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INTRODUCCIÓN
El mayor porcentaje del ganado bovino en el Perú se encuentra en manos de pequeños productores, ubicados mayormente en la Sierra del país (MINAGRI, 2012), cuya economía familiar puede verse afectada por pérdidas causadas, principalmente, por enfermedades parasitarias (Botana, 2002), como consecuencia de la baja productividad, decomisos en camales y uso frecuente de antiparasitarios, entre otros costos indirectos (Espinoza et al., 2010; Molento et al., 2011; Sarti et al., 2015).
La nematodiasis gastrointestinal es causada por especies de parásitos de una variedad de géneros que se localizan en el abomaso, intestino delgado e intestino grueso de los rumiantes (Quiroz et al., 2011), afectando los índices reproductivos y productivos (Barger, 1982; Rojas, 2004). Por ejemplo, se estima una pérdida de US$330 millones de dólares anuales en los Estados Unidos debidas al parasitismo gastrointestinal (Sarti et al., 2015).
La fasciolosis hepática es causada en América Latina por la especie Fasciola hepatica, el cual necesita de un caracol del grupo Lymanea/Galba/Fossaria (Gonzáles et al., 2011; Valero et al., 2012) como hospedero intermediario para completar su ciclo biológico. En el Perú, la fascioliasis constituye una de las más importantes enfermedades parasitarias en la ganadería, estimándose pérdidas económicas no menores a 50 millones de dólares al año (Espinoza et al., 2010). La Organización Mundial de Salud (OMS) reconoce la infección humana como un importante problema de salud, convirtiéndose en una de las enfermedades zoonóticas de mayor importancia a nivel mundial (WHO, 1995; Mas-Coma et al., 2001, 2005). Las áreas de Cajamarca, Valle del Mantaro y Puno son ejemplos de áreas endémicas de fasciolosis humana y animal en el país (Marcos et al., 2004; Fuentes et al., 2005).
El Valle del Mantaro es una de las principales cuencas lecheras del país, donde la mayoría de los ganaderos son pequeños productores sin asesoramiento técnico adecuado y con un programa de control sanitario empírico, en el cual se realiza el uso frecuente de fármacos antiparasitarios (MINAGRI, 2012), aumentando el riesgo de aparición de resistencia antiparasitaria, la cual ha sido reportada en la zona (Chávez et al., 2012).
Por estas razones se requiere determinar una adecuada estrategia de control antiparasitario que considere las condiciones ambientales específicos de la zona, especies de parásitos de importancia, tamaño del hato y prácticas de manejo, entre otros factores (Kaplan y Vidyashankar, 2011). Para escoger el antiparasitario adecuado es preciso hacer un diagnóstico situacional (Botana, 2002) y para determinar el momento estratégico para un tratamiento se debe conocer la carga parasitaria (Charlier et al., 2008).
En el Perú no existe información actualizada sobre la dinámica de infección (frecuencia y carga parasitaria) de helmintos gastrointestinales y de F. hepatica en la sierra central, con la cual se pueda basar el diseño de un programa de control antiparasitario. El objetivo del presente estudio fue determinar y comparar la prevalencia y carga mensual de nematodos gastrointestinales y Fasciola hepatica en el ganado bovino de establos lecheros en dos distritos de la de la región Junín durante un año, evaluando los factores epidemiológicos asociados a la infección.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de Estudio
El estudio se realizó en los distritos de Nueve de Julio y Matahuasi, provincia de Concepción, región Junín, en el Valle del Mantaro, sierra central del Perú, sobre una altitud aproximada de 3300 msnm.
El Cuadro 1 muestra los datos meteorológicos desde abril de 2014 a mayo de 2015, determinados por la estación climática del Servicio Nacional de Meteorología e Hidrología del Perú (SENAMHI) más cercana al área de estudio, ubicado en el distrito de Comas de la misma provincia (SENAMHI, datos no publicados). La temperatura máxima y mínima diaria fue de 15.9 y 1.9 ºC, respectivamente, con una precipitación promedio total diaria máxima y mínima de 195.7 y 0.8 mm, respectivamente. De acuerdo con el Instituto Geográfico del Perú, la época de lluvias se presenta entre los meses de noviembre y abril (IGP, 2005).
Tamaño de Muestra
Se evaluaron 11 establos lecheros de la asociación «Santo Domingo» del distrito Nueve de Julio y 11 establos de la asociación «Asunción de Matahuasi» del distrito Matahuasi entre mayo de 2014 y abril de 2015. En cada distrito fueron seleccionados dos establos con sistema de alimentación estabulado, donde se ofrecía pasto cortado, así como nueve establos con sistema extensivo, que tenían un tiempo de pastoreo mínimo de seis horas al día. Los establos evaluados tenían una población total de vacunos entre 2 y 40 animales de las razas Holstein, Brown Swiss y Jersey, con rango de edades entre 2 meses y 12 años.
Los animales fueron categorizados por edad como terneras (1-12 meses), vaquillas (13-21 meses) y vacas (paridas y mayor a 21 meses). La proporción de muestras mensualmente colectadas por grupo fue de 14, 14 y 72 %, respectivamente, en ambos distritos.
Se eligió al azar el 20% del total de animales de los establos para la toma de muestras. Estas fueron recolectadas mensualmente de los mismos animales por el periodo de un año. En el caso de animales muertos, descartados o que por decisión del ganadero no se podía volver a tomar muestra, estos eran reemplazados por otro de la misma categoría, raza, y que tuviera aproximadamente el mismo tiempo en el hato. Se llegaron a tomar entre 36 y 75 muestras mensuales por distrito, lográndose procesar 1084 muestras de heces durante el año de estudio.
Muestras de Heces
Las muestras de heces fueron tomadas directamente del recto, siguiendo los principios básicos de bienestar animal, o del suelo si fue expulsada momentos antes y evitando su contaminación (especialmente en vacas gestantes). Las muestras fueron colocadas en bolsas de polietileno, registrándose los datos del productor, del establo y de los animales. Las muestras fueron transportadas en cajas isotérmicas de poliestireno expandido, con geles refrigerantes en su interior, hasta su llegada al Laboratorio de Parasitología de la Facultad de Zootecnia de la Universidad Nacional Agraria La Molina (UNALM), donde se almacenaron en refrigeración a una temperatura de 4-6 °C hasta su análisis. El análisis coprológico de las muestras fue realizado, como máximo, cuatro días después de su recolección.
En el periodo de estudio se registró una dosificación en junio de 2014, utilizando Triclabendazol y Oxfendazol (Trimax, Montana) al 69% (n=27/39) y 81% (n=35/43) de la población del estudio de los distritos de Nueve de Julio y Matahuasi, respectivamente. Luego, los integrantes de la asociación ganadera «Asunción de Matahuasi» del distrito de Matahuasi, realizaron una segunda dosificación en febrero de 2015, utilizando Clorsulón e Ivermectina (Ivomec-F, Merial), cubriendo el 81% (n=38/47) de la población muestreada.
Análisis Coprológico
Se realizó la técnica de McMaster modificada para la detección y conteo de huevos de nematodos por gramo de heces (hpg), utilizando 4 g de heces y 26 ml de solución de flotación de sal y azúcar (densidad 1.275).
La categorización del nivel de infección se realizó en base a previos estudios realizados en rumiantes (Ensuncho et al., 2014; Sarti et al., 2015), clasificando la carga parasitaria en tres categorías: baja (0 - 200 hpg), media (250 - 450 hpg) y alta (500 hpg a más).
Para la detección de huevos de F. hepatica se utilizó la técnica de sedimentación de Dennis modificado con una muestra de 10 g y, en aquellas que resultaron positivas, se repitió la prueba con 2 g de heces con el fin de determinar el hpg. La categorización del grado de infección se realizó en base al estudio de Chávez et al. (2012), donde se señala que cargas de 10 a 25 hpg reflejan infecciones de nivel leve a moderado y cargas de 100 a 200 hpg son consideradas graves.
Análisis Estadístico
Se calculó la prevalencia mensual (proporción de animales infectados sobre el total de animales muestreados) (Thrusfield, 1990) para nematodos gastrointestinales y F. hepatica, el cual fue utilizado para determinar la curva de infección de cada parasitosis. Así mismo, se obtuvo la prevalencia promedio mensual de la sumatoria de las prevalencias obtenidas en cada mes de estudio entre la cantidad total de meses. Para los gráficos de distribución de las cargas parasitarias observadas en los animales muestreados se utilizó el programa Graph Pad Prism v. 6.07 (Prism, Califormia, USA).
El análisis estadístico se realizó mediante un modelo de regresión logística mixta, ajustando como efecto fijo a las variables distrito, época del año, sistema de alimentación, categoría de edad, temperatura, precipitación y humedad; considerando un nivel de confianza del 95%. El análisis fue realizado utilizando la función lmer de la Librería «nlme» del software R Core Team (2018), versión 3.5.1 (Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria).
RESULTADOS
La prevalencia promedio mensual de nematodos gastrointestinales y F. hepatica en el distrito de Nueve de Julio fue de 30 y 52%, respectivamente, siendo más bajas en julio y agosto y las más altas en enero (Figura 1). El promedio mensual de carga de huevos de nematodo tipo estrongílido (HTS) fue de 88 hpg y de F. hepatica de 3 hpg (Cuadro 2).
Figura 1 Curvas de prevalencia mensual de nematodos gastrointestinales y Fasciola hepatica en bovinos lecheros del distrito de Nueve de Julio, provincia de Concepción, Junín (2014-2015)
Cuadro 2 Prevalencias mensuales de nematodos gastrointestinales y Fasciola hepatica en bovinos del distrito de Nueve de julio, provincia de Concepción, Junín (2014-2015)
1 HTS: huevo tipo estrongílido; %: porcentaje de animales infectados; hpg: promedio de huevos por gramo de heces
En el distrito de Matahuasi, la prevalencia promedio mensual de nematodos gastrointestinales y F. hepatica fue de 25 y 70%, respectivamente, siendo más altas en diciembre y febrero y la más baja en marzo (Figura 2). El promedio mensual de carga de HTS fue de 123 hpg y de F. hepatica de 7 hpg (Cuadro 3).
Figura 2 Curvas de prevalencia mensual de nematodos gastrointestinales y Fasciola hepatica en bovinos lecheros del distrito de Matahuasi, provincia de Concepción, Junín (20142015)
Cuadro 3 Prevalencia mensual de nematodos gastrointestinales y Fasciola hepatica en bovinos del distrito de Matahuasi, provincia de Concepción, Junín (2014-2015)
1 HTS: huevo tipo estrongílido; %: porcentaje de animales infectados; hpg: promedio de huevos por gramo de heces
En ambos distritos se observó la presencia de infección por nematodos gastroin testinales durante todo el año, con prevalencias mensuales no mayores al 50% (Figura 3). También, se puede observar que la prevalencia mensual de F. hepatica fue mayor al 20% en ambos distritos durante todo el estudio, mientras que las curvas de prevalencia mensual de hepatica en ambos distritos no siguen el mismo patrón (Figura 4), ya que en Nueve de Julio tiende a ser similar al de la temperatura y precipitación, en tanto que en Matahuasi tiende a incrementarse con el tiempo.
Figura 3 Comparación de prevalencia de nematodos gastrointestinales en bovinos lecheros de los distritos de Nueve de Julio y Matahuasi, provincia de Concepción, Junín (parte superior). Curvas de temperatura promedio diaria y precipitación total diaria para ambos distritos (2014-2015) (parte inferior)
Figura 4 Comparación de prevalencia de Fasciola hepática en bovinos lecheros en los distritos de Matahuasi y Nueve de Julio, provincia de Concepción, Junín (parte superior). Curvas de temperatura promedio diaria y precipitación total diaria para ambos distritos (2014-2015) (parte inferior)
Las cargas parasitarias de HTS se concentraron, mayormente, en un mismo rango (0 a 200 hpg) en ambos distritos; es decir, que la mayoría de los animales presentaron niveles de infección leves a moderados (Figura 5A,B). La carga más alta del estudio fue de 1300 hpg y se presentó en junio en Matahuasi, mientras que en dicho distrito se presentaron las cargas más bajas en marzo y abril (Figura 5B). Por otro lado, la carga de huevos más alta observada en Nueve de julio fue de 700 hpg en el mes de octubre (Figura 5A).
Figura 5 Distribución mensual de carga parasitaria (hpg) de nematodos gastrointestinales en el distrito de (A) Nueve de Julio y (B) Matahuasi, y de Fasciola hepatica en el distrito
Por otra parte, el rango de cargas de F. hepatica en el distrito de Matahuasi fue más amplio (0-100 hpg) que en Nueve de Julio (050 hpg), mostrando niveles de infección leves a moderado (Figura 5C,D). La carga más alta en el distrito de Matahuasi fue de 445 hpg en el mes de enero (Figura 5D) y en el distrito de Nueve de Julio fue de 74.5 hpg en el mes de enero (Figura 5C).
En la Figura 5 se observa que las cargas parasitarias más altas en ambas parasitosis en ambos distritos se encuentran en la categoría de terneras, coincidiendo con los reportes de la literatura (Rojas, 2004; Quiroz, 2011).
El análisis estadístico, a través de la regresión logística, demostró que la presencia de nematodos gastrointestinales en ambos distritos está relacionada con el incremento de temperatura (p<0.0001). También existe una relación positiva entre la infección y la variable edad (p<0.01), siendo significativamente mayor en la categoría de terneras de ambos distritos (p<0.01). Por otro lado, las variables humedad, precipitación, época del año y distrito no resultaron significativas para la presencia de nematodos en la zona de estudio.
La presencia de F. hepatica en ambos distritos está relacionada con el incremento de la temperatura (p<0.001) y de la precipitación (p<0.001). Así mismo, se evidenció una relación significativa entre la infección de F. hepatica y la época del año en ambos distritos (p<0.01), donde la época seca predispone la presencia de este parásito (p<0.01). Además, la prueba demostró que existe una relación significativa entre la presencia de esta parasitosis y el distrito de procedencia (p<0.01), con mayor riesgo de infección en el distrito de Matahuasi (p<0.001). Las variables humedad y categoría de edad no resultaron significativas para la infección por F. hepatica en la zona de estudio.
DISCUSIÓN
Los resultados obtenidos evidencian que los distritos de Nueve de Julio y Matahuasi son endémicos para nematodos gastrointestinales (HTS) y Fasciola hepatica, aunque mayormente con cargas parasitarias bajas a moderadas. La temperatura media diaria promedio de la zona fue de 9 °C, con presencia de temperatura máxima diaria de 15.85 °C, y precipitaciones pluviales promedio diarias de 85.5 mm ofrecen las condiciones necesarias para el desarrollo de estas parasitosis (Olaechea, 2004; Rojas, 2004; Vignau et al., 2005; Quiroz et al., 2011). También hay que considerar que la irrigación constante de los pastos favorece el desarrollo de los huevos y larvas de nematodos gastrointestinales, por lo que los animales pueden volverse a infectar al realizar la rotación de pastoreo sobre las mismas áreas de pasturas. Esto, al igual que el fenómeno de hipobiosis que presenta la L3, modifica la presentación de esta parasitosis, sobre todo en época seca (Fiel y Steffan, 1994; Quiroz et al., 2011).
La mayor prevalencia de F. hepatica sobre la de nematodos en ambos distritos podría atribuirse a la capacidad de adaptación a condiciones ambientales extremas, tanto del parásito como del caracol, y a la capacidad de dispersión específica del caracol, de (C) Nueve de julio y (D) Matahuasi, provincia de Concepción, Junín (2014 -2015). Las líneas horizontales muestran los puntos de corte de los niveles de infección según la categorización del estudio. Nótese que las escalas para carga parasitaria (eje y) de los gráficos son distintas.
vinculada a la presencia de ríos y efluentes del subsuelo. Además, el hospedero definitivo también actúa como reservorio de la enfermedad (Mas-Coma et al., 2001, 2008; Olaechea, 2004; González et al., 2011; Chávez et al., 2012; Villegas et al., 2012).
La prevalencia mensual de F. hepática, en ambos distritos, fue mayor a 50% durante la mayor parte del estudio. La evapotranspiración muy alta forma colectas de agua permanentes que, junto con la variación de la temperatura durante el día, dan las condiciones necesarias para la transmisión de esta parasitosis, principalmente en la época seca (Fuentes et al., 1999), tal y como se encontró en este y otros estudios (Rojas, 2004; Fuentes et al., 2005). Otro factor que puede modificar la presentación de esta enfermedad son las prácticas de manejo, principalmente el uso constante del riego por inundación para mejorar la calidad de forraje durante la época seca, ya que incrementa el hábitat del caracol (Olaechea, 2004). Además, debido a que la oferta de pastos se reduce en esta época, los animales se alimentan principalmente de las pasturas ubicadas en áreas inundadas y, por lo tanto, contaminadas con metacercarias (Vignau et al., 2005).
Si bien no existen reportes previos de prevalencia de fasciolosis en la zona de estudio, las prevalencias encontradas son comparables al 38.2% reportado por Chávez et al. (2012) en el distrito de Huertas (Junín) y con cargas parasitarias de 16 hpg en promedio. En dicho trabajo, la prevalencia de F. hepatica fue menor, pero el promedio de carga fue mayor al promedio mensual del presente estudio. No obstante, hay que tener en cuenta que en el estudio de Chávez et al. (2012) solo se realizó un muestreo durante la época de lluvias, siendo un número mayor a las recolectadas mensualmente en el presente estudio.
La curva de prevalencia de F. hepatica en el distrito de Nueve de Julio coincidió con las curvas de temperatura y precipitación fluvial, demostrando la influencia del factor climático para la transmisión de fasciolasis hepática descrito por Rojas (2004) y Valero et al. (2012). Así mismo, muestra la importancia del factor precipitación pluvial para el desarrollo de F. hepatica cuando las temperaturas están por debajo del mínimo necesario (Mas-Coma et al., 2001; Marcos et al., 2004; Olaechea, 2004; Rojas, 2004; Vignau et al., 2005).
En cambio, la prevalencia de F. hepatica en el distrito de Matahuasi fue de forma ascendente durante casi todo el año. Inclusive, los bovinos de este distrito tuvieron mayor riesgo de presentar este parasitismo (p<0.001) y presentaron cargas más elevadas que aquellos de Nueve de Julio. Esto podría deberse a factores topográficos, ya que el río Mantaro discurre por el distrito de Matahuasi, presentando zonas húmedas. Marcos et al. (2004) trabajaron en la misma región, pudiendo observar mayores prevalencias de F. hepatica en un distrito de terreno plano que en el contiguo de terreno accidentado. El distrito de Matahuasi tiene un terreno plano, en donde las precipitaciones pluviales tienden a formar colectas de agua semi-temporales, lo que provoca una mayor concentración del caracol y, como consecuencia, una mayor producción de la fase infectiva metacercaria (Vignau et al., 2005).
Otra diferencia, entre la prevalencia de Fasciola hepatica de ambos distritos, se observó luego de las dosificaciones realizadas, donde solo disminuyeron en el distrito de Nueve de Julio. Esto se puede atribuir a las diferentes prácticas sanitarias, relacionadas a la frecuencia de uso de antiparasitarios, lo que podría retrasar o acelerar la aparición de resistencia parasitaria (Kaplan, 2001). Es posible que en Matahuasi se esté ante un
caso de falla terapéutica del triclabendazol, confirmando los resultados de Chávez et al. (2012). La prevalencia de F. hepatica en este distrito descendió luego de la segunda dosificación empleando ivermectina y clorsulón, posiblemente debido a que este antiparasitario no ha sido utilizado con regularidad en la zona (Kaplan, 2004; Molento, 2009).
En cambio, se pudo observar que, a diferencia de F. hepatica, la prevalencia de nematodos gastrointestinales en ambos distritos desciende notoriamente luego de la dosificación con los antihelmínticos oxfendazol y triclabendazol. Esto se puede interpretar como alta eficacia del fármaco en el lugar de estudio, aunque la prevalencia se volvió a elevar en los meses siguientes, posiblemente debido por la intensificación de las lluvias entre setiembre y enero, ya que las abundantes precipitaciones dan a lugar a la eclosión del huevo y su desarrollo a L3 (Guthrie et al., 2010), así como la motilidad de las L3 sobrevivientes (Quiroz et al., 2011).
En Matahuasi también se observa una disminución de la prevalencia de nematodos gastrointestinales luego de la segunda dosificación con ivermectina y clorsulón en febrero. Si bien existen reportes de resistencia antihelmíntica en nematodos gastrointestinales en bovinos contra lactonas macrociclícas (Anzini et al., 2001; Condi et al., 2009; Demeler et al., 2010), en el Perú solo se han reportado casos de resistencia a benzimidazoles e imidazoles (Rojas, 2006). Además, según los datos registrados durante las visitas a los productores, este fármaco no ha sido utilizado en exceso en la zona, ya que los productores le dan mayor importancia sanitaria al control de F. hepatica.
La relación significativa entre la presencia de nematodos y la variable edad (p<0.01) coincide con el estudio de Ploeger et al. (1990), que indica que vacas expuestas previamente a infecciones con nematodos gastrointestinales tienen mayor resistencia que los terneros. Por otro lado, la variable sistema de alimentación no resultó significativa para la presencia de nematodos gastrointestinales y F. hepatica en ambos distritos, siendo contradictorio a los resultados de Gennari et al. (1995) y Knox et al. (2006), que demuestran los efectos positivos de la suplementación alimenticia en rumiantes. No obstante, en este caso, los animales de establos se pueden haber infectado al ingerir pastos cortados provenientes de pasturas contaminadas (Marcos et al., 2006). Por último, el efecto de la humedad relativa no fue significativo para la presencia de ambas parasitosis dado que no varió durante el periodo de estudio.
CONCLUSIONES
Los distritos Nueve de Julio y Matahuasi son endémicos para nematodos gastrointestinales y Fasciola hepatica, con niveles de infecciones de leve a moderado.
Las prevalencias mensuales de F. hepatica fueron mayores que las de nematodos gastrointestinales durante la mayor parte del estudio.
La prevalencia mensual y carga de huevos promedio de F. hepatica en el distrito de Matahuasi fueron significativamente mayores que en Nueve de Julio.
Se encontró relación significativa entre la presencia de nematodos gastrointestinales con las variables temperatura y categoría de edad, en ambos distritos.
Se encontró relación significativa entre la presencia de F. hepatica con las variables temperatura, precipitación pluvial, época del año y distrito.
