INTRODUCCIÓN
La presencia de metales pesados (MP) en los cuerpos de agua causa un impacto negativo en el ecosistema acuático y en la salud pública de los residentes locales (Osores et al., 2012; García-Sotero y Alva-Astudillo, 2013; Chota et al., 2014; Castaño et al. 2015; Dong et al., 2015; Alegre et al., 2018). Los ambientes acuáticos son contaminados por el uso de mercurio (Hg) y del metilmercurio (MeHg) que se acumulan en el agua, sedimento y biota de los ríos como un residuo de la actividad minera-aurífera ilegal a pequeña escala (Ortega y Hidalgo, 2008; Brack et al., 2011; Caballero-Espejo et al., 2018; Martínez et al., 2018). El Hg, y principalmente el MeHg generan reacciones químicas y biológicas que terminan integrándose a la cadena trófica de las especies ícticas al unirse a las proteínas de los peces, por lo que no son eliminados a través de la limpieza o la cocción, de allí que terminan siendo incorporados en la dieta de las personas (Ashe, 2012; Yard et al., 2012; García-de Sotero y Alva-Astudillo, 2013; Gonzales et al., 2014; Manavi y Mazunder, 2018; Martínez et al., 2018; Junaidi et al., 2019).
Al revisar los riesgos del Hg y del MeHg en la salud humana, se ha encontrado que el consumo de alimentos como el pescado contaminado por Hg ocasiona efectos principalmente neurotóxicos, inmunotóxicos, teratogénicos y en el sistema reproductor, siendo los niños uno de los grupos poblacionales más sensibles (Faial et al., 2018; Manavi y Mazunder, 2018; Junaidi et al., 2019; Vargas-Licona y Marrugo-Negrete, 2019). La Unión Europea y el Codex Alimentarius indican que el contenido máximo de Hg en la carne de pescado es de 0.5 µg·g-1 de peso fresco (EU, 2017; Junaidi et al., 2019; UNEP Environment, 2019; Vargas-Licona y Marrugo-Negrete, 2019).
Se ha evaluado la longitud, estacionalidad y posición trófica de los peces de Madre de Dios, Perú, y su relación con las concentraciones de Hg en los ríos amazónicos bajo la acción de minería artesanal (Roach et al., 2013; Martínez et al., 2018). Muchas variables de confusión deben ser tomadas al contrastar el Hg y el MeHg en los peces como: especie de pez, posición trófica, comportamiento de alimentación, degradación del hábitat y fuentes de energía. Los peces que presentan la mayor cantidad de Hg son aquellos que presentan mayor posición trófica, predominantemente los depredadores piscívoros (Ortega et al., 2012; Roach et al., 2013; Gonzales et al., 2014; Walczak y Reichert, 2016; Zamora-Arellano et al., 2017; Vargas-Licona y Marrugo Negrete, 2019).
En Ucayali, región localizada en la amazonia peruana, existen extractores ilegales de oro en la cuenca del río Aguaytía y en mayor cantidad en la cuenca del río Abujao (Brack et al., 2011). La contaminación por Hg está impactando a los peces dulceacuícolas de esta zona por efecto de esta actividad antrópica, repercutiendo en sus procesos reproductivos, que, al ser consumidos por los pobladores, afectan su salud, y constituyen un riesgo creciente, debido a que el pescado forma parte de su dieta diaria (Raimann et al., 2014; Faial et al., 2018; Manavi y Mazunder, 2018). Esto se manifiesta en un serio problema de salud pública y ambiental, debido a que el ciclo de contaminación y bioacumulación por Hg y MeHg es permanente (Roach et al., 2013; Raimann et al., 2014; Faial et al., 2015; Zamora-Arellano et al., 2017; Manavi y Mazunder, 2018).
El objetivo del presente trabajo fue evaluar la bioacumulación por Hg en peces y el riesgo por ingesta en una comunidad nativa en la amazonia peruana.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de Estudio
El estudio se realizó en la Comunidad Nativa (CN) Santa Rosa de Tamaya y Tipishca, distrito de Masisea, Región Ucayali, ubicada en la parte central oriental de la amazonia peruana. La zona se encuentra a una altitud de 150 msnm y presenta clima tropical, temperatura media de 26.4 °C y precipitaciones de hasta 1726 mm por año.
Recolección de Datos
La población de la CN cuenta con una población de 119 habitantes establecidos dentro de la comunidad, conformada por 62 adultos (de 15 años a más) y 57 menores (de 5 a 14 años). Los 119 habitantes se encuentran distribuidos en 22 familias, siendo este el número poblacional que se manejó para el desarrollo de los formatos vivenciales.
Para la identificación específica de los peces de mayor consumo se siguió el procedimiento morfológico taxonómico estándar (Buitrago-Suarez y Burr, 2007; Ortega et al., 2012). Se permaneció en la CN con las 22 familias durante una semana para observar su alimentación diaria, distribuyendo 11 familias (50%) para la estación húmeda (quincena de noviembre de 2015 a quincena de mayo de 2016) y 11 familias (50%) para la estación seca (quincena de mayo de 2016 a quincena de noviembre de 2016), obteniendo así las cantidades de consumo de pescado diario y semanal per-cápita en ambas estaciones del año y en base a las especies de mayor consumo. En todos los casos, el pescado destinado al consumo fue pesado empleando una balanza digital manual.
Se registró la edad y peso de las personas en las dos estaciones. Se pesó a 50 niños (5-14 años) y 54 adultos (mayores de 15 años) utilizando una balanza digital. La edad y el peso se utilizó para discriminar el nivel de exposición al Hg y MeHg en niños y en adultos (Zamora-Arellano et al., 2017). Se empleó la prueba de t de Student para comparar los pesos de los niños y adultos entre ambas estaciones. De igual forma se usó esta prueba para comparar el consumo semanal percápita en ambas estaciones del año.
Especies Ícticas de Mayor Consumo
La colecta de los peces se realizó en el río Abujao en áreas libres de troncos, árboles o arbustos. Se hicieron capturas vivas y pasivas empleando redes de arrastre de 10 m de largo y 2 m de profundidad, con abertura de malla de 5 mm. Se realizaron 10 arrastres en un área aproximada de 200 a 350 m2. En zonas con vegetación marginal y de difícil acceso, se realizó la colecta con red atarraya de 2" y 2 m de largo. Finalmente, se emplearon tres tipos de juegos de redes de monofilamento de 2", 3" y 4" de 40 m de largo por 4 m de ancho para la captura pasiva de peces, por un tiempo de 12 h de exposición por cada red. Los peces capturados en las redes que no pertenecían a las especies consumidas por la CN fueron liberados e introducidos nuevamente al río. Se siguió estrictamente el protocolo establecido por el MINAM (2014).
Mercurio (Hg)
La obtención de muestras del músculo de pescado para el análisis de Hg en el laboratorio se hizo según MINAM (2014). Se seleccionaron ejemplares completos de los peces con un peso mayor a 300 g de donde se obtuvieron filetes en condiciones asépticas que fueron colocados en bolsas de polietileno e inmediata congelación con envases provistos con "ice pack". Se capturaron tres individuos de cada especie de mayor consumo. El análisis del contenido de Hg en músculo se hizo según el protocolo de Chota et al. (2014) en base al método de la EPA 7474 (validado) Revisado 2007 (EPA, 2007) por espectrometría de fluorescencia atómica. Los valores para cada especie de pez fueron comparados con respecto a los valores de concentración máxima permisible en músculo de 0.50 µg·g-1 para peces frescos que establece la Unión Europea (UE, 2017), el Codex Alimentarius (FAO/WHO, 2015; UNEP Environment, 2019) y varios investigadores (Castilhos et al., 2006, Zamora-Arellano et al., 2017, Junaidi et al., 2019). También se consideró como valor de comparación el valor límite de concentración máxima permisible de 0.30 µg·g-1, establecido por la USEPA/ USFDA (2004).
Muestras y Especies por Estación
Se analizaron cinco muestras por cada estación húmeda y seca, de las cuales una muestra fue capturada en una zona sin influencia de contaminación de Hg por la minería ilegal, actividad que se desarrolla a la altura del caserío "28 de Julio". Se tomaron muestras de Prochilodus nigricans Spix y Agassiz, 1829 "Boquichico" (Prochilodontidae) a 1.8 km aguas arriba de este caserío en el río Abujao. Las cuatro especies ícticas clasificadas como las de mayor consumo por los pobladores de la CN se colectaron en la zona de influencia de la minería ilegal, en cada estación climática: Pterygoplichthys pardalis Castelnau, 1855 "Carachama" (Loricariidae), P. nigricans, Pseudoplatystoma punctifer (Castelnau, 1855) "Doncella" (Pimelodidae), y Calophysus macropterus (Lichtenstein, 1819) "Mota" (Pimelodidae).
Nivel de Exposición por Ingesta (DOSE)
Los valores de Hg que los pobladores ingieren por semana se evaluaron con base al MeHg (González et al., 2014; Rodríguez y Piedra, 2016). Se consideró que el 100% del contenido de Hg en el músculo de los peces se encuentra en forma de MeHg (González et al., 2014; Zamora-Arellano et al., 2017). Se utilizó la fórmula citada por Fernández y Gonzales (2009): DOSE (MeHg) = ([Consumo de carne de pescado por semana en g] x [Concentración de Hg elemental µg·g-1]) / Peso corporal en kg.
El riesgo a la salud humana por consumo de músculo de pescado con Hg fue evaluado teniendo en cuenta lo establecido por la Organización Mundial de la Salud (WHO, 2003), donde el nivel máximo de consumo permisible a la semana de MeHg fue de 1.6 µg·kg-1 de peso corporal para niños y de 3.2 µg·kg-1 de peso corporal para adultos (WHO, 2003; Raimann et al., 2014).
Para determinar los riesgos a la salud de la población de la CN, se tomaron los datos de consumo permisible a la semana y la sumatoria de los valores de Hg en las especies de pescado de mayor consumo (Cuadro 1; Sardiñas-Peña et al., 2001).
Aspectos Éticos
Los autores señalan que se cumplió con toda la normatividad vigente nacional e internacional. Esta investigación se enmarca en lo validado por la Mesa Técnica de la Línea de Base Ambiental Ucayali, Perú, bajo los lineamientos establecidos por el MINAM, Autoridad Nacional del Agua (ANA), Oficina de Evaluación y Fiscalización Ambiental (OEFA) y Ministerio de Energía y Minas (MINEM). El permiso de colecta para comunidades hidrobiológicas de la investigación denominada "Línea de base ambiental y protocolo de monitoreo ambiental en la zona de influencia a la Reserva Sierra del Divisor" fue autorizado por la Resolución Directoral 110-2015 GRU-ARAU-GRRNGMA-DGFFS para ser ejecutado por la Universidad Nacional de Ucayali (UNU). Asimismo, se realizó una reunión de acuerdos con la CN y los investigadores del proyecto.
Población de Peces en las Capturas
El Cuadro 2 muestra la población de peces conformada por 15 especies. De estas, P. pardalis, P. nigricans y P. punctifer alcanzaron el 100% de preferencia de consumo de las familias y C. macropterus fue preferida por el 91% de las familias.
Edad y Peso de los Pobladores
El peso promedio en niños y adultos en las dos estaciones climáticas no presentó diferencias significativas (niños; t= 1.10; adultos: t=0.88) (Cuadro 3).
Consumo de Pescado
El consumo per-cápita de pescado semanal de los pobladores adultos fue mayor que el de los niños (t=7.07) (Cuadro 4). El consumo per-cápita de pescado semanal en niños y adultos en las dos estaciones climáticas no presentó diferencias significativas (niños; t= 0.83; adultos: t=1.61) (Cuadro 4).
Concentración de MeHg en Peces
Las concentraciones de Hg en las cuatro especies más consumidas por la población son indicadas en el Cuadro 5. Calophysus macropterus registra la concentración más alta de Hg y P. pardalis la concentración más baja de Hg, en ambas estaciones.
Ingesta Semanal de MeHg
En la estación húmeda, dos de las cuatro especies de peces superaron el nivel máximo de consumo permisible semanal para niños (1.6 ìg MeHg/kg de peso corporal), y solamente C. macropterus lo superó para los adultos (3.2 ìg MeHg/kg de peso corporal) (Figura 1). En la estación seca (Figura 2) se observó un incremento en la dosis consumida de MeHg, donde las cuatro especies se encuentran por encima del nivel establecido por la OMS en niños y de tres especies en adultos. C. macropterus presentó los valores más altos en ambas las temporadas.
Evaluación del Riesgo
El riesgo está relacionado con el consumo de pescado, siendo el consumo promedio per cápita de 2532 g a la semana por adulto; es decir, 132 kg por adulto por año.
Si bien se muestra la presencia de MeHg en el tejido muscular de los peces, ninguna de las muestras superó las concentraciones máximas permisibles descritas por la USEPA de 0.3 µg·g-1 y de la FAO/OMS de 0.5 µg·g-1. Así, tomando como criterio la concentración bioacumulada más alta obtenida (0.19 µg·g-1) en los músculos de los peces, se clasificó el consumo como nivel de Peligrosidad Media con base a la referencia de la FAO/ OMS y como Alta Peligrosidad con base a la referencia de la USEPA, según el Cuadro 1.
La magnitud de la exposición fue estimada con base a la cantidad de consumo, clasificada como exposición "extremadamente alta" y la peligrosidad o toxicidad, clasificada como peligrosidad "media" manifestada por la concentración de MeHg en el músculo de los peces de mayor consumo, donde se aplicó la formula citada para encontrar el riesgo a la salud. Se clasificó como nivel de riesgo "alta" a la salud humana a pesar de que los niveles de concentración bioacumulada de MeHg no superan los límites máximos permisibles, siendo superado el nivel de exposición por la cantidad de consumo de pescado, quedando evidenciado que el mayor riesgo para la salud de la población es la intoxicación de las personas con Hg.
DISCUSIÓN
Las familias de la CN Santa Rosa de Tamaya y Tipishca consumen mayormente P. nigricans, P. punctifer y C. macropterus, siendo P. nigricans la especie que en mayor abundancia se desembarca en Ucayali junto a C. macropterus, según los registros del Instituto de Investigaciones de la Amazonía Peruana (Brack et al., 2011) para los desembarques de estas dos especies en los últimos años. Debido a su disponibilidad o abundancia en los mercados locales de la Amazonía peruana, se podría estar afectando la salud de las poblaciones donde se realizan actividades extractivas de minería ilegal (Gracia et al., 2010; Osores et al., 2012). No obstante, Martinez et al. (2018) señalan que la concentración del Hg en los peces, por sí sola, no es el indicador ideal de contaminación por Hg para evaluar sitios específicos, al no encontrar correlación entre la concentración de Hg en sedimentos y el impacto en el río por la actividad minera aurífera artesanal.
Sobre el consumo de peces al año, se encontraron reportes de 16 kg/persona/año. También FAO/OMS (2008) señala un consumo de 20.2 kg/persona/año a nivel mundial. Asimismo, MINSA (2010) registra 22.2 kg/persona/año para la población peruana y 12.0 kg/persona/año solamente para la región Selva. Para la región Ucayali, CITE (2017) muestra que el consumo de productos hidrobiológicos por año es 42.1 kg/persona/año en las zonas rurales. Sin embargo, el nivel de consumo es mucho mayor en otras localidades amazónicas, alcanzando un consumo de 128 kg/año en adultos y 80 kg/año en niños (Zuloaga et al., 2015).
Los resultados muestran que la concentración de Hg en el músculo de los peces amazónicos aumenta en la estación húmeda en comparación a la seca. Esto podría ser efecto de concentración de Hg en la estación seca en el río Abujao, aunque no se han determinado los valores de Hg en el agua del río, de allí que no sea posible corroborar esta afirmación. Martinez et al. (2018) señalan que las concentraciones de Hg fueron más altas en la estación húmeda, lo que indica una interacción mucho más compleja que conduce a concentraciones más altas de Hg en los peces en la temporada seca.
La estación húmeda está asociada al aumento de la inundación de los cuerpos de agua en la Amazonía, y se han identificado como áreas que incrementan la metilación del Hg. La presencia de condiciones anóxicas en estas áreas favorece los procesos de metilación y promueven la bioacumulación de Hg en fauna acuática (Beltran-Pedreros et al., 2011).
Los resultados indican que la fuente de contaminación por Hg en el río Abujao, probablemente sea mayor río arriba de la CN estudiada. Otros estudios en Madre de Dios indicaron un aumento en las concentraciones de Hg asociado a actividades de minería artesanal aurífera a pequeña escala en el río (Roach et al., 2013; Diringer et al., 2015). Los ríos adyacentes en Ucayali aún no muestran las perturbaciones extremas de la minería de oro que se han documentado en Madre de Dios, Perú (Martinez et al., 2018). El río Abujao representa una alternativa para investigaciones futuras que examinen la geoquímica del Hg, sin la interferencia de actividades mineras a gran escala en la amazonia peruana (Roach et al., 2013; Caballero-Espejo et al., 2018).
En peces de los ríos amazónicos de Madre de Dios, Perú, sin altos impactos de minería aurífera, se ha incrementado los niveles de Hg sin superar los límites máximos de concentración permisible (Martinez et al., 2018). Calophysus macropterus es una especie depredadora piscívora y necrófaga en la cadena trófica. Diversos autores señalan que la alta posición trófica de esta especie está correlacionada con una alta concentración de Hg en estos peces (Pérez y Fabré, 2009; Beltran-Pedreros et al., 2011; Mosquera-Guerra et al., 2015; Walczak y Reichert, 2016; Zamora-Arellano et al., 2017; Martinez et al., 2018; Reis et al., 2019).
Fernández y González (2009) y Fernández (2013), muestran que C. macropterus mostró los mayores valores de Hg, sobrepasando los límites máximos establecidos por la WHO (2003), presentando valores entre 1.13 y 1.50 µg·g-1. Estos resultados son coincidentes con la presente investigación debido a que esta especie acumula altas concentraciones de Hg (Salinas et al., 2014). En Brasil, se analizaron 190 especímenes y en 54% de ellas se encontraron valores de Hg por encima de lo establecido por la normativa internacional (WHO, 2003).
Mosquera-Guerra et al. (2015) señalan que el consumo de C. macropterus podría ocasionar un riesgo para la salud de los pobladores que la consumen al ser peces concentradores de Hg en su músculo. Esta especie es, además, usada como carnada para vertebrados acuáticos como los delfines de río [Inia geoffrensis (Blainville, 1817)], manatíes y caimanes en Brasil y Perú. La pesquería de C. macropterus es considerada importante al reemplazar a varias especies de bagres amazónicos para la alimentación humana (Salinas et al., 2014).
Si bien las evaluaciones realizadas por Fernández y González (2009) en ríos amazónicos, muestran que P. punctifer supera los límites de la USEPA de 0.32 µg·g-1 de Hg, P. nigricans estuvo por debajo con 0.03 µg·g-1 de Hg, valor menor a la concentración obtenida en el presente trabajo. El límite de la OMS para el Hg (0.5 µg·g-1) (Castilhos et al., 2006), no fue superado en los peces P. punctifer, P. nigricans y P. pardalis (Fernández y González, 2009).
Por otro lado, Brack et al. (2011) registraron en peces similares a los de estudio, como C. macropterus, P. punctifer y P. nigricans valores por debajo de los límites máximos permisibles para Hg indicados por la FAO/OMS (2015); mientras que Fernández (2013) encontró que los peces amazónicos C. macropterus y P. punctifer no sobrepasaron los valores límites de Hg en los ríos Tahuamanu Iberia, Tambopata y Bajo Madre de Dios, Perú. La única especie con la que se coincidió en este estudio en no sobrepasar el límite de Hg fue P. nigricans.
En este trabajo se consideró que la eficiencia de conversión de Hg a MeHg por consumo de peces fue del 100%; sin embargo, Bradley et al. (2017) señalan que podrían ser porcentajes de conversión mucho menores.
Los registros de consumo por persona en la CN en estudio están sujetas a una exposición "extremadamente alta", debido al masivo uso y dependencia de pescado en las dietas alimenticias permanentes durante el año (Ashe, 2012; Zuloaga et al., 2015). El consumo de pescado con altas concentraciones de metales pesados y metaloides tóxicos afecta la salud humana, generando un invaluable deterioro social ligado al nacimiento de niños con malformaciones y retardo mental o psicomotor (Osores et al., 2012; Yard et al., 2012; Zamora-Arellano et al., 2017).
Gaioli et al. (2012) indican que el efecto en salud pública es un serio problema para las poblaciones establecidas cerca a explotaciones ilegales e informales de la minería debido a que el consumo de peces no es solo un riesgo constante (Díaz, 2014), sino también el consumo de agua contaminada, especialmente en poblaciones rurales y comunidades indígenas, así como en comunidades urbanas (Ramírez, 2008). En el peor de los casos, como sucede en Madre de Dios, Perú, en la población urbana y rural, el Hg utilizado por la minería ilegal es un riesgo en la salud humana y ecosistémica, no solamente por el consumo de agua y de peces (Yard et al., 2012; Martinez et al., 2018); sino también por la destrucción del suelo frágil amazónico, por la tala del bosque, por la migración asociada al incremento de enfermedades infectocontagiosas, por violencia social, trata de personas, prostitución e inseguridad alimentaria (Castilhos et al., 2006; Osores et al., 2012; Caballero-Espejo et al., 2018; Rojas-Jaimes et al., 2019)