INTRODUCCIÓN

La anemia es un serio problema de salud pública. Según el Informe Gerencial Nacional 2022-I semestre del Ministerio de Salud (MINSA) del Perú, la proporción de niños menores de 5 años con anemia en la Región Arequipa fue de 22.1% (^{MINSA, 2022}). Ante esto, como parte de la estrategia de control, el MINSA incentiva el consumo de alimentos ricos en hierro, entre ellos, hígado o sus derivados, así como bazo y sangre (^{MINSA, 2017}), por lo que se requiere conocer la calidad de las vísceras consumidas, ya que algunos trabajos de investigación reportan la presencia de elementos ecotóxicos en la carne de pollo y sus vísceras (^{Hu, 2018}; ^{Ogbomida et al., 2018}), más aún porque Perú es un gran consumidor de pollo de engorde y de las vísceras comestibles (^{MIDAGRI, 2022}).

En la Región Arequipa, Perú, la colocación de pollos de engorde y pollos cruzados fue de 78 millones y más de 368 unidades en 2022, respectivamente (^{SISPIA -MIDAGRI, s.f.}). Esta producción es tanto formal (tecnificada y a gran escala) como informal (artesanal, en pequeñas granjas), siendo la alimentación balanceada en ambos casos, a base de maíz amarillo duro, torta de soya, harina de pescado, suplementos vitamínicos, y macrominerales como Ca (de caliza), P (de fosfatos), Na (del bicarbonato de sodio), K y minerales trazas esenciales (Zn, Cu, Mn, Fe, I, Se). Otros minerales traza como Co, Cr y Mo no se agregan usualmente en las premezclas de minerales avícolas por posibles efectos negativos (^{Oviedo, 2012}). Además, se utilizan aditivos como enzimas; absorbentes de micotoxinas, probióticos, prebióticos y aminoácidos cristalinos (^EMEA,1999; ^{Ravindran, 2012}; ^{Reardon, 2023}).

Las mezclas de los principales elementos que se añaden a la formulación de la dieta (Cu, Fe, Mn, Se, Zn, Co, I y As, entre otros), cumplen los objetivos de prevenir enfermedades y mejorar la eficiencia alimenticia garantizando la tasa de crecimiento (^{Williams et al., 1999}). Además, cabe la posibilidad de que los avicultores informales usen subproductos de residuos avícolas, incluidos la gallinaza, por su alto contenido de proteína (^{Singh et al., 2018}), pero con la posible presencia de residuos farmacéuticos de uso veterinario (^{Sims y Wolf, 1994}), además de arsenicales, micotoxinas, y metales pesados como Cu y Zn (^{Williams et al., 1999}).

Las vísceras comestibles del pollo de engorde, como el hígado, son de bajo costo y alto valor nutritivo por su contenido de vitaminas, proteína, y iones esenciales (Zn, Cu, Mn) (^{Abu-Salem y Abou, 2010}), pero también pueden encontrarse iones relacionados con la contaminación (Cr, Ni, Cd, Hg, Pb, As) (^{Govind y Sharma, 2014}; ^{Bosch et al., 2016}), que pueden causar toxicidad, así como antibióticos (^{Almazroo et al., 2017}), siendo un riesgo para el desarrollo de resistencia a los antimicrobianos (^{FAO, 2015}). De hecho, el uso de antibióticos que promueven el crecimiento se encuentra prohibido en los EE. UU. y en la Unión Europea (^{Sternberg et al., 2022}; ^{FDA, 2023}).

Por lo expuesto, el objetivo del presente estudio fue determinar las concentraciones de Fe, Se, As, Cd, y Hg, así como descartar la presencia de residuos de antibióticos en hígado fresco de pollo de engorde que se consume en la Región Arequipa, Perú.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se colectaron hígados de pollo de engorde (n=50) en estado fresco durante el mes de marzo de 2020. siendo tres muestras aleatorias de puestos de venta en centros de abasto (mercados formales e itinerantes, plataformas comerciales, supermercados y tiendas avícolas) en las capitales de las ocho provincias de la Región de Arequipa, Perú. Las muestras de avícolas formales procedían de siete empresas comerciales (avícolas abreviadas como SF, Rp, Ros, Red, Val, AviC Su-Po), mientras que las muestras de procedencia incierta fueron del mercado (M) San Camilo, M. Zamácola, Feria Altiplano, Platafoma A. Avelino Cáceres, Plataforma del terminal pesquero, M. Punta de Bombón (Prov. Islay), M. Pedregal (Prov. Caylloma), M. Atíco (Prov. Caravelí), M. Chuquibamba (Prov. Condesuyos), M. Camaná (Prov. Camaná), M. Aplao (Prov. Castilla) y M. Cotahuasi (Prov. Cotahuasi). Todas las muestras eran organolépticamente aceptables. Se colocaron en bolsas de plástico con cierre hermético (ziploc) debidamente rotuladas y se almacenaron bajo congelamiento hasta su análisis.

Se determinaron las concentraciones de los elementos químicos por Espectrometría de Masa con Plasma Acoplado Inductivamente (ICP-MS, por sus siglas en inglés) y de antibióticos por la técnica de Ensayo de Inmuno absorción Ligado a Enzimas (ELISA). Los análisis fueron realizados en el Laboratorio Aviar de Certificaciones del Perú S.A (CERPER), ubicado en la Provincia Constitucional del Callao aplicando los siguientes métodos:

Para descartar o determinar si la presencia de residuos de antibióticos betalactámicos superaba el Límite Máximo de Residuos (LMR)se revisó el Codex Alimentarius (^{FAO, OMS. 2021}). Las penicilinas seleccionadas para el análisis son de amplio espectro bacteriano de allí sus aplicaciones en medicina veterinaria (y humana) en el tratamiento de muchas enfermedades en diversas especies animales (^{Paredes, 2010}; ^{OMSA, 2021}). Asimismo, todo el material de vidrio utilizado fue lavado con HNO₃ y HCl (Pro-análisis concentrado) y el enjuague final, en repetidas veces, con agua desionizada para el control de interferencias.

En el análisis estadístico de los datos se usó el programa SPSS v. 23. Se determinó la media ± error estándar de las concentraciones de Fe, Se, As, Cd y Hg en base a peso húmedo. Las concentraciones por debajo del Límite de Detección (bLD) de As, Cd y Hg no son necesariamente 0.0 mg/kg, por lo que no se presentan las concentraciones medias ni el coeficiente de variabilidad.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Determinación cuantitativa de los minerales

El Cuadro 1 presenta la media y error estándar de los valores de Fe, Se, As, Cd y Hg en hígado de pollo. En el caso de Fe y Se, todas las lecturas estuvieron por encima del límite de detección (LD), mientras que para As, Cd y Hg hubo concentraciones bajo el límite de detección (bLD), en concentraciones tales que no se presentan los promedios para no sesgar los resultados. Asimismo, no se consideró la imputación de datos como una opción, por el alto porcentaje de concentraciones no leídas (valores perdidos).

^{Kiciñska et al. (2019}) aplicaron una ecuación que considera el porcentaje de humedad del hígado para convertir las expresiones de concentración en base a peso húmedo a concentraciones en base a peso seco (y viceversa), con fines de comparación de resultados con otros trabajos de investigación. Según ^{Adrián y Stevens (1979}), la pérdida de humedad promedio en muestras de hígado de pato congelado y secadas en horno es 74.29%, diferente al valor que se obtiene cuando el hígado es fresco. Por otro lado, ^{Mahmoud y Abdel-Mohsein (2015}) obtuvieron un porcentaje de humedad de 74.7 ± 2.7% en muestras de hígado fresco de pollo de engorde. En el presente estudio, aplicando uno u otro porcentaje, e incluso un promedio de ambos, los resultados al aplicar dicha fórmula son los mismos.

Al aplicar la ecuación N.° 1 para comparar las concentraciones de otros trabajos de investigación (expresadas en base a peso seco) con los resultados del presente estudio determinados en base a peso húmedo, se tiene: Ecuación 1: Ms = Mh (1-74.29/100)^-1, es decir Ms = Mh (3.89), donde Ms: contenido del metal en muestra seca; Mh: contenido del metal en muestra húmeda.

Las concentraciones de Fe, Se, As, Cd y Hg por centro de abasto, mostrando los promedios más altos y bajos se presentan en el Cuadro 2. Asimismo, con fines de comparación se presentan las concentraciones de los elementos en estudio reportadas en la literatura científica (Cuadro 3). Con la Ecuación 1 se expresan las concentraciones dadas en base a peso seco, a concentraciones expresadas en base a peso húmedo.

Cuadro 2. Concentraciones de Fe, Se, As, Cd y Hg por centro de abasto en muestras de hígado de pollo (n=50) colectadas de centros de expendio de la Región Arequipa, Perú (2020). Promedios más altos y más bajos 

bLD = bajo el Límite de detección; CV= Coeficiente de variabilidad

Cuadro 3. Concentración de Fe, Se, As, Cd y Hg, expresada en peso seco [ps] y peso húmedo [ph] en muestras de hígado de pollo (n=50) colectadas de centros de expendio de la Región Arequipa, Perú (2020) 

ppm= mg/kg =(g/g; ND = No detectable; R = rango

Hierro

El hierro presentó la mayor concentración (103.8 ± 33.5 mg/kg), con un rango que va desde 52.53 mg/kg (prov. de Cotahuasi) hasta 211 mg/kg, (Plataforma Avelino Cáceres) y fue detectado en todas las muestras (Cuadro 1). El LMP no se reporta en el Codex Alimentarius ni se dispone de una guía sobre tolerancia o nivel permisible en alimentos para humanos de la Organización Mundial de la Salud (OMS), la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO) o la Unión Europea. No obstante, las Normas de Seguridad Alimentaria de Australia y Nueva Zelanda señalan como límite permisible de Fe en alimentos hasta 3.5 mg para alimentos que contienen no menos de 5 g de proteína por ración de alimento (^{ANZFA, 2021}). Por otro lado, The National Research Council (NRC) en su publicación de «Nutrient Requirements of Poultry» (1994) recomienda una concentración de Fe = 40 mg/kg como valor nutricional de requisito para pollo de engorde (NRC, 1994),

En el Cuadro 3 se observa que las concentraciones de Fe reportadas en la literatura se encuentran dentro del rango determinado en el presente estudio (Cuadro 1), excepto por el estudio de ^{Ogbomida et al. (2018}) que presentan un valor mayor. Considerando que este elemento se suplementa en las premezclas de minerales para alimentación avícola (Oviedo, 2012; ^{Narcy et al., 2017}) con variaciones debidas al tipo de alimentación, se encuentra razonable que la variabilidad reportada (CV=32.27%) se encuentre dentro del rango de «moderada» (Cuadro 1).

Selenio

El selenio presentó el segundo lugar en las concentraciones promedio (0.65 ± 0.10 mg/kg, rango: desde 0.46 mg/kg (prov. de Caravelí) hasta 0.91 mg/kg (prov. de Cotahuasi), siendo detectado en el 100% de las muestras. Su variabilidad (CV = 16.17%) se encuentra dentro del rango de «bajo» (Cuadro 1). Es importante indicar que el Se es esencial en la nutrición humana y animal, pero que según ^{Adams et al. (2002}) el margen entre su toxicidad y deficiencia es relativamente estrecho. La excesiva ingesta de alimentos con altas concentraciones de Se puede provocar selenosis (^{López F y López L, 2013}). No se reporta el LMP al no existir una concentración adecuada o tóxica.

La concentración de Se del presente estudio (Cuadro 1) se encuentra dentro del rango reportado en la literatura. Cabe destacar que ^{Korish y Attia (2020}) no detectaron Se en los suplementos. Posiblemente, como menciona ^{Whanger (2002}), los alimentos pueden provenir de zonas geográficas pobres en Se. La dosis recomendada es de 0.15 mg/kg de dieta (^{Ravindran, 2013}).

Arsénico

Se detectó en 22/50 muestras (44% de lecturas por encima del LD). La concentración varió entre bLD y 0.48 mg/kg (avícola RP). El LMP es de 1.00 mg/kg de peso de hígado de aves de corral (^{FAO, OMS, 1995}; ^{FAO-MERCOSUR, 2011}), valor que no fue superado en las muestras del estudio. Las concentraciones de As reportadas en la literatura son menores o semejantes al valor máximo reportado en este estudio. Asimismo, se puede indicar que ^{Korish y Attia (2020}) no detectaron arsénico en las muestras evaluadas.

Según ^{Obando (2015}), el As puede encontrarse en el agua o alimentos balanceados con harina de pescado suministrados a los pollos, lo cual podría explicar la presencia de As en las muestras analizadas, además del posible uso en granja de compuestos arsenicales como medicamentos.

Cadmio

Fue detectado en 9/50 muestras (18%, lecturas por encima del LD). La concentración va desde bLD hasta 0.01 mg/kg (mercado Zamácola, prov. de Arequipa). El LMP es 0.5 mg/kg de peso de hígado de aves de corral (^{FAO, OMS, 1995}; ^{FAO-MERCOSUR, 2011}), sin que alguna de las muestras llegase a superar este valor. Posiblemente el valor del Cd en las muestras analizadas se deba a la alimentación con balanceados con base de harina de pescado, o proveniente de zonas contaminadas, ya que puede bioacumularse en el hígado durante el crecimiento del animal (^{Antón, 2017}).

Mercurio

Fue detectado en 6/50 muestras (12%, lecturas por encima del LD). La concentración va desde bLD hasta 0.02 mg/kg, (avícola Ros, prov. de Arequipa). El LMP es 0.5 mg/kg de peso para pescado, excepto predadores (^{FAO, OMS, 1995}; ^{FAO-MERCOSUR, 2011}). Dado que no existe normativa específica para hígado, se utilizó este valor referencial, el que supera largamente el límite máximo reportado en el presente estudio, por lo que ninguna de las muestras de hígado analizadas superó el LMP. Asimismo, las concentraciones de Hg reportadas en la literatura superan al valor máximo del presente estudio (Cuadro 3).

La presencia de Hg en las muestras estudiadas podría deberse al posible uso de alimentos a base de harina de pescado durante la crianza del pollo de engorde. ^{Cocoros et al. (1973}) encontraron niveles altos de Hg en vísceras de pescado y su evisceración evitaría niveles elevados en la harina. Se indica que, por bioacumulación y biomagnificación, las concentraciones de Hg en peces pueden exceder las concentraciones del agua y entorno al que se encuentran expuestos directamente (^{EPA, 1997}).

En cuanto a la menor variabilidad de Se (CV = 16.17%; rango bajo) respecto de Fe (CV = 32.27%; rango moderado), podría decirse que, en el caso de Se la diferencia entre las concentraciones fisiológicamente necesarias respecto de las concentraciones tóxicas es estrecha, limitando los márgenes de concentración altos. En el Cuadro 2, en el caso de As, Cd y Hg se observa que la variabilidad es mayor, ya que estos elementos no cumplen una función fisiológica en las aves, y su presencia, no deseada, depende de la calidad de alimentación, de los cuidados de las aves y de la procedencia de las muestras.

CONCLUSIONES