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Revista de Investigaciones Veterinarias del Perú

versión impresa ISSN 1609-9117

Rev. investig. vet. Perú vol.27 no.4 Lima oct./Dic. 2016

http://dx.doi.org/10.15381/rivep.v27i4.12568 

ARTÍCULOS PRIMARIOS

Helmintofauna Gastrointestinal de Importancia Zoonótica y sus Aspectos Patológicos en Roedores (Rattus spp ) en Tres Medioambientes

Gastrointestinal helminth fauna of zoonotic importance and pathological aspects in rodents spp (Rattus spp) in three enviroments

 

Deisy Abad A.1, Amanda Chávez V.1,4, Rosa Pinedo V.1, Manuel Tantaleán V.2, Omar Gonzáles-Viera3

1 Laboratorio de Parasitología y Microbiología, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú

2 Laboratorio de Parasitología de Fauna Silvestre y Zoonosis, Facultad de Biología, Universidad

Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú

3 Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad de California, Davis, Estados Unidos

4 E-mail:achavezvg@gmail.com


RESUMEN

El objetivo del estudio fue identificar y determinar la prevalencia de helmintos gastrointestinales de importancia zoonótica presentes en roedores (Rattus spp) en tres medioambientes (granjas porcinas, zoológico y mercados de abastos) de Lima, Perú, así como estimar la asociación entre presencia de helmintos y las variables lugar de procedencia, especie, edad y sexo. Se capturaron 245 (Rattus rattus y Rattus norvergicus) roedores mediante el uso de trampas de captura viva. Cráneos, piel, carta dentaria y parámetros morfométricos se utilizaron para la clasificación taxonómica de las especies. Se colectó el estómago y el intestino delgado y grueso. Los helmintos se colocaron en alcohol 70% y los tejidos fueron preservados en formol 10%. La prevalencia de helmintos gastrointestinales fue de 72.2%, en tanto que la prevalencia de helmintos zoonóticos fue de 46.5%. Se hallaron cuatro especies de importancia zoonótica: Raillietina demerariensis, Gongylonema neoplasticum, Hymenolepis diminuta y Moniliformis moniliformis; estos dos últimos de mayor frecuencia en los tres ecosistemas. Otros helmintos identificados fueron Mastophorus muris, Heterakis spumosa, Aspicularis tetrapera, Syphacia muris, Trichuris muris, Capillaria sp y Vampirolepis fraterna. Los hallazgos histopatológicos mostraron disminución del tamaño de las vellosidades intestinales, desprendimiento de células epiteliales, aumento del número de células caliciformes y enterocitos con presencia de eosinófilos, linfocitos, plasmocitos y macrófagos asociados a H. diminuta, M. moniliformis y R. demerariensis.

Palabras clave: Rattus rattus, Rattus norvegicus, zoonosis, zoológico, granjas porcinas, mercados


ABSTRACT

The study aimed to identify and determine the prevalence of zoonotic gastrointestinal helminths present in rodents (Rattus spp) in three environments (pig farms, zoo and food markets) of Lima, Peru and estimate the association between the presence of helminths and the variables place of origin, species, age and sex. A total of 245 rodents (Rattus rattus and Rattus norvergicus) were captured alive using live trap cages and were subsequently euthanized. Skulls, skin, teeth and morphometric parameters were used for taxonomic classification of species. Stomach and small and large intestine were collected. The helminths found were placed in 70% alcohol and selected tissues were preserved in 10% formalin. The prevalence of gastrointestinal helminths in rats was 72.2% whereas the prevalence of zoonotic helminth was 46.5%. Four species of zoonotic importance were found: Raillietina demerariensis, Gongylonema neoplasticum, Hymenolepis diminuta and Moniliformis moniliformis, where the latter two were more frequent in the three ecosystems. Other helminths identified were Mastophorus muris, Heterakis spumosa, Aspicularis tetrapera, Syphacia muris, Trichuris muris, Capillaria sp and Vampirolepis fraterna. The histopathological findings included a decrease in size of the villi, detachment of epithelial cells, increased numbers of goblet cells and enterocytes with eosinophils, lymphocytes, plasma cells and macrophages associated with H. diminuta, M. moniliformis and R. demerariensis.

Key words: Rattus rattus, Rattus norvegicus, zoonoses, zoo, pig farms, markets


INTRODUCCIÓN

Los roedores (Rattus spp) constituyen especies dominantes, encontrándose en la mayoría de las regiones del mundo debido a su gran capacidad de adaptación a diversos ecosistemas (Paramasvaran et al., 2009). Así mismo, revisten de importancia en la cadena epidemiológica pues son piezas para la transmisión de diversas enfermedades parasitarias en animales silvestres y domésticos, incluido el hombre (Rodríguez et al., 2010).

Parásitos como Hymenolepis diminuta, Moniliformis moniliformis, Gongylonema neoplasticum, Raiilietina demeranensis y Trichinella spiralis se encuentran en los roedores, donde estos actuarían como reservorios para la transmisión al hombre (Parshad, 1999; Stojcevic et al., 2004). Es así que el incremento de la población de roedores en un área puede estar directamente relacionado con el aumento de las enfermedades zoonóticas en la población humana. La infección en el hombre es principalmente a través de la ingestión de alimentos y agua contaminados con heces de roedores e indirectamente a través de la ingestión accidental de vectores (Bowman, 2011; Pakdel et al., 2013).

En el Perú son escasos los estudios sobre fauna parasitaria de roedores y su rol como posible transmisor o reservorio de parásitos gastrointestinales con impacto en la salud pública. Esta escasez de información científica demanda investigar la actual distribución y frecuencia de estos parásitos en roedores bajo diferentes ecosistemas, a fin de determinar el riesgo potencial que corren las poblaciones de animales y el hombre.

Los objetivos del estudio fueron identificar y determinar la prevalencia de helmintos gastrointestinales de importancia zoonótica presentes en roedores (Rattus spp) de tres medioambientes (granjas porcinas, zoológico y mercados de abastos) de Lima, estimar la asociación entre la presencia de helmintos y las variables lugar de procedencia, especie, edad y sexo, y describir las lesiones histopatológicas generadas en los hospederos.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se realizó en tres medioambientes: tres granjas porcinas ubicadas en los distritos de Villa El Salvador, Lurín y Huaral, el zoológico del Patronato del Parque de las Leyendas, ubicado en el distrito de San Miguel, y en nueve mercados de abastos de los distritos de San Martín de Porres, La Victoria, San Juan de Miraflores, Chorrillos y Surco, durante el periodo comprendido entre febrero de 2013 y julio de 2015.

El tamaño de la muestra (91 ratas por ecosistema) se calculó por medio de la fórmula de poblaciones infinitas (Daniel, 1996), con un nivel de confianza del 95%, un error del 5% y una prevalencia referencial de 93.75% (Iannacone y Alvariño, 2002).

Se utilizaron trampas «Tomahawk» de captura viva para ratas con ayuda de cebos no tóxicos (choclo, pepa de zapallo, carne molida, esencia de vainilla, fruta y tomate). Se registró el sexo, la procedencia y los parámetros morfométricos (longitud total, largo de cola, patas y orejas y el peso) para establecer la especie. Como edad se consideraron dos categorías: juvenil-subadulto y adulto, donde los roedores Rattus rattus se clasificaron como adultos con un peso mayor de 130 g (Milazzo et al., 2010) y los Rattus norvegicus con un peso mayor de 200 g (Kataranovski et al., 1994).

Los animales fueron trasladados vivos hacia áreas aisladas, especialmente dispuestas por el zoológico y por la Facultad de Medicina Veterinaria (FMV) de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM), para su manipulación según estándares de bioseguridad y normas de procesamiento acordes a los protocolos del Centro de Enfermedades Infecciosas y Prevención de Atlanta (Mills et al., 1998). Los roedores fueron anestesiados mediante inhalación de cloroformo e inyección de ketamina (7.5 mg/ kg) y sacrificados con sobredosis de pentobarbital sódico (Mills et al., 1998).

En la necropsia de las ratas se recolectó el tracto gastrointestinal. Los extremos de cada tracto fueron ligados y fijados en alcohol-formol-ácido acético (AFA), preparado según las recomendaciones de Botero y Restrepo (2006). Se realizó la observación y colección in situ de los helmintos de mayor tamaño y, luego, el contenido gastrointestinal fue pasado por un tamiz de 80 µm, permitiendo la colecta directa de helmintos pequeños con la ayuda del estereoscopio. Los helmintos fueron fijados con alcohol al 70% y llevados al Laboratorio de Parasitología de Fauna Silvestre y Zoonosis de la Facultad de Biología de la UNMSM para su identificación morfológica. Las especies de nematodos se identificaron según las claves y descripciones descritas por Anderson et al. (2009) y los cestodos por Khalil et al. (1994). Asimismo, se seccionaron áreas de 1 cm2 del tracto gastrointestinal que presentaron lesiones y se preservaron en formol al 10% para su estudio histopatológico.

Nematodos y acantocéfalos se revisaron con aclarante alcohol-fenol. Los cestodos fueron aplanados entre dos láminas portaobjetos y colocados en un frasco de boca ancha con alcohol al 70% para luego ser deshidratados mediante una batería de alcoholes, coloreados con carmín acético de Semichon y montados en bálsamo de Canadá.

Los tejidos seleccionados fueron proces a dos his t ológica ment e y t eñidos con hematoxilina y eosina (HE), siguiendo las técnicas recomendada s p or Behmer et a l. (1976), a fin de observar posibles lesiones histopatológicas.

Se calculó la prevalencia de helmintos y se expresó en forma porcentual con sus respectivos intervalos de confianza al 95% (Daniel, 1996). La posible asociación y riesgo de infección (p<0.05) entre las variables especie, sexo, edad y procedencia de las ratas con el parasitismo se analizó mediante la prueba de Chi cuadrado y Odds Ratio, respectivamente, utilizando el paquete estadístico Stata v. 12.0.

Todos los procedimientos del presente estudio contemplaron los lineamientos de las buenas prácticas clínicas y de ética en investigación biomédica, en cumplimiento con las normas reglamentadas por el Comité de Ética para el Uso de Animales de Experimentación de la FMV-UNMSM (Expediente 2014-002).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

La prevalencia de helmintos gastrotestinales en ratas de Lima procedentes de tres medioambientes fue de 72.2 ± 5.6% (intervalo de confianza del 95%) (Cuadro 1). La mayor prevalencia de helmintos se observó en los centros de producción porcina (93.4 ± 5.1%). En mercados solo se pudo capturar 63 roedores (58 R. rattus y 5 R. norvegicus) de las 91 requeridos, a pesar de que se hicieron las capturas en nueve mercados, de allí que se determinó el 6% de error máximo admisible para este tamaño muestral (Daniel, 1996). La prueba de Chi cuadrado determinó asociación significativa entre la variable procedencia y la presentación del parasitismo (p=0.000) (Cuadro 1).

La prevalencia de helmintos gastrointestinales para las variables especie, sexo y edad se muestran en el Cuadro 1, habiéndose encontrado asociación significativa únicamente con la variable especie (p=0.002).

Se registraron siete nematodos (55.5 ± 6.2%), tres especies de cestodos (35.1 ± 6%) y un acantocephalo (22.0 ± 5.2%). Hymenolepis diminuta (25.7 ± 5.5%) fue el helminto con la frecuencia más alta (Cuadro 2, Figura 1). Asimismo, se identificaron cuatro tipos de asociaciones parasitarias, donde el 43.5% de animales estuvo parasitado con un solo helminto (monoparasitismo), 35.6% con biparasitismo, 13.6% con triparasitismo y 4% con tetraparasitismo.

La prevalencia de helmintos de importancia zoonótica encontrada fue de 46.5 ± 6.2% (114/245), habiendo asociaciones pa- rasitarias en algunos roedores. Se reporta cuatro especies: Hymenolepis diminuta (25.7 ± 5.5%), Moniliformis moniliformis (22.0 ± 5.2%; Figura 2C), Gongylonema neoplasticum (6.1 ± 3%; Figura 3) y Raillietina demerariensis (4.1 ± 2.5%; Figura 2A) (Cuadro 2).

En las granjas porcinas se determinó la presencia de 10 especies de helmintos, en el zoológico fue de siete especies y en los mercados de abastos igualmente de siete especies (Cuadro 2). El único espécimen de Capillaria sp fue una hembra grávida a nivel del intestino delgado, sin poder llegar a identificar la especie.

Las lesiones histopatológicas en los tejidos afectados por los helmintos se muestran en el Cuadro 3.

El alto número de helmintos identificados en el presente estudio se debe, probablemente, al muestreo de varios medioambientes en diferentes áreas de la ciudad de Lima, mostrando una visión más general y próxima a la realidad sobre la diversidad parasitaria en estas ratas. Estudios previos en distritos de Lima en roedores capturados en viviendas, mercados de abastos y zonas aledañas al río Rímac conducidos por Ayulo y Dammert (1947), Iannacone y Alvariño (2002), Romero et al. (2012) y De Sotomayor et al. (2015) encontraron prevalencias de 76.4, 93.8, 83.6 y 83.6% y una riqueza parasitaria de 7, 4, 9 y 10 helmintos, respectivamente. Así mismo, prevalencias similares al presente estudio fueron obtenidas por Stojcevic et al. (2004) en dos áreas rurales de Croacia (72.6% y 8 helmintos), Kataranovski et al. (2011) en áreas urbanas y rural-suburbana de Belgrado, Serbia (68.5% y 7 helmintos) y Mohd et al. (2012) en Kuala Lumpur, Malasia (80% y 11 helmintos).

Hymenolepis diminuta (Figura 1) fue el helminto de mayor prevalencia general (25.7%) y en granjas porcinas (53.8%); sin embargo, en el zoológico y los mercados de abastos se encontraron frecuencias muy bajas (8.8 y 9.5%, respectivamente), posiblemente deb ido a la mayor p resencia de hospedadores intermediarios (escarabajos, pulgas, orugas y otros insectos) donde se almacenan granos, semillas y alimentos secos por tiempo prolongado y, que al mismo tiempo, son los alimentos favoritos para las ratas. Resultados similares fueron hallados por Tung et al. (2008) en granjas (38.9%) y mercados (9.3%) de Taiwan (Tung et al., 2013).

Los primeros reportes en Lima sobre Moniliformis moniliformis (Figura 2C) fueron realizados por Ayulo y Dammert (1947) en un estudio de 1000 R. norvegicus (15.5%). Por otro lado, Tantaleán et al. (2005) solo reporta su presencia en R. rattus, R. rattus al exandrinus y Saimirisciureus en Lambayeque, Lima e Iquitos, mientras que Ibañez et al. (2005) lo reportó en R . norvegicus en el departamento de Amazonas. Recientemente, De Sotomayor et al. (2015) reportó el 32.9% de prevalencia en 53 ratas de cinco distritos de Lima.

Resultados variados sobre la presencia de Gongylonema neoplasticum (Figura 3) han sido reportados en mercados de Lima. Así, Romero et al. (2012) halló 3.3% de prevalencia en ratas del distrito del Rímac en tanto que De Sotomayor et al. (2015) reportó 50.7% en ratas capturadas en cinco distritos. La infección en un hombre fue reportada por primera vez por Haruki et al. (2005) en Japón, donde la infección habría ocurrido por la ingestión accidental del hospedero in- termediario (cucaracha o escarabajo) contenida en verduras o agua.

Raillietina demerariensis (Figura 2A) solo fue hallada en las granjas porcinas (9.9%) y en el zoológico (1.1%). Este cestodo ha sido reporta do en el p aís en capibaras (Hydrochaeris hydrochaeris) del Manú (Tantaleán, 1994) y en R. norvegicus en la ribera del río Rímac (Martínez y Tantaleán, 1998). Más recientemente, De Sotomayor et al. (2015) reportaron una frecuencia de 5.5% en ratas de cinco distritos limeños.

La presencia de Vampirolepis fraterna (Figura 2B) en granjas porcinas (12.1%) y mercados de abastos (6.3%) en bajas frecuencias es coincidente con resultados previos en mercados de Lima con frecuencias de 6 a 11.5% (Ayulo y Dammert, 1947; Romero et al., 2012; De Sotomayor et al., 2015). Asimismo, Tung et al. (2008) reportan solo 1.2% en Rattus norvegicus de granjas mientras que se obtuvieron 21.9% en R. norvegicus, 9.1% en R. rattus y 87.5% en el ratón Suncus murinus en mercados de Taiwán (Tung et al., 2013). Históricamente, se consideró que primates y seres humanos eran susceptibles a las cepas de V. fraterna de roedores; sin embargo, estudios recientes han demostrado que las cepas que infectan roedores y las que infectan humanos son diferentes y no hay infección cruzada (Macnish, 2002; El-Sayad y Lotfy, 2005; Baker, 2007).

Los nematodos S. muris, H. spumosa y A. tetraptera (Figuras 4B, 5 y 6, respectivamente) son parásitos típicos del género Rattus. El ciclo de vida monoxeno, natural de estos nematodos, posiblemente favorezca que este grupo de parásitos sea el dominante dentro de la comunidad de helmintos de pequeños mamíferos, especialmente roedores. Parásitos con un ciclo de vida simple y directo tienen más oportunidades de continuar la dispersión por sus hospedadores en comparación con los parásitos de ciclo de vida indirecto (Gómez-Villa fañe et al., 2008; Kataranovski et al., 2011). Por otro lado, la baja frecuencia de Trichuris muris (Figura 4A) sería atribuido a la existencia de una fuerte respuesta inmune por parte del hospedador contra esta especie (Kataranovski et al., 2011).

El estudio reporta por primera vez en Perú, la presencia de Mastophorus muris (Figura 7) en R. rattus (3.3%) y R . norvegicus (6.3%) de granjas (7.7%) y zoológicos (4.4%), representando un 4.5% del parasitismo total, proponiéndose ambas especies como nuevos hospederos en Lima, Perú.

Dentro de los factores que podrían haber influido en la baja parasitosis en los roedores de los mercados en comparación con los roedores de granjas porcinas y zoológico, así como con estudios previos en mercados y otros ecosistemas de Lima, sería la presencia o ausencia de hospedadores intermediarios infectados en los mercados muestreados, el sistema inmunológico de las ratas y su baja densidad poblacional, considerando que un gran número de individuos genera un mayor hacinamiento y mayores probabilidades de infección (Kataranovski et al., 2011).

Así mismo, el menor número de animales capturados en mercados podría estar influenciado por las mejoras continuas que vienen realizando los municipios en los sistemas de alcantarillado, programas constantes de desratización (dos veces al año en promedio) y fumiga ción contra insectos. Adicionalmente, se observó la presencia de gatos en relación inversa a la presencia de ratas en los mercados. Por otro lado, las ratas de granjas y zoológico fueron capturadas con mucha mayor facilidad, posiblemente debido a que en estos lugares no se suele emplear el uso masivo y periódico de trampas y cebos para el control de estos roedores.

El escaso número de R. norvegicus en relación con R. rattus en los mercados del presente estudio coincide con el estudio de Romero et al. (2012), quienes capturaron 58 R. rattus y 3 R. norvegicus en varios mercados de Lima. Estos valores pueden estar relacionados con el tipo de hábitat de estas especies, pues R. rattus se asocia típicamente con la presencia de basura, bodegas y alimentos de restaurante, ampliamente disponibles en los mercados (Mohd et al., 2012). Además, al ser buenas trepadoras tienden a vivir en lugares más elevados, facilitándose su dispersión a través de los cables y falsos techos de los mercados (Jarbas et al., 2002). En el caso de R. novergicus o rata de alcantarilla, su escaso número significaría que los problemas derivados de deficiencias en los desagües serían cada vez menores en estos lugares. No obstante, estos resultados son diferentes en granjas porcinas y en el zoológico, donde se logró capturar cantidades similares de R. rattus y R. norvegicus.

Las lesiones histopatológicas generadas en los tejidos afectados por los helmintos de potencial zoonótico (Hymenolepis diminuta [Figura 8], Moniliformis moniliformis y Raillietina demerariensis) son congruentes con los hallados por Movsesyan et al. (2008), Goswami et al. (2011) y Mahmoud et al. (2011), quienes reportaron degeneración y descamación celular, atrofia de vellosidades intestinales, inflamación de la lámina propia, hip er p la s ia de ent er ocit os y célu la s caliciformes, infiltrado linfopalmocítico y eosinolfílicos e hiperplasia linfoide.

Reportes sobre los daños histopatológicos generados en el estómago de las ratas por espiruloideos son escasos y antiguos. Hall (1916) reportó hipertrofia de la mucosa con formación de papilomas y carcinomas con ocasional metástasis como consecuencia del parasitismo por Gongylonema neoplasticum. Sin embargo, en el presente estudio, se observó hiperqueratosis en las capas del estrato escamoso y córneo e infiltrado de un gran número de eosinófilos en la submucosa (Figura 9), sin presencia de lesiones neoplásicas aparentes; resultados coincidentes con los hallados por Bacigalupo (1929) en Argentina, donde reportó una prevalencia de 3.5%.

La gran diversidad parasitaria hallada en las ratas de los ecosistemas en estudio demuestra la adaptabilidad y capacidad que poseen para soportar el parasitismo. Por otro lado, su capacidad de supervivencia, prolifera ción y adaptabilidad a estos ecosistemas permiten que contaminen el medioambiente, agua y aliment os con par ásitos de pot encial zoonótico.

CONCLUSIONES

  • La prevalencia de helmintos gastrointestinales en ratas de tres medioambientes de la ciudad de Lima fue de 72.2 %, en tanto que la prevalencia de helmintos zoonóticos fue de 46.5%.

  • Las especies de potencial zoonótico hallados en granjas porcinas, zoológico y mercados de abastos fueron Hymenolepis diminuta (53.8, 8.8 y 9.5%, respectivamente), Moniliformis moniliformis (9.9, 38.5 y 15.9%, respectivamen- te), Gongylonema neoplasticum (4.4, 9.9, 3.2%, respectivamente) y Raillietina demerariensis (9.9% en granjas porcinas y 1.1% en el zoológico).

Agradecimientos

El estudio fue apoyado por la subvención del Fondo de Promoción de Trabajo de Tesis del Vicerrectorado de Investigación UNMSM. Los autores agradecen a la Mg. Rosa Martínez Rojas (Facultad de Biología UNMSM) por su apoyo con las técnicas parasitológicas de montaje y coloración; a la MV Katherine Robles Noriega (Facultad de Medicina Veterinaria UNMSM) por su ayuda en el procesamiento, colección e identificación de los helmintos; y al Sr. Gerald Urbano Moreno Morales, miembro del Círculo de Investigación de Parasitología (CIPAR), por su apoyo en la captura, necropsia de roedores, colección de helmintos y análisis estadístico.

 

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Recibido: 30 de marzo de 2016

Aceptado para publicación: 31 de agosto de 2016