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Revista de Gastroenterología del Perú

Print version ISSN 1022-5129

Rev. gastroenterol. Perú vol.24 no.3 Lima July/Sept. 2004

 

TRABAJOS ORIGINALES

 

Variación de la prevalencia del H. Pylori y su relación con los niveles de cloro en el agua de la Atarjea, Lima, Perú. Período 1985-2002

 

Alberto Ramírez R.1; Erick Chinga A.2; Daniel Mendoza R.3

1 Profesor Emérito. Universidad Peruana Cayetano Heredia.
2 Department of Medicine. Cook County Hospital. Chicago, IL.
3 Universidad Peruana Cayetano Heredia.

 


 

RESUMEN

Objetivo: Correlacionar la variación de la prevalencia del H. pylori en pacientes procedentes de niveles socioeconómicos medio y alto con gastritis crónica activa (GCA) y úlcera péptica desde 1985 hasta el 2002 en Lima, Perú, con los niveles de cloro en el agua de la Atarjea.

Material y Métodos: En una clínica privada se evaluó mediante esofagogastroduodenoscopía a 1815 pacientes con síntomas del tracto gastrointestinal superior. Se excluyeron aquellos que recibieron durante las últimas 4 semanas antibióticos, bloqueadores de receptores H2 e inhibidores de la bomba de protones. Se comparó la variación de la prevalencia de la infección por el H. pylori con los niveles de cloro en el agua de la Atarjea.

Resultados: Se identificó a 1290 pacientes con GCA; 178 con úlcera duodenal; 55 con úlcera gástrica; y 292 con mucosa gástrica histológicamente normal (MGHN). La prevalencia del H. pylori en pacientes con GCA disminuyó de 83.3% a 58.7% (p<0.001). En pacientes con úlcera duodenal disminuyó de 89.5% a 71.9% (p=0.004); y en aquellos con úlcera gástrica de 84.8% a 77.3% (p=0.36). En pacientes con MGHN la prevalencia se mantuvo (de 2.7% a 0.0%) (p=0.15). Los niveles de cloro en el agua de la Atarjea permanecieron relativamente estables entre 1991 y el 2000. No hubo correlación con la prevalencia del H. pylori (p>0.05).

Conclusiones: La prevalencia del H. pylori en pacientes con GCA y/o úlcera péptica procedentes de niveles socioeconómicos medio y alto de Lima, Perú ha disminuido entre 1985 y el 2002. Los niveles de cloro en el agua de la Atarjea no se correlacionan con la disminución de esta prevalencia.

Palabras clave: Helicobacter pylori, prevalencia, gastritis, úlcera péptica.


 

ABSTRACT

Objectives: Relate the variation in the prevalence of Helicobacter pylori in patients from medium and high socio-economic levels, suffering from chronic active gastritis (CAG) and peptic ulcer, from 1985 to 2002, in Lima, Peru with the content levels of chlorine in the water at the “Atarjea” Water Treatment Plant. 

Materials and Methods: A total of 1,815 patients showing upper gastrointestinal tract symptons were examined by esophago-gastro-duodenoscopy, excluding those patients who during the past four weeks had been treated with antibiotics, H 2 receptor blockers and proton pump inhibitors. The variation of the H. pylori infection prevalence was compared to the content levels of chlorine in the water at the “Atarjea” plant.

Results: A total of 1,290 patients with CAG were identified; 178 with duodenal ulcer; 55 with gastric ulcer and 292 with histologically normal gastric mucose (HNGM). The prevalence of H. pylori in patients with CAG dropped from 83.3% to 58.7% (p<0.001).

In patients with duodenal ulcer, it decreased from 89.5% to 71.9% (p=0.004) and in those with gastric ulcer, from 84.8% to 77.3% (p=0.36). In patients with HNGM prevalence remained the same (from 2.7% to 0.0%) (p=0.15). The chlorine content levels at the water of “Atarjea” plant remained relatively stable from 1991 to 2000. No correlation was found with the prevalence of Helicobacter pylori (p>0.05).

Conclusions: Between 1985 and 2002, prevalence of Helicobacter pylori with chronic active gastritis (CAG) and/or peptic ulcer in patients from the medium and upper socio-economic strata, diminished. No correlation was found between the chlorine content levels in the water treated at the “Atarjea” plant and the decrease of this prevalence.

Key words:
Helicobacter pylori, prevalence, gastritis, peptic ulcer


 

INTRODUCCIÓN

Actualmente el Helicobacter pylori es considerado un agente causal de la gastritis crónica activa y factor contributorio en la etiología multifactorial de la úlcera péptica, carcinoma gástrico y linfoma tipo MALT1, estimándose que buena parte de la población mundial está infectada por el H. pylori2.

La prevalencia del H. pylori difiere en el mundo, llegando hasta el 30% en los países desarrollados y cerca del 90% en los países en vías de desarrollo3,4. En los primeros se está observando una disminución de las enfermedades asociadas: úlcera péptica y gastritis crónica activa5,6. Esta disminución se ha asociado con múltiples cambios, incluyendo disminución del hacinamiento, preparación higiénica de alimentos, mejoría en la disposición de excretas, cloración del agua, uso de antibióticos, y educación2,5,6. Se aisló al H. pylori del agua procedente de la Atarjea (Lima, Perú), y se encontró que la población que consume agua procedente de esta central de procesamiento tenia mayor riesgo de presentar la infección por el H. pylori 7. Además se sabe que el cloro residual en el agua inhibe el crecimiento de la bacteria8, por lo que un nivel adecuado de cloro en el agua consumida por la población puede disminuir la tasa de transmisión de la infección y por ende la prevalencia, principalmente en los grupos etáreos más jóvenes, quienes son los más susceptibles de adquirir la infección en nuestro país9.

En el Perú venimos estudiando la epidemiología del H. pylori desde hace casi dos décadas. Desde el inicio de nuestros trabajos en 1985 nuestro grupo de investigación desarrolló un modelo estandarizado para evaluar la respuesta inflamatoria gástrica a esta infección15.

El objetivo de este estudio es determinar la variación de la prevalencia de la infección por el H. pylori en pacientes con gastritis crónica activa y úlcera péptica procedentes de nivel socioeconómico medio y alto, y su asociación con los niveles de cloro residual en el agua de la Atarjea, en Lima, Perú desde 1985 al 2002.

MATERIAL Y MÉTODOS

Diseño

Estudio longitudinal, retrospectivo y comparativo en el cual se correlaciona la variación de la prevalencia de la infección por el H. pylori en pacientes con gastritis crónica activa y úlcera péptica, procedentes de nivel socioeconómico medio y alto, con los niveles de cloro del agua para consumo humano procedente de la Atarjea, Lima, Perú, desde 1985 al 2002.

Pacientes

Se incluyó a todos los pacientes examinados mediante esofagogastroduodenoscopía entre enero de 1985 y agosto del 2002, residentes en Lima, Perú, que acudieron a una clínica privada de la ciudad de Lima por presentar síntomas crónicos del tracto gastrointestinal superior.

Se dividió en dos grupos: Grupo 1: conformado por aquellos que histológicamente presentaron gastritis crónica activa, sin úlcera gástrica o duodenal activa. Grupo 2: constituido por pacientes con diagnóstico endoscópico de úlcera péptica activa.

Se consideraron los siguientes criterios de inclusión:

-Diagnóstico histológico de gastritis crónica activa (Grupo 1) o diagnóstico endoscópico de úlcera péptica (gástrica o duodenal) (Grupo 2).
-Lugar de residencia en Lima, Perú, durante por lo menos 5 años.
-Edad mayor a 10 años.

Se excluyó a todos los pacientes que presenten cualquiera de las siguientes condiciones:

-Aquellos que recibieron durante las últimas cuatro semanas antibióticos, bismuto, bloqueadores de receptores H2 e inhibidores de la bomba de protones.
-En el Grupo 1 se excluirá también a aquellos que presenten neoplasia gástrica, gastrectomía o vagotomía.
-Pacientes procedentes de nivel socioeconómico bajo.

Recolección de datos

Todos los pacientes que fueron atendidos entre enero de 1985 y diciembre del 2002 presentaron una ficha estandarizada de datos, que incluye: nombres y apellidos, edad, sexo, lugar de procedencia, diagnóstico endoscópico, diagnóstico histológico, y presencia del H. pylori.

La ficha también incluye una sección para establecer el nivel socioeconómico según los siguientes datos: el lugar y zona de residencia en la ciudad, nivel educativo, ocupación, características de la vivienda, número de personas que la habitan, material de construcción de la vivienda, características del abastecimiento de agua y desagüe, número de comidas al día y nivel de ingresos económicos.

Se contrató a un digitador para recolectar toda esta información, utilizándose como base de datos al programa estadístico SPSS 9.0 para Windows.

Los mismos investigadores realizaron en forma randomizada y sistemáticamente un control de calidad de la información digitada, comparando lo tabulado con la ficha de datos.

Variables

En cada grupo de estudio se utilizarán las siguientes variables:

-Variable dependiente: presencia o ausencia de infección por el H. pylori.

-Variables independientes: 1) edad (años); 2) sexo; 3) diagnóstico histológico (gastritis crónica activa leve, gastritis crónica activa moderada / severa, gastritis crónica atrófica, y mucosa gástrica histológicamente normal); 4) nivel promedio anual de cloro residual en el agua de la Atarjea.

Procedimientos endoscópico

La endoscopía alta se realizó como fue descrita anteriormente (17). Para prevenir la contaminación, los endoscopios, fueron lavados y esterilizados cuidadosamente con soluciones antimicrobianas (fisohex), alcohol ácido y agua estéril. Durante el procedimiento se tomó 4 biopsias del antro gástrico, las cuales fueron fijadas en formalina e incluidas en parafina para luego ser sometidas a tinción con hematoxilina y eosina.

Diseño histopatológico

En el estudio histológico de la mucosa del antro se consideró la presencia del H. pylori, cuantificándose la presencia de la bacteria en 1, 2 ó 3 cruces. Para efectos del presente trabajo se estimó pertinente considerar indistintamente la sola presencia del H. pylori.

La actividad de la gastritis se determinó según la presencia de leucocitos polimorfonucleares (PMN): 0: normal; 1: leve PMN escasos en la lámina propia); 2: moderada (PMN escasos y agrupados); 3: severa: infiltración por PMN en la lámina propia y cuello de las glándulas (12).

Se evaluó la presencia de daño mucinoso: parcial o total destrucción de la porción apical de las células epiteliales así como distorsión del núcleo y citoplasma basal; displasia; atrofia: pérdida de glándulas profundas, la sustitución por glándulas pequeñas, remanentes de glándulas y áreas reemplazadas por substrato fibrocelular, y metaplasia intestinal. Las muestras fueron leídas por dos patólogos con amplia experiencia en el campo, uno de 1985 a 1993, y el otro a partir de 1994.

Análisis de datos

Se utilizó la prueba del Chi Cuadrado (o Test de Fisher si fuera necesario) para comparar los porcentajes en los diversos grupos de estudio. Se utilizó la t de Students y análisis de varianza (o Kruskal-Wallis) para las variables numéricas.

Evaluamos la tendencia de la prevalencia en: 1) toda la población incluida, 2) por sexo y 3) por grupos de edad (menores de 30, 31-50, y mayores de 50); tanto en pacientes con gastritis crónica activa como en aquellos con úlcera péptica.

Para estimar la tendencia de la prevalencia durante el periodo de estudio, utilizamos el Chi Cuadrado para tendencias lineales. Para correlacionar la variación de la prevalencia con los niveles de cloro residual del agua de la Atarjea utilizamos la correlación de Spearman. Se consideró estadísticamente significativo un p<0.05. Para el procesamiento, elaboración y análisis de la base de datos se utilizó el programa SPSS 9.0 para Windows.

RESULTADOS

Variación de la prevalencia de la infección por el H. pylori

Características de los pacientes

Las características de loa pacientes ya han sido detalladas en un trabajo anterior16. Los resultados están resumidos en la gráfica 1.

 

Variación de la prevalencia del H. pylori en pacientes con gastritis crónica activa

En los pacientes con gastritis crónica activa, la prevalencia de la infección por el H. pylori disminuyó significativamente entre 1985 y el 2002 de 83.3% a 58.7% (x2 tendencias= 32.9, p<0.001). Esta tendencia también se observó en las mujeres (x2 tendencias= 12.3, p<0.001) y varones (x2 tendencias= 20.4, p<0.001) (Gráfico 2), así como en los menores de 30 años de edad (x2 tendencias= 6.4, p=0.01) y en los de 31 a 50 años (x2 tendencias= 11.9, p=0.001), pero no en los mayores de 50 (x2 tendencias= 0.81, p=0.36) (Gráfico 3).

 

 

 

Variación de la prevalencia del H. pylori en pacientes con úlcera péptica

En pacientes con úlcera duodenal, la presencia del H. pylori disminuyó de 89.5% (n=114; periodo 1985-1990) a 71.9% (n=64; periodo 1991-2002) (x2 tendencias=9.0; p=0.004). En pacientes con úlcera gástrica, la presencia del H. pylori disminuyó de 84.8% (n=33; periodo 1985-1990) a 77.3% (n=22; periodo 1991-2002) (p=0.36).

Variación de la prevalencia del H. pylori en pacientes con mucosa gástrica histológicamente normal

La prevalencia de la infección por el H. pylori fue muy baja en este grupo de pacientes durante todos los años: 1985-1987: 2/75 (2.7%); 1988-1989: 0/81; 1990-1991: 0/56; 1992-1995: 0/29; 1996-1999: 0/43; 2000-2002: 0/8 (x tendencias=2.02; p=0.155).

Variación de los niveles de cloro en el agua de la Atarjea

Las mediciones que encontramos en el agua de la Atarjea no fueron del todo precisas, y en algunos años se utilizaron diferentes métodos. No pudimos incluir las mediciones de los años anteriores a 1991, debido a que se utilizó una metodología totalmente diferente a la de los siguientes años. Considerando estas limitaciones, presentamos los resultados:

Correlación entre los niveles de cloro y la prevalencia de infección por el H. pylori

Debido a que no pudimos obtener los datos de niveles de cloro de la década de los 80, realizamos la correlación solo con los datos de infección por el H. pylori desde 1991 hasta el 2000. No encontramos correlación entre la variación de los niveles de cloro en el agua de la Atarjea y la prevalencia de la infección por el H. pylori (p>0.05).

 

 

DISCUSIÓN

La disminución de la prevalencia de la infección por el H. pylori encontrada en el presente trabajo fue recientemente reportada por nuestro grupo de trabajo16, lo cual constituyó el primer reporte de estas características en un país en vías de desarrollo durante un periodo de estudio de 18 años. Esta tendencia la encontramos tanto en pacientes con gastritis crónica activa como en pacientes con úlcera duodenal. La prevalencia de la infección en pacientes con mucosa gástrica histológicamente normal permaneció estable y con valores muy bajos durante todo el periodo. En forma paralela, los niveles de cloro en el agua de la Atarjea han permanecido relativamente constantes durante los últimos 10 años.

Hubieron algunos problemas con la forma de medición de los niveles de cloro en el agua de la Atarjea. En los años anteriores a 1991, se median las cantidades de cloro en toneladas, pero no en medidas de concentración, por lo que no fue posible compararlos con los de los años siguientes. Hay que considerar también que las mediciones de cloro fueron realizadas en diferentes reservorios de la Atarjea. Finalmente, la medida de concentración de cloro en mg/l es un estimador bastante grueso del nivel de exposición de la población al cloro, lo cual limita su interpretación.

Después de considerar estos problemas, recién podemos interpretar los hallazgos en este trabajo. No encontramos correlación entre la variación de la prevalencia de la infección por el H. pylori y los niveles de cloro en el agua de la Atarjea. No es de sorprender este resultado, debido a que la infección por el H. pylori está asociada a múltiples factores, entre ellos: el nivel socioeconómico, las condiciones sanitarias, el uso de antibióticos, la edad, el sexo, etc.

Sin embargo, es evidente que la transmisión del H. pylori a través del agua está tomando cada vez mayor importancia. La USEPA Office of Ground Water and Drinking Water de los Estados Unidos ha incluido al H. pylori en su lista de contaminantes17, reflejando la preocupación por la presencia del’H. pylori como una de las enfermedades transmitidas por el agua, y la necesidad de estudios de eficacia de los procesos de tratamiento contra el H. pylori en los reservorios y redes de distribución de agua para consumo humano.

Se ha encontrado que el H. pylori es más resistente al cloro residual que E. coli, el indicador tradicional para calidad microbiológica del agua para consumo humano18, por lo que la ausencia de unidades formadoras de colonias (UFC) de E. coli en el agua no descarta la presencia de H. pylori. Se ha identificado que la media CT99 de cloro residual para el H. pylori (en condiciones de laboratorio) es 0.299 mg/l.min (el CT99 es la concentración de cloro residual por el tiempo de contacto con el desinfectante que produce una reducción del 99% de organismos viables). Todas las concentraciones de cloro residual que encontramos en el agua de la Atarjea superaron este valor, teniendo casi todas un valor mayor a 1.0 mg/l).

Si bien las concentraciones de cloro que encontramos en la Atarjea fueron mucho mayores al CT99 para el H. pylori, hay que considerar que el CT99 fue calculado en condiciones de laboratorio, donde se utilizan suspensiones dispersas de H. pylori. En condiciones reales, tales como en las redes de distribución de agua de la Atarjea, el H. pylori usualmente está agregado o asociado con debris celulares, algunos de los cuales no pueden ser removidos totalmente por el tratamiento del agua. Estos agregados son considerablemente más resistentes al cloro. Cuando los microorganismos están atrapados en partículas o adsorbidos a superficies, pueden estar protegidos de los procesos de desinfección19. Bacterias que han crecido en diversas superficies (biofilm) son 150 a 3000 veces más resistentes al cloro que las bacterias no adheridas. El H. pylori es capaz de formar biofilms bajo condiciones de alta nutrición20, y persistir en biofilms de agua para consumo humano, mezclado con otras especies21. Por lo tanto, H. pylori puede sobrevivir dentro de matrices de biofilm en sistemas de distribución de agua con concentraciones adecuadas de cloro22.

Creemos que el agua tiene un rol significativo en la transmisión de la infección por el H. pylori en Perú, ya que se ha aislado DNA del H. pylori en el agua para consumo humano, y se ha identificado como factor de riesgo para la infección a ciertas fuentes de agua en Lima7,23. Las razones por las cuales no encontramos correlación entre la variación de la prevalencia del H. pylori y los niveles de cloro en el agua de la Atarjea son diversas: primero, las concentraciones de cloro en el agua son un estimador bastante grueso de la exposición de la bacteria al cloro, lo cual combinado con la falta de un método estándar para medir el cloro en nuestro país, pudieron haber disminuido la probabilidad de encontrar una correlación estadísticamente significativa. Segundo, el H. pylori produce una infección crónica, y los cambios en ciertos factores explicativos (por ejemplo: edad, condiciones sanitarias, etc) producen efectos que se manifiestan entre mediano a largo plazo, y no de un año al otro. Tercero, si bien la principal fuente de distribución de agua potable en Lima es la Atarjea, la población está expuesta a otras fuentes de agua, tales como pozos u otros reservorios, lo cual complica aún más el análisis.

En conclusión, según estudios previos de nuestro grupo de trabajo, el agua es una potencial fuente de transmisión de la infección por el H. pylori en Lima, Perú, siendo solo uno mas de los factores que influyen en la transmisión del H. pylori. Si se planea realizar alguna intervención de salud pública, hay que considerar los numerosos factores involucrados en la transmisión de esta infección altamente prevalente en nuestro país. En el futuro deben realizarse estudios para determinar la viabilidad del H. pylori (y su CT99) bajo condiciones reales, tales como en los sistemas de distribución de agua para consumo humano. Una vez determinado el CT99 bajo condiciones reales, se podrá determinar con mayor claridad si es que los niveles de cloro en el agua de la Atarjea son suficientes para evitar la transmisión de esta infección, y por ende estimar con mayor precisión la importancia del cloro en el agua como factor para la transmisión del H. pylori en el Perú.

CONCLUSIÓN

La prevalencia de la infección por el H. pylori en personas con síntomas crónicos del tracto gastrointestinal superior procedentes de nivel socioeconómico medio y alto ha disminuido durante el periodo 1985-2002 en Lima, Perú. Los niveles de cloro residual en el agua de la Atarjea han permanecido constantes y altos durante los últimos 10 años. No existe evidencia suficiente para confirmar que la variación de los niveles de cloro en el agua de la Atarjea correlacionan con la prevalencia del H. pylori. La infección por el H. pylori está asociada a múltiples factores, siendo el agua uno más ellos.

RECOMENDACIÓN

Si bien el CT99 de cloro para el H. pylori en condiciones de laboratorio es de 0.299 mg/l, es recomendable mantener los niveles de cloro encima de esta cifra. No podemos dar un valor exacto debido a que dicho CT99 fue calculado en condiciones de laboratorio. Debe realizarse un estudio en el cual se calcule el CT99 de cloro para el H. pylori en condiciones reales, medidas en las redes de distribución de la Atarjea u otra fuente de agua para consumo humano en Lima, Perú.

El presente trabajo ha sido financiado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología del Perú – CONCYTEC. Expresamos nuestro profundo agradecimiento a esta Institución por el apoyo que nos han brindado.

 

REFERENCIAS

1.- TAYLOR, D. N., and M. J. Blaser. The epidemiology of Helicobacter pylori infection. Epidemiol Rev 1991; 13: 42–58.         [ Links ]

2.- CAVE DR. How is Helicobacter pylori transmitted? Gastroenterology 1997; 11(Suppl 6): S9-14.        [ Links ]

3.- EVERHART J, KRUSZON-MORAN D, PEREZ-PEREZ G, Sue Tralka T, MAQUILLAN G. Seroprevalence and Ethnic Differences in Helicobacter pylori Infection among Adults in the United States. JID 2000; 181: 1359-63.        [ Links ]

4.- TORRES J, LEAL-HERRERA Y, PEREZ-PEREZ G, GOMEZ A, CAMORLINGA-PONCE M, CEDILLO-RIVERA R, TAPIA-CONYER R, MUÑOZ O. A community-based seroepidemiologic study of Helicobacter pylori infection in Mexico. J Infec Dis 1998; 178: 1089-94.        [ Links ]

5.- BLASER MJ. Hipótesis: The Changing Relationships of Helicobacter pylori and Humans: implications for health and disease. JID 1999; 179: 1523-30.        [ Links ]

6.- MARSHALL BJ. Epidemiology of H. pylori in Western countries. In: Hunt RH, Tytgat NJ eds. Helicobacter pylori basic mechanism to clinical cure. London: Kluwer Academic 1994: 75-84.        [ Links ]

7.- KLEIN PD, Gastrointestinal Physiology Working Group, Graham DY, Gaillor A, Opekun AR, O’Brian Smith E. Water source as risk factor for Helicobacter pylori infection in Peruvian children. Lancet 1991; 337: 1503–1506.        [ Links ]

8.- JOHNSON CH, RICE EW, REASONER DJ. Inactivation of Helicobacter pylori by chlorination. Appl Environ Microbiol 1997 Dec; 63(12): 4969-70.        [ Links ]

9.- KLEIN D, GILMAN RH, LEÓN-BARÚA R, et al. The epidemiology of Helicobacter pylori in Peruvian children between 6 and 30 months of age. The American Journal of Gastroenterology 1994; 89 (12): 2196-200.        [ Links ]

10.- PAJARES-GARCIA JM, CORREA P, PÉREZ-PÉREZ GI. Helicobacter pylori infection in gastroduodenal lesions, the second decade, 1st ed. Barcelona: Prous Science, 2000.        [ Links ]

11.- Gastrointestinal Physiology Working Group: Helicobacter pylori and gastritis in Peruvian patients: Relationship to socioeconomic level, age and sex. The American Journal of Gastroenterology 1990; 85(7): 819-23.        [ Links ]

12.- Horiuchi T, Ohkusa T, Watanabe M, et al. Helicobacter pylori in Drinking Water in Japan. Microbiol Immunol 2001; 45(7): 515-19.        [ Links ]

13.- SUTTON, L. D., W. W. WILKE, N. A. LYNCH, AND R. N. JONES. 1995. Helicobacter pylori-containing sewage detected by an automated polymerase chain reaction amplification procedure, abstr. C-395, p. 69. In Abstracts of the 95th General Meeting of the American Society for Microbiology 1995. American Society for Microbiology, Washington, D.C.        [ Links ]

14.- HOPKINS, R. J., P. A. VIAL, C. FERRECCIO, J. OVALLE, P. PRADO, V. SOTOMAYOR, R. G. RUSSELL, S. S. WASSERMAN, and J. G. MORRIS, JR. Seroprevalence of Helicobacter pylori in Chile: vegetables may serve as one route of transmission. J. Infect Dis 1993; 168: 222–226.        [ Links ]

15.- RAMÍREZ-RAMOS A, PAREJA A, LEEY J, MENDOZA D. Helicobacter pylori en el Perú. Editorial Santa Ana, Lima, Perú. 2003.        [ Links ]

16.- RAMIREZ-RAMOS A, CHINGA E, MENDOZA D et al. Variation of the Prevalence of H. pylori Infection Between 1985 and 2002 in a Peruvian Population of Middle to High Socioeconomic Status. Rev Gastroenterol Perú. 2003; 23: 92-98.        [ Links ]

17.- Federal Register. Announcement of draft drinking water contaminant candidate list. Fed Regist. 1997; 62: 52193-219.        [ Links ]

18.- BAKER KH, HEGARTY JP, REDMOND B, REED NA, HERSON DS. Effect of Oxidizing Disinfectants (Chlorine, Monochloramine, and Ozone) on Helicobacter pylori. Appl Environ Microbiol 2002; 68 (2): 981-4.        [ Links ]

19.- GAUTHIER V, REDERCHER S, BLOCK JC. Chlorine inactivation of Sphingomonas cells attached to goethite particles in drinking water. Appl Environ Microbiol 1999; 65: 355-7.        [ Links ]

20.- SASAKI K, TAJIRI Y, SATA Y et al. Helicobacter pylori in the natural environment. Scand J Infect Dis. 1999; 31: 275-9.        [ Links ]

21.- STARK RM, GERWIG GJ, PITMAN RS et al. Biofilm formation from Helicobacter pylori. Lett Appl Microbiol 1999; 28: 121-6.        [ Links ]

22.- PARK SR, MACKAY WG, READ DC. Helicobacter sp. recovered from drinking water biofilm sampled from a water distribution system. Water Res 2000; 35: 1624-1626.        [ Links ]

23.- KARITA M, TERAMUKAI S, MATSUMOTO S. Risk of Helicobacter pylori transmission from drinking well water is higher than from infected intrafamiliar members in Japan. Dig Dis Sci 2003; 48: 1062-7.        [ Links ]