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INTRODUCCIÓN
La giardiasis es la infección ocasionada por el protozoario intestinal Giardia lamblia (G. intestinalis, G. duodenalis) 1. Entre 5% a 15% de los infectados son asintomáticos y los sintomáticos en su fase aguda, típicamente presentan diarrea, flatulencia, dolor y distención abdominal 1. En la fase crónica, el 80% de los que desarrollan el síndrome de malabsorción, pierden peso y presentan signos y síntomas de deficiencia de vitamina C 1,2 y anemia 1. Se ha reportado una mayor incidencia del síndrome de intestino irritable en pacientes con giardiasis comparado con los que no tienen Giardia (37,7 casos por cada 1000 personas año vs 4,4 casos por cada 1000 personas año) 3. La persona se infecta por la ingestión de los quistes de Giardia, por vía fecal-oral, consumo de agua o alimentos contaminados y exposición a animales 1.
Anualmente se reportan en el mundo, entre 125 a 280 millones de casos nuevos de infección por G. intestinales (sinónimo G. lamblia). En África y en el Pacífico Occidental es la segunda causa de diarrea en menores de 5 años y la tercera causa en las Américas 4. Asimismo, el riesgo de desarrollar diarrea persistente en población pediátrica es tres veces mayor en los infectados con G. lamblia 5.
Existe una tendencia al incremento de brotes en países con ingresos altos. En países nórdicos, entre 1998 a 2012, se detectaron 175 brotes trasmitidos por el agua que afectaron a 85 995 personas 6. En Estados Unidos de América (EUA), entre 1971 - 2011, fueron reportados 242 brotes, comprometiendo a 41 000 personas 7. En ese país, se ha estimado un costo anual de hospitalización por giardiasis de USD $ 34 401 449 8.
En países en desarrollo los factores de riesgo de la giardiasis están asociados, principalmente, con la pobreza, el saneamiento básico deficiente, hacinamiento 9, higiene individual o el consumo de agua no segura 10. Por ello, la giardiasis fue incluida por la Organización Mundial de la Salud en la iniciativa de enfermedades olvidadas 11.
Con el fin de conocer la magnitud de la giardiasis se han publicado algunos metaanálisis. En África subsahariana es el parásito más frecuente en las gastroenteritis en menores de 5 años con una prevalencia ponderada de 7,3% 12. En otro metaanálisis, la prevalencia ponderada de la giardiasis en pacientes infectados con VIH/Sida de 130 estudios que incluyeron 19 218 participantes fue 5% 13.
En las Américas, en Brasil se han reportado prevalencias superiores al 70% 14, en Argentina entre 3,4 a 64,8% 15 y en el Perú en 37 estudios publicados entre 1990-2018, la prevalencia ponderada fue 30,4%, y en 26 estudios solo en preescolares y escolares la prevalencia fue de 29,1% 16.
Existe variabilidad geográfica en la trasmisión de G. lamblia en EUA 17,18; por ello, es importante conocer la prevalencia por ecorregiones en la población peruana. Estos resultados pueden ser de mayor utilidad en focalizar las intervenciones para su prevención y control. Por otro lado, a pesar de que el Tinidizol es el antigiardiásico con mayor eficacia comparado con el mebendazol o el albendazol 19, el uso de tratamientos masivos con este último, cada 6 meses no redujo la prevalencia de G. lamblia a 2 años de seguimiento en el sudeste asiático 20. Por ello, las intervenciones deben ser combinadas con medidas educativas, disposición adecuada de excretas, entre otras medidas 11. Sin embargo, uno de los problemas para priorizar las áreas de intervención o poblaciones objetivos, es que no existe una herramienta de estratificación de riesgo, como sí hay para helmintos trasmitidos a través del suelo 21.
El objetivo de este estudio fue realizar un subanálisis por ecorregiones de la prevalencia de G. lamblia en preescolares y escolares peruanos entre 1990 a 2018 en base a un metaanálisis previo. Como objetivo secundario se propone una estratificación de riesgo en base a la prevalencia.
MÉTODOS
Fuente de datos
El estudio original siguió las recomendaciones para la presentación de un metaanálisis de estudios transversales según Moher et al. 22 Para este estudio, se realizó un subanálisis de 23 fuentes (artículos y tesis) de G. lamblia, que contenían 26 estudios a nivel de departamento (6 en preescolares, 10 en escolares y 10 en preescolares y escolares), publicados entre 1990 a 2018, incluidos previamente en un metaanálisis 16. La identificación de las fuentes, estrategias de búsqueda de la literatura, los criterios de elegibilidad, selección y evaluación de la calidad de los estudios, la recuperación y codificación de los estudios, así como, las características de los participantes pueden encontrarse en el artículo publicado previamente 16.
Extracción de los datos
Los datos de prevalencia por distrito (tercer nivel administrativo) fueron extraídos como una nueva variable no publicada, a través de un formato en MS-Excel(r). En algunos estudios realizados en más de un distrito, se extrajeron los datos para cada uno de éstos y si no estaban disponibles se calcularon con los datos publicados. Cuando el estudio fue realizado en una comunidad puntual se consideró como si fuera del distrito, es decir, se estimó una prevalencia distrital. En los casos en que solo se disponía del nombre de las comunidades, pero no se indicaba el distrito, éstos fueron buscados en la base de comunidades del Instituto Nacional de Estadística e Informática 23. Los nombres de los distritos fueron verificados en las publicaciones originales 24,25,26. Una vez identificadas las comunidades/localidades y los distritos al que pertenecen, con los datos de las coordenadas fueron clasificadas con Google Earth, en una de las 9 de 11 ecorregiones propuestas por Brack y Mendiola (27.
Análisis estadístico
Para el metaanálisis
Se calculó el estadístico Q de Cochrane mediante el método de efectos aleatorios de Der Simonian y Laird, y se consideró que existía heterogeneidad si el valor p fue < 0,10 28. La estimación de la prevalencia combinada de G. lamblia por cada ecorregión, sólo se realizó si disponíamos 3 o más datos de prevalencia. En el diagrama de bosque se muestran las estimaciones con su intervalo de confianza (IC) al 95%. El sesgo de publicación se evaluó mediante la prueba de Egger a partir de 4 estudios o más y la prueba de correlación mediante el estadístico Kendall's tau a un nivel de confianza de 95% 29. Se consideró que había sesgo de publicación si el valor de p fue < 0,05. El metaanálisis se realizó en StatsDirect versión 3.2.7.
Estratificación de la prevalencia por distrito
La estratificación de riesgo se basó en la prevalencia como una aproximación al riesgo absoluto 30, para ello, se definieron cinco puntos de corte tomando como referencia los percentiles de 43 datos de prevalencia desagregados a nivel de distrito (Suplemento 1), además, se usaron puntos de corte asignados arbitrariamente. Se calcularon los percentiles 25, 50 y 75 a partir de los datos de prevalencia a nivel de distrito, utilizando Stata versión 12.
Se consideró como "hiperendémica" cuando el valor de la prevalencia de un estudio se encontró igual o por encima del percentil 75 y "mesoendémica" por encima del percentil 25 y debajo del percentil 75. Como "hipoendémica" a las áreas con valores de prevalencia igual o por debajo del percentil 25 hasta el percentil 1 e incluso inferior, es decir, una combinación con criterio arbitrario debido al escaso número de estudios en áreas con buenas condiciones socioeconómicas y servicios de agua y alcantarillado. En el área de "transmisión esporádica" se consideró a las áreas debajo del percentil 1, también combinado con un criterio arbitrario. Luego, en base a los valores de corte definidos se clasificó cada distrito en uno de los cuatro estratos establecidos. Si se disponía de más de un dato de prevalencia del mismo distrito se utilizó la mediana.
RESULTADOS
La información extraída de cada estudio incluyó distrito, tamaño de muestra, prevalencia estimada, tipo de población, ecorregión y el número de la referencia (Material Suplementario 1).
Revisión sistemática y metaanálisis
En la ecorregión bosque seco ecuatorial se identificaron solo dos estudios, uno realizado en 285 escolares con una prevalencia de 21,7% (año 1996), y otro en pre-escolares y escolares con una prevalencia de 43,6% en 133 muestras (año 2015). En esta ecorregión no se realizó el metaanálisis.
El análisis del sesgo de publicación en 23 datos desagregados a nivel de distrito en la ecorregión del desierto del Pacífico (15 en preescolares, 3 en escolares y 5 en preescolares y escolares), mostró asimetría por la prueba de Egger (6,8, IC95%: 3,6 - 9,9; p < 0,001) y por la prueba de correlación de Kendall's tau (0,44, p = 0,0034) (Figura 1). La prevalencia combinada por el método de efectos aleatorios fue 47,0% (IC95%: 40,0 - 54,0) (Figura 2). El metaanálisis mostró heterogeneidad importante (Q = 328,5, gl = 22, p < 0,001) y un I2 de 93,3% (IC95%: 91,6 - 94,5). Los datos de la prevalencia estimada de los estudios individuales y el peso de cada uno, se muestra en el Material Suplementario 2.
Figura 1 Análisis del sesgo de publicación por el método de Egger en 23 estudios desagregados a nivel de distrito en el desierto del Pacífico, Perú, 1990-2018
Figura 2 Estimación de la prevalencia combinada en 23 datos desagregados a nivel de distrito preescolares y escolares en el desierto del Pacífico, Perú, 1990-2018.
El análisis del sesgo de publicación en 11 estudios desagregados a nivel de distrito (uno en preescolares, 4 en escolares y 6 en preescolares y escolares) de la Serranía Esteparia en 2126 participantes, mostró asimetría por la prueba de Egger (5,9; IC95%: 0,9 - 10,8; p = 0,026) y por la prueba de correlación de Kendall's tau (0,27, p = 0,283) (Figura 3). Mientras que, la prevalencia combinada por el método de efectos aleatorios en la Serranía Esteparia fue 23,5% (IC95%: 17,7 - 29,7) (Figura 4). El metaanálisis mostró heterogeneidad importante (Q = 102,3; gl = 10; p < 0,001) e I2 de 90,2% (IC95%: 85,0 - 93,0). Los datos de la prevalencia estimada y porcentaje de peso de los estudios individuales se muestra en el Material Suplementario 3.
Figura 3 Análisis del sesgo de publicación por el método de Egger desagregados a nivel de distrito en la Serranía Esteparia en preescolares y escolares, Perú, 1990-2018
Figura 4 Estimación de la prevalencia combinada en 11 estudios desagregados a nivel de distrito en la ecorregión Serranía Esteparia, Perú, 1990-2018
En la ecorregión Puna, solo se identificaron 3 estudios (uno en preescolar y 2 en preescolares y escolares) en 814 participantes. No se realizó el análisis del sesgo de publicación por tener pocos datos. La estimación de la prevalencia combinada por el método de efectos aleatorios fue 26,9% (IC95%: 22,5 - 31,5) (Figura 5). El metaanálisis mostró heterogeneidad importante (Q = 4,25; gl = 2; p = 0,119) e I2 de 53% (IC95%: 0 - 85,2). Datos adicionales de la prevalencia estimada y el porcentaje de peso de los estudios individuales se muestra en el Material Suplementario 4.
Figura 5 Estimación de la prevalencia combinada en 3 estudios desagregados a nivel de distrito en la ecorregión Puna, Perú, 1990-2018.
En la ecorregión selva alta, se identificó un solo estudio donde la prevalencia en 418 preescolares y escolares fue 43,0% 46 (Suplemento 1). No se logró realizar el análisis de sesgo de publicación y tampoco la estimación de la prevalencia combinada.
En la ecorregión selva baja o bosque tropical amazónico solo se identificaron 3 estudios (dos en preescolares y uno en escolares) en 708 participantes; por ello, no se realizó el análisis de sesgo de publicación. La estimación de la prevalencia combinada en esta ecorregión por el método de efectos aleatorios fue 27,9% (IC95%: 22,8 - 33,2) (Material Suplementario 5). El metaanálisis mostró heterogeneidad importante (Q = 4,6; gl = 2; p = 0,10) e I2 de 56,6% (IC95%: 0 - 86,0). No se encontraron estudios en las ecorregiones de bosque tropical del Pacífico, Páramo y sábana de palmeras. Información adicional de los estudios individuales se muestra en el Material Suplementario 6.
Estratificación de riesgo
El análisis de la prevalencia de los 23 estudios desagregados en 43 datos a nivel de distrito mostró la siguiente distribución: 51,1% (percentil 75%), 33,2% (mediana/percentil 50%), 25,3% (percentil 25%), 21,7% (percentil 10%) y 6,6% (percentil 1%). En base a estos hallazgos, se propone los siguientes estratos de riesgo para la giardiasis en población preescolar y escolar: transmisión esporádica (prevalencia de 0 a <1%), hipoendémica (prevalencia de 1 a < 25%), mesoendémica (prevalencia ≥25 a <50%) e hiperendémica (prevalencia ≥50%). La estratificación por distrito (tercer nivel administrativo) permitió identificar 8 distritos hiperendémicos para la giardiasis (Material Suplementario 7).
DISCUSIÓN
En el presente metaanálisis a partir de 43 datos de prevalencias desagregados a nivel distrital permitió estimar una prevalencia combinada de giardiasis de 47% para la ecorregión del desierto del Pacífico. Este valor ubica al desierto del Pacífico en el estrato mesoendémico, pero en su límite superior del intervalo de confianza al 95% llega hasta hiperendémico. La probabilidad de adquirir la giardiasis humana en escolares y preescolares es seguido por los residentes en la ecorregión selva Baja y la Puna, donde es mesoendémico.
El presente subanálisis para conocer la estimación de la prevalencia combinada de giardiasis por ecorregiones es inédito y tiene un enfoque eco-epidemiológico. El metaanálisis previo estimó la prevalencia en los preescolares y escolares en forma global para el Perú 16, pero en este estudio se estimó la prevalencia de G. lamblia a una escala geográfica menor. Una revisión narrativa de estudios de prevalencia entre 1943 a 1990, reportó para escolares una media de la prevalencia para el Perú de 13% con una variación entre 0 a 27,6%; entre preescolares, la prevalencia fue mayor (media de 22,2%) con un rango entre 0 a 53,5% 54.
Los hallazgos para el desierto del Pacífico muestran una prevalencia mucho más alta que la prevalencia de 19,4% en 9579 niños de 0 a 14 años residentes de la costa entre 1946 y 1956 55 y también mayor a 19,2% en poblaciones incluidas entre 1943 a 1990 54. Las condiciones ambientales del desierto del Pacífico como la temperatura media anual (18 -19 ºC), la humedad relativa (generalmente por encima de 60%) y lloviznas en invierno 27, podrían favorecer la trasmisión de G. lamblia. Además, los departamentos (Lima, La Libertad y Lambayeque) a donde pertenecen los distritos analizados en el desierto del Pacífico tienen 282,4, 72,9 y 87,1 habitantes/km2 de densidad poblacional, respectivamente, entre las más altas del país 26. Las personas susceptibles se pueden infectar hasta con 10 quistes de G. intestinalis y una persona infectada puede excretar de 108 hasta 1010 quistes por día 2, lo cual explicaría la fácil trasmisibilidad de este parásito.
La prevalencia mesoendémica a hiperendémica de G. lamblia en la ecorregión del desierto del Pacífico puede estar sobreestimada por el extendido período del metaanálisis (1990-2018) y por el incremento de la cobertura de agua potable y de saneamiento. En el análisis de la prevalencia entre 1943 a 1990, los autores observaron un incremento de la prevalencia en la década de los ochenta y la atribuyeron al proceso de urbanización de la población 54. La estimación de la prevalencia combinada de G. lamblia en 5 estudios en preescolares y escolares que residen en áreas urbanas es 27,8% que es ligeramente menor al 29,9% en 6 estudios de escolares de áreas rurales, aunque estos resultados no han sido concluyentes 16.
En la ecorregión bosque seco ecuatorial solo se identificaron dos estudios, uno en escolares con una prevalencia de 21,7% 38, y otro en 133 preescolares y escolares con 43,6% de prevalencia 52. Estas diferencias pueden deberse a las condiciones de saneamiento de ambos estudios. No se realizó la estimación de la prevalencia combinada debido al pequeño número de estudios identificados para esta ecorregión.
La prevalencia combinada de G. lamblia en la ecorregión selva baja es meso endémica (27,9%), confirmándome la endemicidad de giardiasis en esta región. Estos resultados están muy por encima del 1,7% en una encuesta parasitológica realizada entre 1946-1956 55. Son pocos los estudios realizados en esta ecorregión, se requieren más estudios transversales bien diseñados. Durante el monitoreo de quistes de Giardia sp. y ooquistes de Cryptospridium sp., en biosólido (producto del tratamiento de aguas residuales) en Brasil, los autores encontraron quistes de Giardia en el 33,3% de las muestras, con una media de 600 quistes/g de biosólido y los daños observados en el parásito fueron mínimos a los 45 días de exposición al sol 56. La selva baja por tener un clima tropical también tendría condiciones para favorecer la trasmisión del parásito, especialmente, durante la época lluviosa y cuando inicia la vaciante. Además, la proporción de niños peruanos que viven en hogares con niveles de cloro adecuado es apenas 6,3% en la selva 57.
A esto, se suma, que en el departamento de Loreto, el 22,6% de las viviendas aún se abastecen de agua de río, acequia, lago y laguna; el 17,7% realizan sus necesidades fisiológicas a campo abierto y el 4,4% en el río, acequia, canal o similar; además, el 24,4% de las viviendas su piso es de tierra58.
En selva alta, se identificó un solo estudio con 43% de prevalencia entre preescolares y escolares 46. Tampoco se realizó la estimación de la prevalencia combinada. Es probable, que tenga similitud con la selva baja, pero se requieren más estudios bien diseñados para conocer mejor la prevalencia de G. lamblia en esta ecorregión.
Interesantemente, la prevalencia combinada en la Puna fue mesoendémica. Esta ecorregión, se ubica entre 3800 hasta 5200 msnm, con un clima marcado por contrastes, durante el día la temperatura puede llegar a 30 °C, mientras que en la noche baja hasta 6 ºC 27. Los pocos estudios realizados muestran que el quiste de G. lamblia tendría resistencia a bajas temperaturas, excepto por debajo de 0 °C. Al respecto, en condiciones invernales en Noruega fueron expuestos en el suelo ooquistes de Cryptosporidium y quistes de Giardia. Los autores observaron una reducción en el número de parásitos y postularon que los ciclos de congelación y descongelación desintegran los parásitos 59. Es probable que los quistes de Giardia pueden perder su viabilidad durante las heladas. La disminución de la temperatura por debajo de 0ºC se presenta durante el invierno en esta ecorregión 60.
La trasmisión de la giardiasis en la ecorregión Puna podría ocurrir dentro de las viviendas y podría ser favorecida por el hacinamiento, la falta del tratamiento del agua, la posible contaminación del agua por quistes del parásito y la higiene de la persona. Entre 1943 a 1990, la prevalencia promedio de 7 estudios en la región Suni fue 18,5%; en la región Puna en 2 estudios, la prevalencia fue 8,1% 54. En nuestro estudio se usa otra clasificación de ecorregiones. Además, se ha descrito un caso de giardiasis adquirida en la comunidad en Nuuk, Groenlandia, posiblemente asociado al consumo de agua sin tratar o el contacto con aguas residuales 61. Los autores sugieren que el cambio climático, los viajes y otros factores podrían incrementar el riesgo de la trasmisión de Giardia 61. El Perú es uno de los países más vulnerables frente al cambio climático en América del Sur 62, por ello, se debe evaluar su potencial impacto frente a la evolución de la prevalencia de Giardia a grandes altitudes en el contexto del cambio climático.
La prevalencia combinada de la giardiasis en la Serranía Esteparia fue clasificada como hipoendémica. Esta ecorregión presenta variabilidad en cuanto al clima con dos zonas diferenciadas, uno templado caracterizado por temperaturas altas y bajas precipitaciones, y el otro subhúmedo, con veranos lluviosos e inviernos secos 27. Por ello, se espera que la prevalencia sea menor comparada con el desierto del Pacífico o la selva baja e inclusive la Puna.
La estratificación de la prevalencia de la giardiasis se realizó en base a la prevalencia a través de los percentiles. En un estudio en 6647 escolares asintomáticos en Serbia, los autores arbitrariamente propusieron 3 estratos: <1% esporádico, 1-10% (endémico) y >10% (hiperendémico) 63; sin embargo, esa estratificación no es aplicable a países de América Latina y El Caribe, donde la prevalencia varía entre 3,4% hasta 64,8% en Argentina 15, entre 1,0% a 78,3% en Brasil 14 y en Colombia de 4,2% por exámenes parasitológicos hasta 87% por métodos moleculares 64. Esta estratificación tampoco sería muy útil para África, donde la prevalencia combinada en menores de 5 años es 7,3%, pero varía en las subregiones entre 4,3% a 63,9% 12.
La estratificación que proponemos tiene 5 puntos de corte, similar al de fasciolosis: casos autóctonos esporádicos no constantes, hipoendémico [<1% y <50 huevos por gramo de heces (hpg)], mesoendémico (1 a <10% y 50 a <300 hpg) e hiperendémico (>10% y <300 hpg) y epidémicos 65, nuestra estratificación se diferencia porque no establecemos criterios enteramente arbitrarios y no usamos la carga parasitaria. A diferencia de la fasciolosis, la giardiasis tiene una distribución mucho más amplia y su prevalencia en países con ingresos altos varía entre 2% a 7% y entre 20 a 30% en los de ingresos medios o bajos 66. La trasmisión esporádica es aplicable para áreas urbanas con mejores condiciones de saneamiento en el Perú; sin embargo, podrían ser útiles en otros países de América Latina. Además, es concordante con el punto de corte establecido para Serbia 63.
Nuestra propuesta de estratificación es consistente con la definición de consenso de hiperendémica (enfermedad de alta incidencia o prevalencia en todos los grupos), hipoendémica (enfermedad de baja incidencia o prevalencia) y esporádica (ocurrencia infrecuente) 67. Asimismo, la definición del estrato de mesoendémica es similar al de otras enfermedades parasitarias como malaria 68 y fasciolosis 65, aunque los puntos de corte son diferentes. Por ejemplo, se considera mesoendémica para la malaria cuando su prevalencia varía entre 10% a 50% 68 y en el caso de fasciolosis (entre 1 a 10%) 65, en cambio, nosotros consideramos mesoendémica a la giardiasis cuando la prevalencia es ≥25% a <50%.
La estratificación propuesta podría ser de menor utilidad para países con ingresos altos, por ejemplo, Estados Unidos de Norteamérica donde la prevalencia varía desde <1,0% 69) hasta 2,3% 70 e Italia (9,8%) 71. Su uso, también es menos probable para países donde se presentan brotes 6,7 o en áreas con trasmisión esporádica 72. Sin embargo, pueden utilizarse en países donde la prevalencia tiene una gran variabilidad como España, cuya prevalencia en asintomáticos es entre 3% a 7% y en sintomáticos es más alto entre 13% a 25% 73 y la prevalencia en población escolar es 18% 74. Las prevalencias de los países con ingresos altos podrían cambiar en las próximas décadas debido a la migración masiva. Nosotros no definimos el estrato holoendémico, debido a que no tenemos datos de prevalencia en población infantil.
La estratificación que proponemos es de utilidad para priorizar intervenciones de salud pública, sobre todo, para países con características eco geográficas similares al Perú. En áreas con alta prevalencia de anemia en menores de 5 años, además, de la geohelmintiasis y la malaria, también debe conocerse la prevalencia de la giardiasis debido a que es uno de los factores que contribuyen a la anemia 1. Un estudio en una muestra pequeña de preescolares egipcios al comparar dos grupos (anémicos vs no anémicos) encontró que el genotipo A se asoció a la anemia en comparación con el genotipo B 75; sin embargo, los autores solo realizaron un análisis crudo.
Entre las limitaciones del estudio están el sesgo por la posible sobreestimación de la prevalencia por el largo período analizado y el pequeño número de estudios en la mayoría de las ecorregiones, con excepción del desierto del Pacífico. Asimismo, para la estratificación de riesgo por distritos en algunos casos solo se disponía de un solo estudio a nivel comunitario el cual fue considerado como si fuera de todo el distrito. Finalmente, los estratos muy bajo y bajo riesgo fueron arbitrariamente establecidos. Entre las fortalezas es haber identificado la variabilidad geográfica de la prevalencia de G. lamblia a nivel ecorregiones y haber propuesto una estratificación de la giardiasis.
En conclusión, de cada 100 preescolares y escolares que viven en las ecorregiones del desierto del Pacífico, selva Baja y Puna, 47, 28 y 27, respectivamente, están infectados con G. lamblia. Asimismo, se propone 4 estratos basados en la prevalencia de giardiasis para la priorización de intervenciones: esporádico (0 a <1%), hipoendémico (1 a <25%), mesoendémico (≥25 a <50%) e hiperendémico (≥50%).
