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INTRODUCCIÓN
A nivel mundial, la infección con Fasciola hepatica se encuentra ampliamente distribuida en todos los continentes, a excepción de la Antártida 1. Hay reportes hasta en 81 países, sin embargo, la Organización Mundial de la Salud (OMS) la considera como una enfermedad zoonótica desatendida 2. Entre los países con mayores tasas de infección, destacan Bolivia, Perú, Egipto, Irán, Portugal y Francia 1. A su vez, una revisión sistemática encontró que más de la mitad de infectados de F. hepatica viven en países andinos de Sudamérica 3.
En los países en los que hay mayor reporte de casos, la prevalencia real estaría subestimada, debido a que esta infección genera una sutil carga de enfermedad 3. Para clasificar los patrones de distribución epidemiológica de la infección, se formulan tres niveles: hipo, meso e hiperendémico, con prevalencias menores de 1%, de 1 a 10% y mayores al 10%, respectivamente 4.
La infección por Fasciola hepatica tiene una distribución irregular, es decir, dentro de áreas geográficas pequeñas, la prevalencia de infección puede variar ampliamente 2. Entre los factores que explican dicha variabilidad están la pobreza y el limitado acceso a saneamiento. Además, esta parasitosis afecta más a niños que a la población adulta 5.
En el Perú, las mayores incidencias de fascioliasis están en las regiones de Junín, Puno, Cajamarca, Cusco y Arequipa 6. La población de Cajamarca vive a 2750 m.s.n.m y presenta características que la predisponen a la infección, entre ellas: una de sus principales actividades económicas es la ganadería y se tiene registro de la presencia de hospedadores intermediarios del parásito, como los caracoles del género Lymnaea 5. Además, en menores de 15 años se ha observado una mayor tasa de infección y asociación con el desarrollo de una fase crónica de la enfermedad 7, esta etapa de la infección suele ser subdiagnosticada por tener síntomas inespecíficos, sin embargo, tiene trascendencia pues predispone al desarrollo de complicaciones como desnutrición y anemia 8. Por lo descrito, el objetivo del estudio fue determinar la frecuencia de infección de Fasciola hepatica en una población preescolar en el distrito Baños del Inca, región Cajamarca.
MÉTODOS
Diseño y ámbito de estudio
Realizamos un estudio transversal en preescolares de una institución de educación inicial del centro poblado Tartar Chico ubicado a 2690 m.s.n.m en el distrito de Baños del Inca, región de Cajamarca, ubicada al noreste del Perú. El trabajo de campo fue realizado entre julio y agosto del 2022.
Participantes
Invitamos a participar a los 79 menores de edad de la institución educativa matriculados en el año académico 2022. Los menores fueron de ambos sexos y tenían entre 2 a 6 años. Cada participante tuvo un adulto como responsable, quienes recibieron 4 frascos con formol al 10% para la recolección y entrega de muestras. Previamente, los padres de familia recibieron una explicación de cómo hacer la toma correcta de heces, además, se les brindó advertencia acerca de los riesgos del formol. Cada preescolar debía presentar al menos 3 muestras de heces seriadas. Además, cada adulto responsable completó una encuesta epidemiológica, que fue necesaria para ser incluidos en el análisis. Fueron excluidos los preescolares que habían recibido tratamiento antiparasitario en los últimos 15 días previos al recojo de la muestra.
Variables y medición
Para el procesamiento, las muestras fueron transportadas al laboratorio de Microbiología e Inmunología de la Universidad de Piura, ubicada en la ciudad de Lima. Las muestras seriadas fueron conservadas en formol. La detección de huevos de Fasciola hepatica y otros parásitos fue realizada por examen directo de heces y el método de sedimentación rápida de Lumbreras 9. Los autores (CFH y ECR) realizaron dichos procedimientos de manera concurrente. Un tercer autor (EV) corroboró los hallazgos de cada observación. Además, cuantificamos el número de huevos por gramo de heces utilizando el método de Kato-Katz 9. Los casos positivos fueron definidos con la presencia de al menos un huevo de F. hepatica en el examen de microscopía de luz.
Mediante una encuesta estructurada recogimos los datos: sexo, edad (años cumplidos), peso (en kilogramos), talla (en centímetros), crianza de ganado, acceso a agua potable, grado de instrucción del cuidador principal, características de la vivienda, consumo de alimentos y consumo de emolientes con jugo de alfalfa. Adicionalmente, recogimos información sobre la sintomatología presentada en los últimos 6 meses, incluyendo fiebre, náuseas y vómitos, dolor corporal, dolor en cuadrante superior derecho, ictericia y prurito.
Análisis estadístico
El análisis fue realizado con los programas Microsoft Excel 2010 y R versión 4.1.3. Realizamos el análisis descriptivo de las características generales mediante frecuencias absolutas y relativas. Creamos una variable en base al hallazgo de parásitos, y se recategorizó según la presencia o no. Esta nueva variable se comparó frente a las características recogidas en la encuesta epidemiológica usando la prueba Chi-cuadrado o la prueba exacta de Fisher según correspondiera. Se consideró significativo un valor de p < 0,05.
RESULTADOS
De los 79 preescolares, iniciaron la participación 67 (84,8%) niños, de estos, 36 eran de sexo masculino (53,7%). Las edades iban de 3 a 6 años, de menor a mayor edad los porcentajes fueron 12,5%, 27,5%, 47,5% y 12,5%, respectivamente. 48 (71,6%) completaron la entrega de muestras seriadas de heces para el análisis.
Respecto a las características de la vivienda, el 72,7% contaba con red de agua dentro de la vivienda, 55,8% presentaban jardín o chacra dentro de la vivienda, 38,1% tenían cerca de su vivienda una fuente de agua (ríos, acequias, chacras o sembríos), 39,1% tenían piso de tierra dentro de su vivienda y 21,7% no contaba con lavamanos en la vivienda. Respecto a la alimentación, el 31,7% respondieron que consumían plantas acuáticas, 39,5% verduras frescas, 16,1% consumían jugo de alfalfa (Medicago sativa) en el emoliente y 22,2% consumían alimentos provenientes de sembríos propios. El 22,7% de los participantes estaba expuesto a crianza de ganado, y 10,5% habían tenido ganado con Fasciola hepatica (Tabla 1).
Tabla 1 Características generales de preescolares de un centro educativo del distrito de Baños del Inca, Cajamarca (N=48)
| Características | n/N a | Porcentaje (%) |
|---|---|---|
| Sexo masculino | 26/48 | 54,2 |
| Año de preescolar | ||
| 3ro | 5/43 | 11,6 |
| 4to | 16/43 | 37,2 |
| 5to | 22/43 | 51,2 |
| Grado de instrucción del cuidador principal | ||
| Escolar incompleto | 7/43 | 16,3 |
| Escolar completo | 23/43 | 53,5 |
| Superior | 12/43 | 27,9 |
| Vivienda | ||
| Red de agua dentro de la vivienda (Sí) | 32/44 | 72,7 |
| Casa independiente (Sí) | 33/46 | 71,7 |
| Jardín dentro de la casa (Sí) | 24/43 | 55,8 |
| Piso de tierra (Sí) | 18/46 | 39,1 |
| Vivienda cercana a fuente de agua b (Sí) | 16/42 | 38,1 |
| No posee lavamanos en la vivienda | 10/46 | 21,7 |
| Alimentos en el hogar | ||
| Uso de desinfectantes en lavado de vegetales (Sí) | 2/2 | 100 |
| Consumo de plantas acuáticas (Sí) | 13/41 | 31,7 |
| Consumo de alimentos frescos (Sí) | 17/43 | 39,5 |
| Consumo de jugo de alfalfa (Sí) | 5/31 | 16,1 |
| Alimentos de sembríos propios (Sí) | 10/45 | 22,2 |
| Actividad económica | ||
| Crianza de ganado (Sí) | 10/44 | 22,7 |
| Ganado con Fasciola | 2/19 | 10,5 |
a Se pone como denominador el número de participantes que respondieron a la pregunta en el cuestionario
b Fuentes de agua: ríos, acequias, lagunas, chacras, sembríos
El síntoma más frecuente en los últimos 6 meses fue fiebre en 21 niños (21/46; 45,7%), seguido de náuseas y vómitos (8/47; 17,0%). El dolor corporal fue el tercer síntoma más frecuente con un 12,8% (6/47); el dolor abdominal derecho y el prurito tuvieron la misma frecuencia (5/47; 10,6%). Solo se reportó un caso de tos (1/48; 2,1%) y ninguno de ictericia.
La frecuencia de Fasciola hepatica detectada por examen directo, sedimentación rápida de Lumbreras y Kato Katz fue del 4,2% (2/48). Entre los parásitos patógenos, el más frecuente fue Ascaris lumbricoides (4/48; 8,3%), seguido de Diphyllobothrium pacificum (2/48; 4,2%); también se halló un caso de infección por uncinarias (1/48; 2,1%). El 18,7% de los participantes presentó alguna infección por helmintos. El parásito más frecuente fue uno contaminante (no patógeno) Entamoeba coli (7/48; 14,6%); otro de la misma categoría fue Blastocystis hominis (3/48; 6,3%). Los huevos operculados de F. hepatica se muestran en la figura 1. La comparación de los participantes de acuerdo con su condición de parasitados (o no) según las variables de la encuesta epidemiológica se muestran en el Material Suplementario. La crianza de ganado y el consumo de jugo de alfalfa fueron más frecuentes entre preescolares parasitados, sin embargo, no se encontró diferencia estadísticamente significativa con ninguna de las variables incluidas en el análisis.
Figura 1 Huevos de Fasciola hepatica en muestras de heces de preescolares de Tartar Chico en Cajamarca. (A) Pruebas de sedimentación rápida con huevos operculados de tamaño aproximado de 100 μm. (B) Huevos en prueba de examen directo 400x. (C) Prueba de Kato Katz que muestran huevo operculado de aproximadamente 90 μm.
DISCUSIÓN
Encontramos que, entre niños preescolares de una institución educativa de Cajamarca, la frecuencia de infección por Fasciola hepatica fue de 4,2%. En el 2014, Rodríguez-Ulloa y col. encontraron en el mismo distrito Baños del Inca, una prevalencia de 6,3% entre 270 niños de 6 a 12 años 10. En el distrito de Condebamba en Cajamarca, Rodríguez-Ulloa y col. en 2018, analizaron una población de 243 escolares del mismo rango etario que el estudio anterior y estimaron una prevalencia de 5,1% 11. En 2011 otro estudio en 476 menores de edad (2-18 años) provenientes de una mayor cantidad de distritos de Cajamarca encontró una prevalencia de 24,4% 12. En otras regiones se han descrito prevalencias similares; en Puno el 2017, la prevalencia en 238 niños en edad escolar fue del 5,5% 13, mientras que en una provincia de Cusco en 2018 se reportó 6,1% de infección crónica y una exposición a F. hepatica de 10,1% 5. Desde el 2019 el Ministerio de Salud peruano aplica la norma técnica para vigilancia, prevención y control de la fascioliasis humana 14. Esta intervención podría explicar las diferentes prevalencias encontradas en el presente estudio respecto a los previos.
Además de la detección de huevos de F. hepatica, reportamos la infección y coinfección por otros parásitos. El nemátodo más frecuente fue el Ascaris lumbricoides (8,3%). En otro distrito de Cajamarca, en el 2016, entre preescolares y escolares se reportó una prevalencia A. lumbricoides del 1,0% 15. Mientras que en el 2021 en una muestra de niños y adultos de Lima, Huánuco, Ancash y Arequipa se encontró del 6,4% 16. Es resaltante la presencia de D. pacificum (4,2%), no se encontraron estudios actuales que evalúen la presencia de este parásito en Cajamarca. Solo identificamos una serie de casos de infección de F. hepatica en el Hospital Nacional Cayetano Heredia, entre los cuales hubo dos casos de coinfección por D. pacificum de una muestra de 256 pacientes 17. La presencia de Entamoeba coli y Blastocystis hominis indican hábitos sanitarios deficientes debido a que su vía de infección es fecal-oral 18,19.
El centro poblado de Tartar Chico es un área periurbana ubicado a 8 km de la capital de la región Cajamarca. La mayoría de las localidades del distrito de Baños del Inca tiene una fuente de consumo de agua no potable a través de manantial, lo cual es un riesgo para la salud de la población. El agua es una de las principales fuentes de infección humana, ya sea directa o indirectamente, a través de la contaminación de alimentos, y es un factor de riesgo que requiere mayores investigaciones para su control 10. Además, llama la atención que una zona periurbana tenga prevalencias similares a las áreas rurales, lo que podría explicarse porque el huésped intermediario (género Lymnaea) tiene una capacidad de ampliación del nicho ecológico y la F. hepatica tiene capacidad de colonización y adaptación 4.
Otros estudios reportaron la asociación entre los factores de riesgo estudiados con parasitosis, sin embargo, nuestro estudio no encontró asociaciones estadísticamente significativas. Esto podría explicarse por las limitaciones propias del estudio, entre ellas, la baja potencia estadística para hallar diferencias entre los grupos comparados.
Entre las limitaciones de esta investigación, la muestra estudiada fue de un centro poblado de Cajamarca y en él, solo una institución de educativa inicial; sin embargo, dicho contexto tiene características epidemiológicas similares a otras poblaciones andinas. En segundo lugar, la tasa de no respuesta fue alta, lo cual afectó el tamaño de muestra y la potencia del estudio. Por ser una infección de baja frecuencia, una muestra mayor hubiera generado una estimación más precisa de la prevalencia de infección por F. hepatica. Nuestra investigación fue no probabilística y estuvo basada en la participación voluntaria, lo que pudo generar un sesgo de selección; aquellos participantes voluntarios podrían ser un subgrupo más sano de la población de la que proceden 20.
Como conclusión, encontramos una proporción de 4,17% de fascioliasis en preescolares en un distrito rural de Caja-marca. Además, no se encontró factores epidemiológicos asociados a la infección por F. hepatica. Recomendamos ampliar el estudio a muestras representativas de otros colegios o centros poblados.
