ARTÍCULOS PRIMARIOS

 

Manipulación de la ovulación del folículo dominante con prostaglandina en diferentes estadios del ciclo estrual sobre las tasas reproductivas en ovinos corriedale

 

Martín Urviola S.¹; Víctor Leyva V.²; Héctor Huamán U.³ y Wilber García V⁴.

¹ Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional del Altiplano, Puno
² Laboratorio de Reproducción Animal, FMV-UNMSM. E-mail: vleyva@vet.unmsm.edu.pe
³ Laboratorio de Bioquímica, Nutrición y Alimentación Animal, FMV-UNMSM
⁴ Estación Experimental del Centro de Investigaciones IVITA-La Raya, FMV-UNMSM

 

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RESUMEN

Se utilizaron 65 borregas Corriedale de 3 y 4 años de edad en los meses de abril a agosto del 2002 para evaluar el efecto de la administración de PGF _2α en los días 4 y 10 del ciclo estrual sobre (i) la incidencia del celo, (ii) la variabilidad entre animales en la presentación del celo, (iii) el intervalo tratamiento-celo y (iv) la tasa de preñez postservicio. El ciclo estrual fue sincronizado previamente con la inserción intravaginal por 12 días de esponjas impregnadas con 30 mg de acetato de fluorogestona (FGA). Luego del celo postsincronización (celo = día 0) se administró 0.175 mg de un análogo de PGF _2α a 20 animales en el día 4 del ciclo estrual (GP4) y a 22 animales en el día 10 (GP10), en tanto que 23 animales quedaron sin tratamiento como grupo control (GC) para fines comparativos. Se detectó el celo con carneros vasectomizados a las 6, 12 y 17 h de cada día. El 100% de las borregas presentó celo a la sincronización con FGA y con el tratamiento con FGF _2α; sin embargo, el celo ocurrió significativamente (p≤ 0.01) más temprano en GP4 (34:28 h) y GC (40:16 h) que en GP10 (47:45 h). GP4 presentó menor variabilidad entre borregas (de=4:26) en el intervalo entre el tratamiento con PGF _2α y la presentación de celo, que GP10 (de=7:06). La tasa de preñez (no retorno al celo) a los 17 días postservicio fue similar en ambos grupos tratados con PGF _2α y ligeramente mayor en GC (77.3, 80.0 y 91.3% para GP10, GP4 y GC, respectivamente), reduciéndose esta tasa a los 28 días en todos los grupos (63.6, 65.0 y 87.0%, respectivamente) y manteniéndose hasta los 72 días con excepción de GC (78.3%). 

Palabras clave: borrega, ciclo estrual, prostaglandina, sincronización

 

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ABSTRACT

Sixty-five 3-4 years old Corriedale ewes were used from April to August 2002 to evaluate the effect of PGF _2α treatment at days 4 (GP4) and 10 (GP10) of the estrous cycle on (i) the percentage of estrus, (ii) variability within animals in the onset of estrus, (iii) the length of the treatment-estrus interval and, (iv) the rate of pregnancy. The estrous cycle was synchronized inserting intravaginal sponges impregnated with 30 mg of fluorogestone acetate (FGA) during 12 days. After the occurence of estrus (estrus = day 0), 20 ewes at day 4 (GP4) and 22 at day 10 (GP10) were treated with 0.175 mg of an analogue of PGF _2α.

The 23 remaining ewes were not treated and kept as control group (GC). Estrus was detected by introducing vasectomized rams to the flock at 6, 12 and 17 h on daily basis. All FGA-synchronizated ewes showed estrus, as well as after the treatment with PGF2 _2α; however, the onset of estrus was significantly (p£ 0.01) earlier in GP4 (34:28 h) and GC (40:16 h) than in GP10 (47:45 h). GP4 presented smaller variability among ewes (sd=4:26) in the length of the treatment-estrus interval than GP10 (sd=7:06). Pregnancy rate (no return to estrus) at day 17 after breeding were similar in groups GP10 (77.3%) and GP4 (80.0%), but slightly higher in GC (91.3%). Pregnancy rate decreased by day 28 in all groups (63.6, 65.0 and 87.0%, respectively), and remaining like that until day 72, with the exception of GC (78.3%). 

Key words: ewe, estrous cycle, prostaglandin, synchronization

 

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INTRODUCCIÓN

Una de las principales limitaciones en el manejo reproductivo de ovinos es la deficiente detección y sincronización del celo en borregas, debido a la gran variabilidad que existe entre animales (Illera, 1994). El desarrollo de los métodos de control artificial del ciclo estrual se ha basado principalmente en el conocimiento sobre los mecanismos de control hormonal del ciclo estrual dirigidos a mejorar la eficiencia reproductiva. Paralelamente, se han desarrollado eficientes análogos de hormonas con acciones biológicas más potentes que las naturales. En ovinos, el desarrollo de estos métodos ha permitido la manipulación eficiente del celo y la ovulación para determinar el tiempo óptimo de la inseminación artificial, sincronizando el empadre y la parición a fin de permitir el establecimiento de programas apropiados de mejoramiento genético (Cárdenas, 1997).

Por lo general, estos métodos se basan en el control de la vida del cuerpo lúteo (CL) y consecuentemente de la actividad folicular (Cárdenas, 1997), a través de hormonas como la PGF2µ identificada como el factor luteolítico del CL (McCracken et al., 1972). La identificación y manipulación de su estructura química ha permitido el desarrollo de hormonas análogas sintéticas, usadas mayormente para inducir la regresión del CL y consecuentemente el retorno al celo de las ovejas. El mayor efecto luteolítico de la PGF _2α se observa en CL maduros (Acritopoulou y Haresign, 1980), estando reducido o ausente en CL ≤ 4 días de desarrollo (Acritopoulou y Haresign, 1980; Wiltbank y Niswender, 1992); sin embargo, existen reportes de un efecto luteolítico en CL de tres días (Rubianes et al., 1997a,b). 

Se reporta que ovejas que responden a la PGF _2α  presentan una gran variabilidad en el intervalo al celo entre animales, lo que evitaría un uso más extenso de esta hormona, particularmente, si la sincronización del estro se usa asociada con la inseminación artificial. Esta variabilidad puede ser debido al estado de desarrollo de los folículos preovulatorios en relación a la fase del ciclo estrual al momento de la sincronización, tal como ha sido observado en vacas con relación al crecimiento del folículo dominante (Savio et al., 1988; Ginther et al., 1989). Así, Champa (2000) sugiere que la sincronización de la ocurrencia de celo y ovulación es menos variable cuando se realiza durante la fase luteal temprana que durante la fase luteal avanzada. Por lo expuesto, se consideró como objetivos del presente estudio evaluar el efecto de la administración de la PGF _2α  en los días 4 y 10 del ciclo estrual de la oveja sobre la incidencia del celo, variabilidad entre animales en la presentación del celo y el intervalo entre tratamiento y el celo y su repercusión en la tasa de preñez.

MATERIALES Y MÉTODOS

El trabajo se realizó en el Centro de Investigación y Producción Chuquibambilla de la Universidad Nacional del Altiplano, ubicado en el departamento de Puno, a 14º 50' 18" latitud sur, 70º 44’ 42" longitud oeste, y a una altitud de 3,974 msnm. El periodo de estudio abarcó desde abril hasta agosto del 2002. Se seleccionaron 65 borregas Corriedale de 3 y 4 años de edad, de un total de 700 animales. Las ovejas tenían un peso promedio de 46.1 ± 4.5 kg al inicio del experimento y de 51.2 ± 4.1 kg al servicio. Todos los animales fueron expuestos a las mismas condiciones de manejo, sanidad y alimentación. 

El celo se sincronizó con esponjas vaginales impregnadas con 30 mg de acetato de fluorogestona (FGA) y 0.175 mg de Tiaprost, un análogo de prostaglandina F _2α, para inducir la regresión del cuerpo lúteo. Además se utilizaron carneros vasectomi-zados (retajos) para la detección del celo en las borregas. 

El diseño experimental se describe en la Fig. 1. Se formaron tres grupos experimentales: GP10, GP4 y GC con 22, 20 y 23 animales, respectivamente. La sincronización del ciclo se inició en el día 0, 6 y 12 días del inicio del experimento en el grupo GP10, GP4 y GC, respectivamente. Cada hembra recibió intravaginalmente una esponja impregnada de 30 mg de FGA por un periodo de 12 días. El día 0 del ciclo estrual fue el día en que las ovejas presentaron celo después del retiro de la esponja. 

 

Las ovejas del GP4 y GP10 recibieron 0.75mg de una prostaglandina análoga (Tiaprost) en el día 4 y 10 del ciclo, respectivamente. Ninguna oveja del GC recibió este tratamiento.

La detección de celo postsincroni-zación y posttratamiento con prostaglandina se realizó en tres momentos del día (06:00, 12:00 y 17:00). Las ovejas en celo fueron separadas del grupo para facilitar la detección en el resto de las borregas.

Se registró la ocurrencia de celo, después de la sincronización con FGA, para determinar el día del ciclo estrual en que se administró la PGF _2α. Asimismo, se registró la ocurrencia de celo después del tratamiento con PGF _2α en GP4 y GP10, y se determinó el intervalo en que ocurrió después de la aplicación de PGF _2α. Para fines comparativos, estos valores se compararon con el intervalo entre el retiro de la esponja vaginal y el celo en el GC. 

El servicio en las ovejas en celo se realizó mediante monta directa, para lo cual se usaron seis carneros. El diagnóstico de preñez en las borregas se realizó a los 17 días después del servicio con el uso de retajos y a los 28 y 72 días mediante ultrasonografía transrectal, considerándose preñada con la observación del embrión.

Los análisis estadísticos empleados fueron aquellos del tipo “tiempo a un evento”. El tiempo de la ocurrencia del celo después de la remoción de la esponja vaginal y la aplicación de la PGF _2α fueron analizados con la curva de supervivencia de Kaplan Meier. Las diferencias estadísticas entre las variables analizadas fueron determinadas mediante la Regresión de Cox. Los análisis de razón de riesgo (incidencia de celo y tasa de concepción) se efectuaron empleando regresión logística con tratamientos y carneros como variables predictoras.

RESULTADOS

Incidencia de celo post FGA

El total de borregas de los tres grupos experimentales exhibió celo después del retiro de las esponjas intravaginales.

Incidencia de celo postratamiento con PGF2µ e intervalo entre tratamiento y presentación de celo 

La incidencia de celo en los días 4 (GP4) y 10 (GP10) del ciclo estrual fue del 100%; sin embargo, hubo diferencia significativa en el intervalo entre administración de PGF _2α y la presentación de celo (p<0.01), siendo más temprano en GP4 respecto a GP10 y GC (Cuadro 1). 

 

Tasa de preñez

La tasa de preñez a los 17 días ² post- servicio fue mayor en el GC que en los demás grupos experimentales; no obstante, estas diferencias no fueron significativas (p>0.05, Cuadro 2). La tasa de preñez disminuyó en todos los grupos a los 28 días post- servicio y se mantuvo hasta los 72 días con excepción de GC (Cuadro 2, p>0.05).

 

DISCUSIÓN

Usualmente, en ovejas con cierta estacionalidad, y al inicio de la estación sexual después del anestro, ocurre el proceso de ovulación sin la presencia de celo en un gran porcentaje de los animales (Walton et al., 1977; Oldham y Martin, 1978). Sin embargo, en el presente estudio, no obstante que la fase experimental se inició en la última etapa del anestro (abril) y el inicio de la estación sexual (mayo), el 100% de ovejas tratadas con esponjas intravaginales mostró celo manifiesto. Este comportamiento sexual es el resultado del efecto sensibilizante del progestágeno (FGA) impregnado en la esponja vaginal sobre el hipotálamo para responder al efecto del estradiol (E₂) del folículo preovulatorio (Legan y Karsch, 1979; Legan et al., 1985). Similares resultados con el uso de otro progestágeno (MAP) son reportados por Cárdenas (1997) y Oyediji et al. (1990), en contraste con otros trabajos que reportan un menor efecto con el uso de MAP en ovejas Corriedale (Iglesias et al., 1997) y con FGA en ovejas Dorset (Rajamahendran et al., 1993).

Estas diferencias podrían ser explicadas por el periodo de anestro en que se encontraban las ovejas al momento del tratamiento, siendo la respuesta menos marcada cuando el animal se encuentra en periodo de anestro profundo (Thomas et al., 1988; Smith et al., 1988) y por fallas en la detección de celos de corta duración por menor frecuencia de chequeo (Smith et al., 1987, 1988; Robinson, 1971, 1980; Ginther et al., 1995). En el presente estudio, la eficiencia en la detección del celo estuvo asociada a la frecuencia de chequeo del celo por día (6, 12 y 17 h) y al uso de machos retajos con marcadores.

La PGF _2α originó la regresión del cuerpo lúteo en todas las borregas (McCracken et al., 1972; Boland et al., 1978; Knickerbocker et al., 1988; Niswender y Nett, 1988). Se esperaba encontrar que las ovejas tratadas con PGF _2α en el día 4 (GP4) post- celo no presentasen signos de celo, de acuerdo a los hallazgos de Acritopoulou y Haresing (1980), Wiltbank y Niswender (1992), Hansel y Convey (1983), Deaver et al. (1986) y Hafez (1989). Estos autores reportan que la PGF _2α no afecta el desarrollo y vida del cuerpo lúteo cuando es administrada antes del día 5 post-celo, asumiendo este hecho a la ausencia o escasa presencia de receptores de PGF_2α en las células luteales (Wiltbank et al., 1995). Sin embargo, es más probable que este hecho ocurra entre los días 0 y 3 postcelo (1 ó 2 postovulación), considerando el hallazgo reportado por Leyva (1996) y Leyva et al. (1998b) al monitorear los cambios de los niveles de progesterona (P₄), y observar la regresión prematura del cuerpo lúteo entre los días 4 y 5 postcelo en ovejas en fase de anestro final que fueron inducidas a ovular con PMSG. 

Se sugiere como responsable de la regresión del cuerpo lúteo al E2 de folículos mayores de 7 mm de diámetro desarrollados antes y después de la ovulación (Leyva et al., 1998a,b) al estimular la síntesis de receptores de oxitocina (Roberts et al., 1975, 1976; McCracken et al., 1984) y secreción de prostaglandina (Vallet et al., 1990), hormonas que intervienen en el proceso luteolítico (Schams y Kartg, 1982; Flint y Sheldrick, 1983; Fitz et al., 1982; Knickerbocker et al., 1988; Niswender y Nett, 1988; Tsai y Wiltbank, 1988; Wiltbank y Niswender, 1992). Hay estudios que reportan suficiente presencia de receptores de oxitocina y prostaglandina en el CL para responder al efecto de la PGF2a exógena entre los días 3 y 5 del ciclo estrual (Wiltbank et al., 1995). 

La ocurrencia de celo más temprana en borregas tratadas con PGF _2α en el día 4 (34:28 ± 4:26 hs) que en aquellas tratadas en el día 10 (47:45 ± 7:06 h), es comparable a los reportes de Deaver et al. (1986) en los días 5 (39 ± 1 h), 8 (49 ± 6 h) y 11 (58 ± 7 h) del celo, y de Acritopoulou y Haresing (1980) en los días 8 (39.8 ± 2 h) y 11 (45.7 ± 1.5 h) del ciclo.

Los resultados del presente estudio, así como los reportados por otros autores en bovinos, sugieren y corroboran que la ocurrencia de celo es más temprana cuando la PGF _2α induce la regresión del CL en estadios más tempranos de su desarrollo. En este estudio no hubo seguimiento ecográfico del desarrollo de la actividad folicular y, por lo tanto, no se pudo determinar a qué onda pertenecieron los folículos ovulatorios; sin embargo, se podría inferir en base a los estudios ecográficos de la dinámica folicular reportados por Leyva (1996) y Leyva et al. (1998 a,b) que para GP4 fue la primera onda folicular y para GP10 la segunda o tercera onda folicular.

En el día 4 del ciclo, el folículo dominante de la primera onda folicular y el CL se encuentran en fase de crecimiento (Leyva et al., 1998b); próximos a alcanzar su máximo desarrollo, lo que se refleja en la secreción de P4; mientras que en el día 10 del ciclo, el CL está en su máximo desarrollo con su máxima producción de P4 y ejerciendo su máximo efecto inhibitorio (Leyva, 1996; Leyva et al., 1998b). Estas diferencias entre el menor efecto inhibitorio de P4 en el día 4 y el máximo efecto en el día 10 del crecimiento folicular, guarda relación con la inhibición de la secreción pulsátil de LH, siendo menor en el día 4 y mayor en el día 10, lo cual concuerda, además con el mayor tamaño del folículo dominante de la primera onda folicular que el de la segunda y tercera onda folicular. Este análisis permite inferir una pérdida más rápida del efecto inhibitorio de los niveles crecientes de P4 por efecto de la PGF _2α aplicada en el día 4 del ciclo, con el resultado de un crecimiento rápido del folículo ovulatorio; lo cual explicaría en parte el mayor intervalo entre el momento de la administración de PGF _2α y la ocurrencia del celo en GP10 respecto a GP4; así como también la menor variabilidad entre borregas en la presentación del celo de GP4 respecto a GP10.

En el grupo control, al ser un grupo de borregas escogidas al azar y sin conocimiento del momento del ciclo estrual en el que se les insertó la esponja, se esperarían dos estadios sobre la dinámica folicular (Leyva, 1996); uno supresor (coincidiendo con la fase luteal con niveles de P4 >1 ng/ml) y otro estimu-latorio (con niveles de P4 bajos o basales: <1 ng/ml). Estos efectos ocasionan una decreciente y creciente secreción pulsátil de LH, respectivamente (Savio et al., 1993); consecuentemente afectando el desarrollo folicular y la respuesta del eje hipotálamo-hipófisis, determinando que un grupo de borregas entraran en celo tardíamente y otras más temprano.

No se pudo determinar si todas las borregas que presentaron celo luego de la aplicación de la PGF _2α (GP10 y GP4) y retiro de esponja (GC) ovularon y lograron ser fertilizadas luego de la monta. Sin embargo, la tasa de no retorno al celo o probable preñez a los 17 días del servicio estuvo en el rango de 77 a 91%. La ausencia de preñez en el resto de animales fue probablemente debido a fallas en la ovulación, fallas en la fecundación o una temprana mortalidad embrionaria ocurrida antes de la regresión del cuerpo lúteo. Estos resultados son mas eficientes a los reportados por Hanly (1961), Perry y Rowlands (1962) y Sreenan y Diskin (1986), quienes manifiestan una mortalidad embrionaria temprana normal entre 20 a 40%. 

Si bien es cierto que no existieron diferencias estadísticas en tasa de preñez entre los grupos tratados con prostaglandinas (GP4 y GP10) y el control (GC), se observó un mayor porcentaje de retorno al celo en borregas del GP10 y GP4 con respecto a GC. Woody et al. (1967), Ottobre et al. (1980) y Pope et al. (1995) mencionan que para la secreción de PGF _2α se requiere de un tiempo mínimo de exposición del endometrio a concentraciones relativamente altas de progesterona. En el presente trabajo, el endometrio de los animales de GP4 y GP10 tuvo menor tiempo de exposición a P4, lo que sería una probable desventaja para estos grupos, resultando en una relativa menor fertilidad. Por otro lado, Razdan et al. (2001) reportan que la PGF _2α afecta la motilidad del oviducto, y por consiguiente el transporte del ovocito o embrión, el número de espermato-zoides que acceden a la zona pelúcida, y el proceso de división embrionaria.

Durante el ciclo estrual, la fase luteal ocupa el mayor tiempo (ovulación a luteólisis) y la fase folicular un menor tiempo (luteólisis a ovulación). De acuerdo a esto, se podría asumir que cuando se insertaron las esponjas vaginales al grupo control (GC), un pequeño número de estas ovejas estarían en fase folicular, donde los niveles de P4 endógeno son bajos. Según Leyva (1996), estos niveles parecen ser la causa del persistente incremento (por el efecto subluteal) en el crecimiento del folículo mayor en los tratamientos largos de progestágeno (12 días), que al retirarse favorecería la ovulación de folículos con vida media prolongada (Viñoles et al., 2001). Esto sustenta la hipótesis que estos tratamientos promueven la ovulación de ovocitos viejos que al ser fertilizados, el embrión resultante tiene poca probabilidad de sobrevivir debido a un desarrollo anormal. Esto explicaría el incremento de mortalidad embrionaria a los 72 días postservicio. 

Miller y Moore (1976) indican que en estadios previos del blastocisto, se desarrollan factores tales como la calidad de la ovulación folicular y la magnitud de luteinización, determinando el rango de la secreción luteal de P4. Además, en rumiantes, la pérdida embrionaria ocurre cuando la P4 que corresponde a un ciclo anterior o el estrógeno que corresponde al estro se omite, afectando el tiempo de inicio del mecanismo luteolítico. Esto probablemente permite explicar que algunos de los embriones de GP4 y GP10, a los que antecedieron ciclos cortos (4 y 10 días) serían afectados en su desarrollo, no permitiendo una buena coordinación madre-embrión (señales inadecuadas de embriones débiles para indicar su presencia en el momento apropiado) (Demmers et al., 2001), pero que permitiría un tiempo de vida ligeramente mayor del CL, dando lugar probablemente a la muerte embrionaria alrededor y posterior del reconocimiento maternal de la preñez. Esto se manifestaría en un mayor número de animales no gestantes a los 28 días, verificados mediante la presencia del embrión en estos grupos, respecto a GC. 

CONCLUSIONES

• Todas las borregas presentaron celo a la sincronización con esponja intravaginal (FGA). 
• Todas las borregas presentaron celo al tratamiento con prostaglandina F _2α.
• El celo en borregas después de la aplicación de prostaglandina F _2α en el día 4 del ciclo estrual ocurrió más temprano (34:28 h), que en aquellas tratadas en el día 10 (47:45 h) (p< 0.01).
• Las borregas sincronizadas con prosta-glandina F _2α en el día 4 del ciclo presentaron menor variabilidad (de = 4:26 h) a la presentación del celo que las sincroni-zadas el día 10 (de = 7:06 h).
• La tasa de preñez (no retorno al celo) a los 17 días postservicio fue similar en ambos grupos tratados con prostaglan-dina F _2α; sin embargo, porcentualmente fueron menores que el control (77.3, 80.0 y 91.3% para GP10, GP4 y GC, respectivamente); reduciéndose la tasa de gestación a los 28 días en todos los grupos (63.6, 65.0 y 87.0, respectivamente), y manteniéndose hasta los 72 días con excepción de GC (78.3%).

 

LITERATURA CITADA

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