INTRODUCCIÓN

El Superorden Xenarthra engloba 4 familias, 13 géneros y 29 especies, que incluye 6 especies de osos perezosos, estando estos distribuidos en dos familias: Badrypodidae y Megalonychidae (Choloepodidae) (^{Gardner y Naples, 2007}; ^{Hayssen, 2011}). El oso perezoso de dos dedos (Choloepus spp), mamífero arbóreo miembro de la Familia Choloepodidae (^{Adam 1999}; ^{Gilmore et al., 2001}; ^{Messias-Costa et al., 2001}). La especie Choloepus hoffmanni se encuentra distribuido desde el norte de Nicaragua hasta el noroeste de Ecuador y el este de los Andes de Perú, Bolivia y Brasil (^{Gilmore et al., 2000}; ^{Plese et al., 2022}; ^{Gardner y Naples, 2007}). Estos animales se les encuentra mayormente en las partes altas de los árboles (^{Adam, 1999}; ^{Plese y Moreno, 2005}).

C. hoffmanni tiene un peso promedio de 5.7 kg, pudiendo llegar a 9 kg en condiciones naturales. Presentan una temperatura corporal baja (32.7-35.5 ºC), la cual se maneja bajo un ritmo circadiano correlacionado con los cambios de la temperatura ambiental (^{Gilmore et al., 2000}); asimismo, presentan particularidades fisiológicas como metabolismo basal bajo, estómago con varias cámaras, y pueden soportar largos periodos de apnea (^{Vogel et al., 1998}). Además, posee un tracto gastrointestinal fermentador, con probable actividad microbiana, bastante similar a los rumiantes (^{Dehority, 1997}; ^{Adam, 1999}).

El manejo en cautiverio del oso perezoso de dos dedos es complicado debido a su bajo metabolismo, lo cual facilita el desarrollo de problemas nutricionales (^{Bermúdez, 2004}); asimismo, se han reportado casos de parasitosis gastrointestinal y problemas respiratorios (^{Lainson y Shaw, 1982}; ^{Diniz y Oliveira, 1999}; ^{Sibaja-Morales et al., 2009}). Sin embargo, se dispone de escasos reportes de enfermedades específicas, siendo estos sobre urolitiasis, hipoadrenocorticismo, y enfermedad renal crónica, entre otros (^{Rappaport y Hochman, 1988}; ^{Gai y Wack, 2006}; ^{Kline et al., 2015}), procesos que requieren de técnicas diagnósticas imagenológicas, como la ecografía, para un adecuado diagnóstico.

El examen ecográfico es una prueba no invasiva empleada que permite evaluar órganos y estructuras internas del humano y animales (^{Loriot et al., 1997}; ^{Tobin, 2008}). La ecografía como herramienta diagnóstica permite diferenciar los tejidos blandos, lo cual facilita determinar el detalle de su arquitectura (^{Barr, 2006}). Está técnica se encuentra muy difundida en la clínica de animales de compañía y de producción, especialmente para evaluar la anatomía ecográfica y la posible existencia de procesos patológicos (^{Nautrup y Tobias, 2000}; ^{Carvalho, 2004}).

La descripción anatómica del hígado de los osos perezosos describe que es bastante pequeño, encontrándose rotado en un ángulo de 135º en sentido horario, y consta de tres lóbulos principales. La vesícula biliar es pequeña y se encuentra en la parte visceral del hígado entre los dos lóbulos mediales (^{Dünner y Pastor, 2017}; ^{Mayor y López, 2021a}). El bazo tiene forma triangular y plana y por hilio se fusiona íntimamente con el páncreas colindante (^{Dünner y Pastor, 2017}; ^{Mayor y López, 2021b}).

Anatómicamente, el estómago es extremadamente grande, correspondiendo hasta el 30% del peso corporal (^{Nowak, 1999}; ^{Gilmore et al., 2001}). Es poli cavitario, las tres primeras cavidades, bolsas cardiales, se comunican con un fundus, seguido de la cavidad pre-pilórica glandular y la pre-pilóricamuscular (^{Adam, 1999}; ^{Dünner y Pastor, 2017}; ^{Mayor y López, 2021a}). El intestino carece de ciego, y el intestino grueso presenta una bolsa rectal donde se acumula el contenido por días (^{Adam, 1999}; ^{Gilmore et al. 2001}, ^{Dünner y Pastor, 2017}; ^{Mayor y López, 2021c}).

Los riñones son pequeños, ovalados y están posicionados en la parte baja de la cavidad abdominal cerca al nivel del sacro (^{Adam, 1999}; ^{Dünner y Pastor, 2017}; ^{Mayor y López, 2021c}). C. hoffmanni carece de genitales externos visibles. Los testículos son esféricos, intraabdominales, yacen en la pelvis y carecen de vesículas seminales y próstata (^{Dünner y Pastor, 2017}). El útero, de forma de pera, se ubica en la cavidad pélvica, los oviductos pequeños en espiral a cada lado del útero, y los ovarios son bilobulados (^{Dünner y Pastor, 2017}; ^{Mayor y López, 2021c}).

^{Dünner y Pastor (2017}) indican que los accesos ecográficos en perezosos son complicados, pero se puede evaluar el corazón en los espacios intercostales paraesternales 5° al 8°, el hígado en los espacios intercostales laterales derechos 9°-10°, los riñones en las ventanas derecha e izquierda entre ilion y últimas vértebras lumbares, y la vejiga en el hipogastrio y la región púbica. La evaluación abdominal, asimismo, es complicada dado al volumen que ocupa el estómago y a la presencia de abundante gas. Ante esto, el objetivo del presente estudio fue caracterizar ecográficamente los órganos abdominales y pélvicos del oso perezoso de dos dedos, C. hoffmanni, en cautiverio, información válida como herramienta diagnóstica complementaria en las evaluaciones clínicas en esta especie.

MATERIALES Y MÉTODOS

El tamaño de muestra del estudio correspondió a 19 ejemplares de Choloepus hoffmanni criados en cautiverio. De estos, 11 estaban albergados en el Parque Zoológico Huachipa (10 hembras y 1 macho), 6 en el Zoológico del Patronato del Parque de las Leyendas (3 hembras y 3 machos) y 2 en el Zoológico de La Granja Villa Sur (una hembra y un macho). Todos los animales fueron clasificados como adultos, entre 1 a 15 años de edad, determinada por las mismas instituciones y los criterios descritos por ^{Adam (1999}). Todos los ejemplares cumplieron los criterios de inclusión de estar en aparente buen estado de salud, sin antecedentes de tratamientos o enfermedades en los tres meses previos.

Los animales fueron pesados en una balanza digital. El protocolo de anestesia fue: 2.5 mg/kg ketamina (Ketaminol® 100 mg/ml, Laboratorios Intervet, Alemania); Imalgene® (100 mg/ml, Laboratorios Merial, España), 0.1 mg/kg midazolam (Midanex® 5 mg/ml, Laboratorios Farma, Perú) y 0.012 mg/kg dexmedetomidina (Dexdormitor® 0.5 mg/ml, Laboratorio Zoetis, EE. UU.) por vía intramuscular, y como antagonizante se empleó 0.0024 mg/kg atipamezol (Antisedan® 5 mg/ml, Laboratorio Zoetis, EE. UU).

La topografía de los órganos abdominales la superficie del abdomen se dividió en tres regiones para una mejor descripción: craneal (epigastrio), medio (mesogastrio) y caudal (hipogastrio). El epigastrio se inicia a la altura del apéndice xifoides y se extiende hasta una línea imaginaria transversal a la altura de los arcos costales, comprende la región xifoidea y los hipocondrios a cada lado. El mesogastrio inicia caudal a la línea subcostal que limita el abdomen craneal, siendo su límite caudal una línea imaginaria trazada entre las dos crestas ilíacas y comprende la región umbilical en la parte ventral y los flancos en lateral. Por último, el hipogastrio se inicia en el trazo a partir de la línea intertubercular y se extiende hasta el final del abdomen, comprende la región púbica, ubicada en la parte ventral y las regiones inguinales a los laterales (Figura 1). Estas regiones fueron establecidas a partir de las convenciones anatómicas utilizadas en medicina veterinaria (^{Dyce et al., 2015}).

Figura 1. Regionalización del abdomen del oso perezoso de dos dedos (Choloepus hoffmanni) y topografía de los órganos abdominales y pélvicas. HD, hipocondrio derecho; X, xifoidea; HI, hipocondrio izquierdo; FD, flanco derecho; U, umbilical; FI, flanco izquierdo; ID, inguinal derecha; P, púbica; II, inguinal izquierda. HI, hígado; VB, vesícula biliar; ES, estómago; BA, bazo; RD, riñón derecho; RI, riñón izquierdo, VE, vejiga; TD, testículo derecho; TI, testículo izquierdo; UT, útero 

Previo al examen los animales fueron sometidos a un ayuno de sólidos de 24 horas. El examen ecográfico se realizó con los animales sedados en posición de decúbito dorsal, humedeciendo previamente la región con alcohol 70° y aplicando, luego, abundante gel de contacto sobre el abdomen. Se utilizó el equipo de ultrasonido ESAOTE® MyLab One Vet acoplado con transductor convexo SC3123, 9-4 MHz. Las imágenes fueron guardadas en formato digital.

Se inició la evaluación ecográfica visualizando el hígado y la vesícula biliar (epigastrio), seguido del bazo y estómago (mesogastrio). Se continuó el examen con los riñones, vejiga urinaria y órganos reproductivos (hipogastrio y cavidad pélvica). En todos los casos se registró la topografía, morfología, ecogenicidad, ecotextura y dimensiones de cada órgano. Las medidas fueron resumidas utilizando la media como medida de tendencia central y la desviación estándar y rango como medidas de dispersión; y presentada en figuras y cuadros.

RESULTADOS

Los resultados de las evaluaciones ecográficas de la cavidad abdominal se presentan en el Cuadro 1, en tanto que las dimensiones de dichos órganos se encuentran en el Cuadro 2.

Cuadro 1. Características ecográficas de órganos abdominales y pélvicos de osos perezosos de dos dedos (Choloepus hoffmanni) en cautiverio, Lima-Perú (n=19, 14 hembras y 5 machos) 

Cuadro 2. Dimensiones de los órganos abdominales y pélvicos en osos perezosos de dos dedos (Choloepus hoffmanni) en cautiverio. Lima-Perú (n=19, 14 hembras y 5 machos) 

El hígado (Figura 2) se encontró en el epigastrio, relacionado a la región xifoidea y el hipocondrio derecho. De tamaño pequeño y limitado cranealmente por el músculo diafragma (línea hiperecogénica) y caudal-mente por el estómago, presentando contornos o bordes regulares. El parénquima mostró una ecotextura homogénea siendo levemente hipoecogénico con relación al bazo, similar o ligeramente menor al de la corteza renal. La vesícula biliar (Figura 2) era pequeña, ubicada de manera encubierta por el parénquima hepático derecho, de forma piriforme u ovoide, cubierta por una cápsula ecogénica regular con contenido anecoico, la bilis.

Figura 2. Imágenes ecográficas del hígado y estómago del oso perezoso de dos dedos (Choloepus hoffmanni). Izquierda: Parénquima hepático. Se observan vasos sanguíneos como tractos anecoicos cortos (flecha) y la vesícula biliar (vb) con pared delgada y contenido anecoico. Derecha: La flecha señala la pared gástrica. Se observa el contenido gaseoso abundante del órgano 

El estómago (Figura 2) caudal al hígado, fue grande, ocupando gran parte de la cavidad abdominal anterior, a partir de la región xifoidea hacia caudal, dependiendo de la cantidad de contenido. Si estaba distendido se pudo observar en cualquier campo abdominal, hasta adyacente a la vejiga urinaria. La pared del estómago se visualizó como una estructura delgada, curvilínea con bordes definidos, con contenido alimenticio granular de ecogenicidad variable y la presencia de gas.

El bazo (Figura 3) se ubicó en el mesogastrio, en la región del flanco izquierdo. Su posición fue variable, dependiendo de la repleción gástrica y/o vesical, encontrándose ventral o craneal al riñón izquierdo; y con la vejiga distendida podía ser desplazado hacia medial del riñón. Sus márgenes fueron redondeados, presentando una cápsula ecogénica definida. La forma del bazo fue variable encontrándose desde semilunar hasta triangular. El parénquima esplénico presentó una textura fina, densa y homogénea; se observó un patrón hipoecogénico, isoecogénico o hiperecogénico con la corteza renal. En su arquitectura se pudo observar pequeñas estructuras anecoicas tubulares cortas, vasos sanguíneos.

Figura 3. Imágenes ecográficas de los riñones y bazo del oso perezoso de dos dedos (Choloepus hoffmanni). Izquierda: Riñón. Se observa la corteza (c) y la médula (m). La flecha señala la capsula renal y el Doppler color muestra cortes transversales de los vasos interlobares. Derecha: Parénquima esplénico. La flecha señala la cápsula y el Doppler color muestran los vasos esplénicos lineales 

Los riñones (Figura 3), órgano par, se encontraron ubicados cerca al borde anterior de la pelvis, de forma ovalada, con diferenciación cortico-medular definida. El riñón izquierdo estaba en posición discretamente caudal con respecto al derecho. La vejiga urinaria fue fácilmente distinguible al encontrarse distendida. Presentó bordes definidos, con una cápsula ecogénica regular, de forma ovalada con una relación corteza-médula marcada. El tejido renal cortical presentó una textura homogénea, siendo hipo ecogénico si se le compara con el bazo, pero hiperecogénico con relación a la médula renal, la cual presentó áreas anecoicas circunscritas confluyentes al corte sagital.

La vejiga urinaria (Figura 4) se encontró ubicada en la porción caudal de la cavidad abdominal. En todos los ejemplares se encontró con contenido, sirviendo como ventana acústica para la evaluación de los órganos ubicados en el hipogastrio y cavidad pélvica. Presenta forma redondeada, variando de acuerdo con el volumen de orina, de bordes regulares, con mucosa ecogénica y contenido anecoico. El grado de llenura de la vejiga urinaria en tres ejemplares desplazó los riñones y al bazo hacia dorsal. Asimismo, la repleción fue mayor en un ejemplar llegando a observar la vejiga en contacto con el estómago.

Figura 4. Imágenes ecográficas de los órganos reproductivo y vejiga urinaria del oso perezoso de dos dedos (Choloepus hoffmanni). Izquierda: Cuerpo del útero. La flecha señala el lumen mucoso uterino. Derecha: Testículo, rodeado de la túnica vaginal y un tenue mediastinum testis. Ambas imágenes muestran en la parte superior la vejiga urinaria con abundante contenido anecoico (orina) y una pared delgada 

Los testículos (Figura 4), órgano par, se encontraron ubicados caudales mediales a los riñones, intra pélvicos. Presentan bordes regulares con una cápsula ecogénica, de forma redondeada a esférica. El parénquima presentó una textura homogénea con un patrón hipoecogénico discreto con una línea hiperecogénica discreta, mediastinun testis.

El cuerpo del útero (Figura 4) se encontró en el interior de la cavidad pélvica y dorsal a la vejiga urinaria, sirviendo como ventana acústica. Su visualización fue dificultosa en algunos casos. Presentó bordes definidos, regulares, y forma tubular / piriforme, con el lumen con contenido mucoso escaso, con un endometrio de capas poco definida. Los ovarios, aparentemente inactivos, no pudieron ser identificados en las hembras del estudio.

DISCUSIÓN

El hígado se encontró en la región xifoidea e hipocondrio derecho, relacionado al arco costal, de tamaño pequeño, tal como ha sido descrito (^{Dünner y Pastor, 2017}; ^{Mayor y López, 2021a}). Así, para poder obtener una buena vista ecográfica de la vesícula biliar se requiere colocar el transductor entre los últimos espacios intercostales, pues esta se encontraba profunda en el parénquima hepático. Esto también ha sido descrito por ^{Dupont et al. (2018}) en el tamandúa (Tamandua tetradactyla); a diferencia de lo observado en perro y gato (^{Nyland y Mattoon, 2004}) y oveja y cabra (^{Kandeel et al., 2009}). Las dimensiones del largo de la vesícula biliar fueron similares a lo descrito en los estudios morfológicos de ^{Dünner y Pastor (2017)} y ^{Mayor y López (2021a)}.

El estómago fue ubicado en gran parte del abdomen de los ejemplares, a partir de la región xifoidea abarcando gran parte del mesogastrio, como ha sido descrito por ^{Dünner y Pastor (2017}) y ^{Mayor y López (2021a}), y similar a lo descrito por ^{Dupont et al. (2018}) en el tamandúa. En su interior se encontró contenido alimenticio, a pesar de que los animales estuvieron en ayuno de 24 horas; fenómeno muy común en esta especie (^{Gilmore et al., 2001}). El grosor de la pared estomacal es similar al observado en alpacas por ^{Cebra et al. (2002}), quiénes indican grosores de pared de los diferentes compartimientos del estómago entre 0.2 y 0.4 cm. Las medidas reportadas en el presente estudio son presuntivamente del compartimiento mayor; es decir, similar al primer compartimiento del estómago de las alpacas. El grosor de la pared gástrica fue mayor al descrito por ^{Dupont et al. (2018)} en el tamandúa, y por ^{Nyland y Mattoon (2004}) y ^{Bahr (2007}) en ecografías de perros y gatos.

El bazo se encontró en la región del flanco izquierdo, probablemente en la región de la curvatura del compartimiento mayor del estómago, al igual que otros animales poligástricos. Las características morfológicas fueron congruentes con lo descrito por ^{Dünner y Pastor (2017}) y ^{Mayor y López (2021a}) para la especie y por ^{Dupont et al. (2018}) en el tamandúa.

Los riñones se encontraron en una posición más caudal con relación a lo descrito en alpacas (^{Fowler, 1998}) y animales de compañía (^{Nyland y Mattoon, 2004}) a nivel de la quinta vértebra lumbar, en tanto que en el oso perezoso están profundos en la región inguinal y en el borde anterior de la pelvis, como lo describen ^{Dünner y Pastor (2017}), y ^{Mayor y López (2021c}). Estas diferencias se deberían probablemente al gran estómago que desplaza a los riñones. Las dimensiones y forma ovalada de los riñones en C. hoffmanni fue similar a lo que describe ^{Dupont et al. (2018}) para el tamandúa, y ^{Nyland y Mattoon (2004)} y ^{Bahr (2007}) para estudios ecográfícos de caninos y felinos. Por otro lado, el grosor de la pared de la vejiga urinaria fue mayor a lo descrito en el tamandúa por ^{Dupont et al. (2018)} y en cánidos por ^{Bahr (2007)}; debido a la gran capacidad fisiológica de acumular orina de los Xenarthras.

Los testículos se encontraron en la cavidad pélvica. ^{Martins (2003}) menciona que los testículos de Myrmecophaga tridactyla, otra especie de Xenártrido, presentan una forma esférica y tienen una misma posición que C. hoffmanni; como lo describen ^{Dünner y Pastor (2017}) para esta especie. El cuerpo uterino se ubicó profundo en la cavidad pélvica, dorsal a la vejiga, como es descrito por ^{Dünner y Pastor (2017)}, y ^{Mayor y López (2021c}), con un posicionamiento caudal dentro del cinturón pélvico. Los ovarios por su ubicación lateral al útero y su tamaño reducido no pudieron ser evaluados por la aparente inactividad en el momento de la evaluación.

Se puede concluir que las características ecográficas y dimensiones de los órganos abdominales de C. hoffmanni son muy similares a lo observado en el tamandúa y animales de compañía de similar tamaño. No obstante, difiere de otras especies en que el hígado presenta una menor ecogenicidad que el riñón, el estómago posee un gran tamaño, los testículos tienen ubicación intra pélvica, y la repleción del estómago y la vejiga urinaria pueden desvirtuar la ubicación topográfica y visualización de otros órganos abdominales.