http://dx.doi.org/10.15381/rivep.v27i1.11462

ARTÍCULO DE REVISIÓN

Fotoperiodo y ontogenia inicial de peces migratorios en Brasil con énfasis en sábalo (Prochilodus lineatus)

Photoperiod and initial ontogeny of migratory fish in Brazil with special emphasis on sabalo (Prochilodus lineatus)

 

Éver Edrey Hernández Cuadrado^1,2,3, Luis David Solis Murgas², Michael de Jesús Buitrago Cardozo¹

¹ Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad del Tolima, Altos de Santa Helena, Ibagué, Tolima, Colombia

² Programa de Posgraduação em Ciências Veterinárias, Laboratório de Fisiología e Farmacología, Universidade Federal de Lavras, Minas Gerais, Brazil

³ E-mail: ecuadra@ut.edu.co

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RESUMEN

El estudio de los aspectos reproductivos y de la ontogenia de los peces migradores es de gran importancia en piscicultura, especialmente cuando se trata de especies nativas, resaltándose los patrones de crecimiento y desarrollo. El objetivo delpresentetrabajofuehacer unacompilación delconocimientoactualdelaontogenia de sábalo, Prochilodus lineatus, en las fases de embrión y larva, bajo ambientes fóticos variables y desde la perspectiva de la capacidad adaptativa del fenotipo. Además, se revisaron casos de otras especies bajo cultivo o con potencial productivo. De este modo, la utilización de los cambios en los regímenes de luz y oscuridad han permitidoacelerar oretrasar lareproducción ylastasas decrecimiento,asícomo el desarrollo embrionario y larval en peces. No obstante, los datos se encuentran dispersos y en algunos casos existen vacíos de información sobre estas fases en muchas especies de peces oriundos de Brasil que migran para el desove, entre ellas el sábalo. En esta compilación se resalta la acción moduladora de algunos factores ambientales como el fotoperiodo, que pueden ser manipulados para mejorar la producción de esta especie en las etapas iniciales de su ciclo de vida. Por la naturaleza de estos factores, los esfuerzos deberán ser abordados desde la perspectiva de la adaptación o plasticidad fenotípica del modelo biológico estudiado.

Palabras clave: Prochilodus lineatus, especie nativa, crecimiento, desarrollo, fotoperiodo

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ABSTRACT

The study of reproductive aspects and ontogeny of migratory fish is relevant in pisciculture, especially when it is related to native species, emphasizing the patterns of growth and development of these taxa. The present research aimed to make a compilation of current knowledge on the ontogeny of sabalo, Prochilodus lineatus, in embryonic and larval stages, under varying photic environments and the adaptive capacity of the phenotype. Besides, the cases of other species currently cultivated or potentially productive in this stages were reviewed. Thus, the manipulation of light and darkness regimes has allowed to move forward or backwards the onset of reproduction and improve growth rates, as well as the embryonic and larval development in fish. Nevertheless, data is dispersed and in some cases there are information gaps, especially on migratory fish species in Brazil, including the sabalo. In this compilation, the modulating action of some environmental factors such as photoperiod, which can be manipulated to improve the production of sabalo in the early stages of its life cycle is highlighted. By the nature of these factors, efforts should be addressed from the perspective of adaptation or phenotypic plasticity of the studied biological model.

Key words: Prochilodus lineatus, native species, growth, development, photoperiod

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Introducción

Por su valor económico y ecológico, el sábalo Prochilodus lineatus (conocido en Brasil como grumatã, curimbatá, curimbá, papa-terra o curimba), es un pez de gran importancia en América del Sur dentro de las especies migratorias de tamaño mediano y grande (Botta et al., 2010). Se distribuye en las cuencas de los ríos Paraná, Paraguay, Paraíba y San Francisco (FAO, 1993), incluyendo los sistemas lénticos asociados. Se reproduce una vez por año, de octubre a marzo, y puede recorrer hasta 600 km en su ruta migratoria, la cual es altamente compleja (Hernández-Cuadrado et al., 2013).

Las especies nativas de peces migratorios son muy sensibles a cambios ambientales en las fases de embrión y larva (Maciel, 2006), de ahí la importancia del estudio de la ontogenia inicial de los taxones de interés comercial y científico como el sábalo. Esta es una especie cuyas poblaciones se encuentran amenazadas en Brasil debido al deterioro de su hábitat, la construcción de hidroeléctricas y la pesca irracional (Pesoa y Schulz, 2010) entre otros factores. Además, por necesitar del estímulo de los factores del ambiente migratorio, su reproducción en cautiverio es problemática y debe ser inducida artificialmente.

En este sentido, se han realizado algunos estudios en el sábalo de las primeras fases de su ontogenia (Botta et al., 2010), en la capacidad fertilizante del semen y la morfología del espermatozoide (Felizardo et al., 2010; Milliorini et al., 2011) y en algunos aspectos biológicos (Pesoa y Schulz, 2010). La fase larvaria es la que ha recibido menor atención, aunque se conocen los efectos de algunos factores ambientales sobre su desarrollo y crecimiento (Hernández-Cuadrado, 2013).

Por su parte, el estudio de la morfología de los organismos a través del tiempo permite la clasificación de las especies a través de sus rasgos ontogénicos y reproductivos (Sato, 1999). En el caso de los peces, sean marinos o de aguas continentales, el desarrollo es un proceso complejo que puede ser manipulado y moldeado en procedimientos biotecnológicos como bioindicador y en experimentos toxicológicos (Botero et al., 2004). No obstante, información existente sobre huevos y larvas de peces de agua dulce en Brasil son escasos en comparación con el conocimiento de la fase adulta, aunque se puede obervar un creciente interés por su estudio (Neumann et al., 2004; Arias-Gallo et al., 2010; Hernández-Cuadrado et al., 2013, 2014a,b).

Primeras Fases de la Ontogenia de los Peces

El análisis del desarrollo embrionario en peces permite la identificación temporal de la morfología en el proceso de formación de un nuevo organismo, lo cual ayuda en el manejo de la incubación y de la producción de larvas (Valbuena et al., 2012). La fase de embrión en peces es considerada como el periodo comprendido entre la fertilización y la eclosión, siendo seguida por las fase de larva, post-larva y alevino (Godinho, 2007).

Las definiciones de los estadios del desarrollo en peces han llegado a generar algunas discrepancias y confusiones. Por esto, algunos autores han propuesto el uso de una nomenclatura más estandarizada. Por ejemplo, Zaniboni-Filho et al. (2002) sugieren que la fase de huevo sea considerada como el periodo entre la fertilización y la eclosión, y la fase de larva entre la eclosión, el consumo del vitelo y el inicio de la alimentación exógena. Asimismo, la fase de poslarva comenzaría con la alimentación externa, aún con algún resto de vitelo, y finalizaría con la aparición de las aletas pectorales y aleta ventral y anal, en tanto que en la fase de alevino hay una metamorfosis completa y el pez es morfológicamente semejante a los ejemplares adultos.

Otra forma más detallada de estudiar el desarrollo embrionario en peces fue indicada por Kimmel et al. (1995), clasificando los periodos del embrión como zigoto, clivaje, blástula, gástrula, segmentación, faríngula y eclosión, para llegar a la fase de larva.

El zigoto presenta diferenciación del polo animal y vegetal, donde los huevos de peces corresponden al tipo telolecito. El clivaje comprende seis divisiones sucesivas del blastodisco (2, 4, 8, 16 y 32 células) hasta alcanzar los 64 blastómeros. El tipo de división es meroblástico y solo ocurre en el blastodisco sin comprometer el vitelo. En el último clivaje, que es el primero de tipo horizontal, se produce la membrana envolvente del blastodisco (EVL).

El periodo de blástula comienza a partir de 128 células hasta el inicio dela gastrulación; es decir, del 8° al 14° ciclo de división. También ocurren hechos importantes como la entrada del embrión en transición de la blástula media (TBM), la formación de la capa sincitial de la yema (YSL) y el comienzo de la epibolia. La TBM es de gran relevancia en el desarrollo embrionario porque es indicativo de la transcipción del RNA (Kimmel et al., 1995; Botta et al., 2010). La YSL es una estructura particular de los peces óseos, conformada por dos partes: la I-YSL, que está debajo del blastodisco y puede tener función nutritiva, y la E-YSL, que es transitoria durante los movimientos de la epibolia. Durante este periodo, el blastodisco, que inicialmente tiene forma de montículo alto, se torna más plano. El avance de la epibolia es definido como el porcentaje de yema que está cubierta por el blastodermo.

En la gastrulación ocurren los movimientos de involución, convergencia y extensión que darán origen a las capas germinativas primarias y al eje embrionario. La involución señala el comienzo de la gastrulación cuando el embrión alcanza el 50% de epibolia y aparece el anillo germinativo en el borde del blastodermo. En la convergencia se da una acumulación de células a lo largo del anillo germinativo. El movimiento morfogenético de extensión hace referencia al alargamiento del eje embrionario primario. En la segmentación se acentúan los movimentos morfogenéticos, aparecen los primeros somitos y el rudimento de los órganos, así como el estiramiento y los movimentos musculares iniciales. La faríngula se alcanza cuando morfológicamente el embrión puede ser comparado con los embriones de otros vertebrados. Después de este periodo sobreviene la eclosión y el inicio de la fase de de larva.

En el presente trabajo se sugiere la conjugación de la terminología de los dos autores citados (véase Kimmel et al., 1995; Botta et al., 2010) para estudios de las primeras fases de desarrollo ontogénico en peces neotropicales. Algunos de los periodos del desarrollo embrionario del sábalo (Prochilodus lineatus) se muestran en la Fig. 1.

El Sábalo y Otros Peces Migratorios de Importancia Económica en Brasil

El medioambiente externo e interno del animal afecta la reproducción estacional de los peces. Estos factores marcan el inicio de una serie compleja de alteraciones neuroendocrinas que ejercen el control general de los procesos de maduración gonadal, desova, desarrollo y crecimiento (Whitehead et al., 1978; Mustapha et al., 2012). Muchos de estos factores están relacionados con la calidad de los huevos, composición de la dieta, métodos de desova, apareamiento, manipulación, ambiente, selección y condiciones de cultivo. Así mismo, la calidad de los huevos comprende las características que determinan su capacidad de sobrevivir (Bromage et al., 2001).

Se han señalado algunos eventos clave en el desarrollo de los peces para la producción de larvas (Santos y Godinho, 1994; Godinho, 2007). Entre ellos, el tamaño de la larva al momento de la eclosión y de la formación del sistema nervioso (Fig. 1), el tiempo de reabsorción del vitelo, la pigmentación de la retina y del cuerpo, apertura de la boca y del tracto digestivo (lumen intestinal), flexión de la notocorda, desarrollo de las aletas y el llenado de la vejiga gaseosa. Por eso, el abordaje de algunos de estos aspectos es crucial en el estudio de la ontogenia de especies como P. lineatus y otros peces, sean estos migratorios o no. Además, el cierre del blastoporo (Fig. 1c,d) se le considera como uno de los eventos más importantes de la embriogénesis en piscicultura, pues indica el momento adecuado para estimar las tasas de fertilización.

Debido a la capacidad adaptativa a diversos ambientes de agua dulce, así como a su precocidad, elevada prolificidad, posibilidad de fertilización artificial, bajo costo de su alimentación y aceptación por parte del consumidor, las especies del género Prochilodus son de gran importancia comercial en varias regiones de Brasil y de América del Sur (Revaldaves et al., 1997; Atencio-García et al., 2003; Zaniboni-Filho et al., 2008; Machado y Foresti, 2012).

Además, las áreas de reproducción y larvicultura fueron destacadas como prioritarias para investigación y desarrollo en Brasil (Godinho, 2007; Hernández-Cuadrado et al., 2014b), debido al escaso conocimiento de las especies de peces continentales brasileras (Guerrero et al., 2009), particularmente en lo referente a las técnicas para el estudio de los gametos (Maria, 2005). Es importante hacer notar que en 2005, la acuicultura aportó más del 25% de la producción total de pescado en Brasil, siendo los principales productores las regiones sur, nordeste y sudeste del país (IBAMA, 2007). Asimismo, un representante del género Prochilodus (sábalo -P. lineatus) es una de las tres especies con mayores índices de producción extractiva en el país.

En el Cuadro 1 se muestran los estudios representativos que han sido publicados sobre desarrollo embrionario y larval del sábalo. En los cuadros 2 y 3 se presentan los trabajos llevados a cabo en otras especies de importancia económica o con potencial en la piscicultura brasilera y en América Latina.

Fotoperiodo y Plasticidad Fenotípica en la Ontogenia Inicial de los Peces

Uno de los factores de mayor efecto sobre las funciones fisiológicas en los animales es el fotoperiodo (Aschoff, 1981; Hernández-Cuadrado, 2013). Este factor es de gran relevancia en la reproducción, crecimiento y desarrollo de los teleósteos por ser la señal más importante de la estacionalidad (Martínez-Palacios et al., 2007; Mustapha et al., 2012), especialmente en especies nativas. Las exigencias de los periodos de luzoscuridad (L:O) son especie-específicas y dependen de la etapa de desarrollo del pez (Adewolu et al., 2008; Hernández-Cuadrado et al., 2014b). Así, se ha determinado en la tilapia del Nilo (Oreochromis niloticus) y en Pagrus major un mayor crecimiento en las primeras fases de su ontogenia (Rad et al., 2006; Bezerra et al., 2008) cuando fueron sometidos a fotoperiodos largos, especialmente a 24:00.

No obstante lo anterior, resultados reportados en la literatura son contradictorios, pues en algunos casos se indica un aumento del crecimiento y desarrollo con luz u oscuridad constante (Britz y Pienaar, 1992; Veras, 2011; Mustapha et al., 2012), mientras que otros estudios no encuentran diferencias de importancia (Almazan-Rueda et al., 2005). Debido a estas diferencias, se requiere la realización de investigaciones puntuales para cada especie, pues estas presentan características particulares que deben ser abordadas e interpretadas de manera diferente. La variación del fenotipo por efecto directo del ambiente ha sido encontrada en muchas especies (Loman, 2003). Es decir, la plasticidad fenotípica es considerada un fenómeno general donde los individuos modifican sus fenotipos en respuesta a señales ambientales, generalmente para adaptarse a los ambientes variables (Sadeh et al., 2011).

Según la Unión Internacional de Ciencias Fisiológicas (IUPS, 2003), la plasticidad fenotípica hace referencia a los cambios adaptativos que ocurren en un organismo como respuesta a los cambios inducidos experimentalmente. Particularmente hace referencia a factores climáticos, tales como la temperatura ambiental y la intensidad lumínica en un medio controlado. Así, se trata de cambios que reducen la tensión fisiológica producida por componentes estresantes del ambiente total y que ocurren dentro del periodo de vida de un organismo. Dentro de los factores que pueden afectar la respuesta adaptativa de un animal al ambiente se encuentran las variaciones del fotoperiodo. El término hace referencia a la variabilidad o fluctuaciones anuales en la duración del día solar, las cuales tienen gran incidencia en la reproducción de los peces de zonas templadas y tropicales (Maitra et al., 2006). El fotoperiodo puede afectar la incubación, el crecimiento, el desarrollo y la supervivencia de las larvas de peces (Baumgartner et al., 2008; Hernández- Cuadrado et al., 2014a), de allí que se sugiera que, en la naturaleza, cada especie selecciona los factores abióticos adecuados para su reproducción.

Como se observa, el fenómeno de la plasticidad fenotípica es aplicable enteramente al efecto que pueda tener la variación del fotoperiodo sobre el crecimiento y desarrollo de embriones y larvas de peces migratorios como el sábalo - P. lineatus (Hernández- Cuadrado, 2013), pez migrante de gran importancia ecológica y comercial, que ha sido usado como modelo experimental en muchos estudios en Brasil y América del Sur (Pereira et al., 2013; Hernández-Cuadrado, 2013, 2014a; Da Silva y Martínez, 2014).

Además del efecto del fotoperiodo, se debe estudiar la pigmentación (melanóforos, iridóforos) y sus patrones de aparición en los primeros estadios ontogénicos de P. lineatus, dado que este aspecto en teleósteos es indicativo del tipo de ambiente en el que habita la especie (Bolker y Hill, 2000). Algunas especies eclosionan sin pigmentación (Maciel, 2006; Arias-Gallo et al., 2010), unas tienen pigmentos en menor grado (Nakatani et al., 2001) y en otras están bien definidos, inclusive, desde antes de la eclosión (Kimmel et al., 1995; Romagosa et al., 2001; Montoya et al., 2010).

En P. lineatus existe un vacío de información sobre los patrones de pigmentación relacionados con el fotoperiodo, pero se dispone de algunos estudios sobre el particular en especies próximas (Maciel Jr, 1996; Godinho y Pompeu, 2003; Reynalte-Tataje et al., 2004; Correia et al., 2010). Esta información colateral permitirá aportar datos útiles para el entendimiento de la ecología y el manejo del sábalo en cultivo. Por otra parte, el estudio alométrico de los componentes anteriores del cuerpo (cabeza) de las larvas es importante, pues allí se encuentran los principales órganos relacionados con la coordinación de los movimientos y la percepción del ambiente (Maciel, 2006; Correia et al., 2010), como el sistema nervioso central (Fig. 2f). Recientemente, se ha establecido que el crecimiento alométrico de P. lineatus puede estar bajo la influencia del ambiente fótico (Hernández-Cuadrado et al., 2014b), pues es uno de los factores del desarrollo y crecimiento de los peces.

Se puede concluir que aunque existe un colectivo importante de trabajos sobre la ontogenia inicial de P. lineatus y otras especies, es importante continuar los estudios bajo diferentes condiciones ambientales, particularmente de fotoperiodo, buscando corroborar su acción moduladora sobre el crecimiento y el desarrollo corporal. Los resultados que puedan ser obtenidos serán de gran ayuda en la optimización de paquetes tecnológicos que busquen mejorar los procesos de fertilización y el manejo de embriones, larvas y alevinos del sábalo en piscigranjas.

Agradecimientos

Los autores agradecen al Bioterio de Animales de la Universidade Federal de Lavras, a CAPES/CNPq, Brasil y a Colfuturo, Colombia. Asimismo, a Nancy Gómez por la revisión del artículo y a la Universidad del Tolima, Colombia, por su apoyo al primer autor.

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Recibido: 8 de mayo de 2015

Aceptado para publicación: 22 de septiembre de 2015