INTRODUCCIÓN

Las técnicas de morfometría geométrica permiten ahondar en los estudios morfológicos, ya que tienen una capacidad única para cuantificar desplazamientos, deformaciones y rotaciones de objetos (^{Zelditch et al., 2004}), así como para ilustrar variaciones en la forma (^{Drake y Klingenberg, 2010}), lo que permite una representación que no sería posible con la morfometría lineal tradicional (^{Adams et al., 2013}). En los últimos años se publicado un gran número de estudios craneométricos con la aplicación de la morfometría geométrica (^{Vallejo et al. (2017}), ^{Adabi, 2018}; ^{Romaniuk, 2018}; ^{Merkies et al., 2020}), incluyendo investigaciones sobre la asimetría craneal en animales domésticos (^{Leœniak, 2018}; ^{Parés-Casanova et al., 2020}).

La asimetría se define como una desviación de todo un organismo o una parte de él de su simetría perfecta. Se pueden distinguir básicamente tres tipos de asimetrías (^{Cocilovo et al., 2006}): la asimetría fluctuante, la direccional y la antisimetría. La primera es la variación aleatoria de un rasgo (o carácter) que se espera que sea perfectamente simétrico en promedio; se interpreta como expresión de la inestabilidad del desarrollo a nivel de la población (^{Alibert et al. 1994}). La asimetría direccional ocurre cuando uno de los lados de la estructura biológica muestra mayor desarrollo que la del otro lado otro lado; y la antisimetría, que se expresa como variaciones significativas en la asimetría, pero aleatoriamente en un lado u otro, lo que conduce a una distribución bimodal de las diferencias entre las formas diestra y siniestra de la característica morfológica de un animal en particular (^{Parés-Casanova y Kucherova 2013}). Como ejemplo, la mayoría de los órganos internos (corazón, pulmones, riñones, estómago), incluyendo el cerebro que son direccionalmente asimétricos (^{Vallortigara y Rogers 2005}).

La asimetría es una característica significativa de la morfología del cráneo. La forma de la cabeza y, en especial, la región facial, está determinada en gran medida por el cráneo. El Índice Cefálico Total (ICT) es la relación porcentual que existe entre el ancho y el largo de la cabeza (^{Sisson y Grossman, 1985}; ^{Andrews et al., 2015}). Esta fórmula permite diferenciar tres biotipos cefálicos: braquicéfalos, mesocéfalos y dolicocéfalos, lo cual permite clasificar las razas existentes. Aquellas con cráneo estrecho y largo se designan como dolicocéfalas, las que tienen cráneos cortos y anchos se denominan braquicéfalas, y las formas intermedias son mesocéfalas. Entre las razas braquicefálicas de perros se encuentran el Bulldog Inglés, Pug, Bulldog Francés, Boxer, Shih Tzu, Boston Terrier, Pekinés, Staffordshire Bull Terrier, Shar Pei, Rottweiler, Chow Chow, Pomerania, Bullmastiff, Lhasa Apso y el Cavalier King Charles.

Se suele decir que las características infantiles de los perros braquicefálicos, como los ojos grandes, redondos y de gran tamaño y las caras redondeadas, que pueden ser rasgos semejantes a los humanos, son instintivamente atractivas para el hombre (^{Borgi y Cirulli, 2013}). Estas conformaciones se han llevado a extremos en algunos individuos, donde las morfologías braquicefálicas exageradas exhiben poca evidencia del hocico, y su perfil parece casi completamente plano, lo cual ha conllevado la presentación de anormalidades anatómicas de las vías respiratorias altas.

Los cambios anatómicos asociados a la selección en razas braquicefálicas pueden ser problemáticos. Así, el acortamiento de la base ósea del hocico puede no estar acompañado con el correspondiente acortamiento de los tejidos blandos, particularmente el paladar blando, la lengua y las amígdalas, lo que lleva a un desajuste en sus proporciones. La anquilosis temprana en el cartílago epifisario basicraneal produce además un crecimiento alterado de los huesos basioccipital y basiesfenoides, que se manifiesta como un acortamiento del eje basicraneal. La mandíbula, finalmente, es de una longitud relativamente normal, pero el maxilar se presenta marcadamente acortado, lo que resulta en un hocico característicamente corto (^{Goodwin et al., 1997}).

El objetivo de este estudio fue determinar el tipo de la asimetría en cráneos actuales de perros, según el ICT para detectar si cráneos de tipo braquicefálico presentan mayores niveles de asimetría fluctuante, derivadas de una mayor inestabilidad del desarrollo.

MATERIALES Y MÉTODOS

Adquisición de Datos

Se ubicaron 17 hitos anatómicos en la base del cráneo (Figura 1, Cuadro 1). La mayoría de los hitos se obtuvieron de acuerdo con von den Driesch (^{Von den Driesch, 1976}). Las coordenadas x y y de cada punto de referencia se ubicaron en todas las imágenes de los especímenes utilizando el software de digitalización tpsDig v. 1.40 (^{Rohlf, 2015}a).

Las coordenadas contienen además otros componentes no relacionados con la forma pura, como la posición, la orientación y el tamaño. Para eliminar estas perturbaciones, las configuraciones de punto de referencia se superpusieron mediante el Análisis Generalizado de Procrustes, que se basa en una minimización generalizada de mínimos cuadrados de la distancia entre los puntos de referencia correspondientes (^{Adams, 1999}). Mediante esta superposición, cada punto de referencia se convierte a una posición centroide común en el sistema de coordenadas, escalando para igualar el tamaño del centroide y rotándolas para minimizar las distancias entre los puntos de referencia correspondientes. Este método de superposición permite el análisis de la forma independientemente del tamaño (^{Rohlf, 2005}). Una vez obtenidas, estas nuevas coordenadas se pro yectaron previamente a todos los análisis en un espacio tangente euclidiano para probar si la variación de la forma era lo suficientemente pequeña como para considerar que el nuevo espacio tangente estudiado representaba bien los datos en el espacio euclidiano. Para ello, las correlaciones entre las distancias tangente y Procrustes se calcularon utilizando el software tpsSmall v. 1.33 (^{Rohlf, 2015b}). El resultado de la correlación (0.999) demostró que para ambas distancias de espacio eran casi idénticas, por lo que se procedió al análisis ulterior de los datos.

Cuadro 1 Descripción de los hitos anatómicos utilizados (7 pares de hitos y 3 de sagitales, sobre la base del cráneo) 

Variación Asimétrica

La variación total de la forma del cráneo se dividió en los componentes simétricos y asimétricos a través de la superposición de Procrustes (^{Fruciano, 2016}). Se realizó un análisis Procrustes de varianza para estudiar el componente asimétrico de la forma (asimetría fluctuante AF y asimetría direccional AD), lo que permitió detectar la importancia de diferentes fuentes de variación (variación interindividual, AF, AD y error). En este análisis, el factor «lado» se interpreta como AD, mientras que la interacción «lado*individuo» se interpreta como AF. Se realizó finalmente un Análisis Canónico Variante (ACV) final para la comparación del componente asimétrico entre los tres grupos, aplicando 10 000 permutaciones en las distancias Procrustes.

Figura 1 Hitos anatómicos utilizados en el estudio. En cada imagen, se ubicaron 7 pares de hitos y 3 de sagitales, sobre la base del cráneo de perros braquicefálicos 

RESULTADOS

Alometría

La regresión del componente asimétrico frente al tamaño de centroide equivalente a la raíz cuadrada de la suma de las distancias al cuadrado de cada hito desde el centroide (^{Zelditch et al., 2004}) no fue significativa (p=0.0841) para los cráneos en conjunto, donde el tamaño explica solo el 2.49% de la variación total de la forma asimétrica observada. Esto implica un comportamiento isométrico de la asimetría (o sea, que más tamaño no implicaría más asimetría), lo cual no obligó al uso de residuales para los análisis ulteriores.

Figura 2 Gráfica de dispersión del lado izquierdo y el derecho para cada punto de referencia en los tres grupos de cráneos: braquicéfalos (n=19), mesocéfalos (n=9) y dolicocéfalos (n=22). No se evidencia agrupación de puntos, descartándose la existencia de antisimetría en la muestra bajo estudio 

DISCUSIÓN

La asimetría fluctuante se define como las pequeñas desviaciones aleatorias de la simetría bilateral (^{Niemeier et al., 2019}). En los estudios morfométricos, la asimetría fluctuante se considera un buen indicador del estrés fisiológico, ya que el estrés ambiental o genético a menudo produce una asimetría fluctuante más elevada (^{Costa et al., 2015}; ^{Niemeier et al., 2019}). El tratamiento de la asimetría direccional, que está en su mayoría condicionada genéticamente, se produce cuando un lado de un rasgo morfológico bilateralmente presente es sistemáticamente diferente.

El estudio reveló un porcentaje considerable de asimetría direccional con relación a la asimetría fluctuante en los tres grupos en estudio. El alto nivel de asimetría direccional detectado en los cráneos se debería a la lateralización masticatoria, como se ha demostrado para otras especies (^{Parés-Casanova y Morros, 2014}; ^{Pares Casanova, 2016}). La ausencia de valores extremos de asimetría fluctuante en perros braquicéfalos perros de cabeza achatada y hocico corto, y que suelen poseer dientes muy grandes para sus arcadas, que resulta en una superpoblación dental (^{Paz et al., 2012}), indicaría que los especímenes de este tipo cefálico (Boxer, Bulldog Francés e Inglés, Chow Chow, Pequinés, Pitbull), el posible estrés derivado de la inestabilidad de desarrollo no es lo suficientemente elevado como para manifestar grados especialmente elevados de este tipo de asimetría en comparación a las otras conformaciones cefálicas. De hecho, hay razas caninas con fenómenos braquicéfalos mucho más extremos (por ejemplo, el Pug o Carlino, o el Cavalier King Charles Spaniel), no estudiados en esta investigación, que sí que podrían presentar un elevado nivel de estrés.

Cuadro 2 Análisis de Procrustes ANOVA para el tamaño puro del grupo de cráneos caninos braquicéfalos (n=19), mesocéfalos (n=9) y dolicocéfalos (n=22) 

Se encontró un efecto significativo de la asimetría fluctuante (interacción lado*individuo). En este análisis, el factor “lado” se interpreta como asimetría direccional, mientras que la interacción “lado*individuo” se interpreta como asimetría fluctuante. El sumatorio de cuadrados (SS) y los cuadrados medios (SM) se expresan en unidades de distancia Procrustes. Gl=grados de libertad

Figura 3 Análisis Canónico Variante para la comparación del componente asimétrico entre los grupos caninos de estudio: braquicéfalos (n=19), mesocéfalos (n=9) y dolicocéfalos (n=22), aplicando 10 000 permutaciones (p>0.05) 

CONCLUSIONES

La asimetría fluctuante, como fenoexpresión de inestabilidad del desarrollo, no aparece en grado superior en cráneos braquicefálicos, posiblemente debido a que las razas consideradas no son razas de braquicefalia extrema.