes fue 30.4% IC95% (25.235.8%).

  • De cada 100 personas, 30 tenían G. lamblia y de cada 100 preescolares y escolares, 29 tenían el parásito.

  • La estimación de la prevalencia de acuerdo con el sexo y al área de residencia no son concluyentes.

  • No se encontraron suficientes estudios en otras siete subpoblaciones (niños de guarderías infantiles, menores de 5 años, menores de 12 años, población de albergue para menores, población general, población adulta y población nativa amazónica), aparte de los preescolares y escolares para estimar la prevalencia de G. lamblia.

Agradecimientos

Se agradece a Nélida Murga-Gutiérrez (q.e.p.d.) de la Universidad Nacional de Trujillo, Rolando Ayaqui de la Universidad Nacional San Agustín de Arequipa, Otto Ríos de la Universidad Nacional de la Amazonia, Iquitos y a Soledad Juárez de la Universidad Nacional Pedro Ruíz Gallo, Lambayeque, por facilitar parte de las fuentes locales que permitieron realizar el estudio.

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Recibido: 21 de Septiembre de 2021; Aprobado: 30 de Marzo de 2023

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