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Revista de Investigaciones Veterinarias del Perú

versão impressa ISSN 1609-9117

Rev. investig. vet. Perú vol.28 no.4 Lima out./dez. 2017

 

ARTÍCULOS PRIMARIOS

Trypanosoma spp en ratas (Rattus rattus y Rattus norvegicus) de dos medioambientes: mercados de abasto y granjas porcinas

Trypanosoma spp in rats (Rattus rattus and Rattus norvegicus) from two environments: food markets and pig farms

 

Andrea Carhuallanqui P.1, Amanda Chávez V.1.2, Rosa Pinedo V.1

1 Laboratorio de Microbiología y Parasitología Veterinaria, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú

2 E-mail: achavezvg@gmail.com

Trabajo de investigación financiado con el apoyo del Fondo de Promoción de Trabajo de Tesis de Pregrado del VRI-UNMSM (Código N.° 160801067 EAPV-FMV UNMSM 2015).


RESUMEN

El objetivo del estudio fue determinar la presencia de Trypanosoma spp en Rattus spp de mercados de abasto y granjas porcinas en Lima, Perú, identificar las especies de Trypanosoma spp mediante caracterización morfológica y biométrica, y correlacionar la presencia del parásito con las variables sexo, edad (juvenil y adulto), procedencia y especie. El estudio se desarrolló en ocho mercados de abasto de seis distritos (n=62 ratas) y en tres granjas porcinas (n=99) de tres distritos de Lima. Se colectaron muestras de sangre y se analizaron mediante la técnica de frotis sanguíneo delgado coloreado con la tinción rápida «Hemacolor» para determinar la presencia del parásito. La identificación de las especies de tripanosomas se hizo con claves internacionales con base a las características morfológicas y biométricas de los tripomastigotes presentes en frotis sanguíneos coloreados con Giemsa. Se identificó la presencia de T. lewisi en 22.5 y 21.2% de ratas en los mercados de abasto y granjas porcinas, respectivamente. Se halló una frecuencia de T. lewisi en R. norvegicus y R. rattus de 10.2 y 26.7%, en ratas machos y hembras de 21.1 y 22.0%, y en adultas y juveniles de 17.0 y 26.5%, respectivamente. No se evidenció asociación significativa con las variables procedencia, sexo y edad. R. rattus mostró un factor de riesgo significativo (OR: 3.77) frente a Rattus norvegicus para la presentación de T. lewisi.

Palabras clave: tripanosomiasis; hemoparásitos; roedores; granjas porcinas; mercados


ABSTRACT

The aim of the study was to determine the presence of Trypanosoma spp in Rattus spp from food markets and pig farms in Lima, Peru, to identify the species of Trypanosoma spp by morphological and biometric characterization, and to correlate the presence of the parasite with the variables sex, age (juvenile and adult), origin and species. The study was conducted in eight food markets of six districts (n = 62 rats) and three pig farms (n = 99) from three districts of Lima. Blood samples were collected and analysed using the thin blood smear technique and stained with «Hemacolor» to determine the presence of the parasite. The identification of the Trypanosome species was based on international keys based on the morphological and biometric characteristics of the trypomastigotes present in blood smears stained with Giemsa. T. lewisi was the only species found in a frequency of 22.5 and 21.2% in rats from the food markets and pig farms, respectively. The frequency of T. lewisi in R. norvegicus and R. rattus was 10.2 and 26.7%, in male and female rats was 21.1 and 22.0%, and in adults and juveniles was 17.0 and 26.5%, respectively. There was no significant association with the variables of origin, sex, and age. R. rattus showed a significant risk factor (OR: 3.77) against R. norvegicus for the presentation of T. lewisi.

Key words: trypanosomiasis; haemoparasites; rodents; pig farms; markets


INTRODUCCIÓN

La tripanosomiasis es una enfermedad parasitaria ocasionada por un protozoo flagelado que infecta la sangre y algunos tejidos de la mayoría de animales vertebrados de sangre caliente y fría. El ciclo de vida implica un hospedero intermediario, por lo general un insecto (Hoare, 1972; Kudo, 1985). Las especies más patógenas de Trypanosoma han sido ampliamente estudiadas según su ubicación geográfica (Guhl et al., 2007).

Una característica peculiar de algunas especies patógenas, como T. cruzi, es que pueden parasitar animales de varias especies (murciélagos, zorros, armadillos, ratas, cuyes, etc.) sin causarles daño, debido a que sus organismos se han adaptado fisiológicamente a la presencia de parásitos a través de largos periodos de asociación. Es así que estos animales actúan como reservorios y se convierten en focos de infección para hospederos susceptibles (Smith et al., 1995).

La orden Rodentia constituye el grupo más numeroso de mamíferos. Asimismo, incluye especies sinantrópicas, donde el género Rattus está ampliamente distribuido, siendo las especies más comunes la rata (R. rattus o rata negra y R. norvegicus o rata gris) y el ratón (Mus musculus) (Carleton y Musser, 2005). Diversos estudios han señalado el papel del género Rattus como hospedero definitivo y reservorio de Trypanosoma lewisi y T. cruzi, respectivamente (Herrera y Urdaneta-Morales, 1997; Dahesh y Mikhail, 2016).

Trypanosoma lewisi pertenece al grupo Stercoraria, al desarrollar sus estadios infectivos (tripanosomas metacíclicos) en el intestino posterior, que luego son eliminados al exterior junto con las heces. La clasificación del grupo Stercoraria, en base a la longitud total del cuerpo, se categoriza en tres subgéneros: Megatrypanum, Herpetosoma, y Schizotrypanum donde T. lewisi pertenece al subgénero Herpetosoma, que muestra una longitud promedio de 30 µm (Hoare, 1964), un extremo posterior puntiagudo, núcleo localizado a la mitad del cuerpo y un flagelo libre (Kreier y Baker, 1987). T. lewisi es transmitido por pulgas, tiene una estricta especificidad de especie (Hoare, 1972; Desquesnes et al., 2002). Las ratas se infectan principalmente por vía oral, a través de la contaminación por heces de pulgas o la ingestión de las mismas conteniendo tripomastigotes metacíclicos (Molyneux, 1969), considerándose Xenoxilla cheopis como el principal vector en áreas tropicales y subtropicales (Hoare 1972).

A pesar de ser considerada T. lewisi como especie no patógena en hospederos naturales, se ha demostrado que aumenta la multiplicación de Toxoplasma gondii en macrófagos alveolares y peritoneales de ratas blancas (Ríos et al., 2009).Asimismo, infecciones en personas por T. lewisi atípica han sido diagnosticados por microscopía y estudios moleculares (Doke y Kar, 2011; Verma et al., 2011; Truc et al., 2013; Rayat y Vasishta, 2014), lo que demostraría un papel potencialmente patogénico para el hombre (Lun et al., 2015).

Trypanosoma cruzi pertenece al subgénero Schizotrypanum y, a diferencia de T. lewisi, desarrolla en una amplia gama de hospederos; causando en el hombre un síndrome debilitante crónico denominado ‘Mal de Chagas’. Se transmite principalmente por las heces de más de 140 especies de insectos triatominos hematófagos (Bargues et al., 2010). Se reconocen como reservorios naturales silvestres a diversas especies, incluyendo ratas (Ratttus spp) y cuyes (Cavia porcellus) (Salazar-Schettino et al., 1997; Náquira y Cabrera, 2009).

Ante la escasez de información sobre la tripanosomiasis en roedores en Lima, el presente estudio tuvo por objetivos determinar la presencia de Trypanosoma spp en Rattus spp procedentes de mercados de abasto y granjas porcinas, identificar las especies de Trypanosoma spp mediante su caracterización morfológica y biométrica, y correlacionar la presencia del parásito con las variables sexo, edad y procedencia.

MATERIALES Y MÉTODOS

Lugar del Estudio

El estudio se realizó en dos medioambientes de la ciudad de Lima. Se evaluaron ocho mercados de abasto de seis distritos (San Martín de Porres, Chorrillos, Surco, La Victoria, San Luis, San Juan de Miraflores) y tres centros de producción porcina (Villa El Salvador, Lurín, Huaral). Los roedores capturados fueron manipulados en áreas aisladas (separadas de productores, vendedores y personas en general) y las muestras fueron procesadas en el Laboratorio de Parasitología de la Facultad de Medicina Veterinaria (FMV) de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM), Lima, Perú.

Roedores

Roedores del género Rattus (R. rattus y R. norvegicus) fueron capturados durante un periodo de 17 meses (enero de 2014 a julio de 2015). Se capturaron 99 y 62 ratas en las granjas porcinas y mercados de abasto, respectivamente.

Se usaron trampas «Tomahawk» de captura viva (18 x 18 x 60 cm), ubicadas estratégicamente de acuerdo con la verificación de indicios de la presencia de roedores, manteniendo una distancia entre ellas no mayor a 5 m. Las trampas fueron colocadas durante la noche y revisadas en la mañana siguiente o durante la madrugada. Los roedores no permanecieron más de 24 h dentro de las trampas. El cebo utilizado dependió del ecosistema a muestrear; así para el caso de granjas porcinas se empleó una mezcla de pepa de zapallo, tomate, maní y esencia de vainilla, y para el caso de los mercados de abasto se utilizó una mezcla de carne molida, tomate, manzanas y esencia de vainilla.

Se siguieron estándares de bioseguridad y normas de procesamiento de acuerdo con los protocolos del Centro de Enfermedades Infecciosas y Prevención de Atlanta (Mills et al., 1998). Los roedores fueron anestesiados mediante la inhalación de cloroformo e inyección de ketamina (100 mg/kg) y sacrificados con una sobredosis de pentobarbital sódico, vía parenteral.

Se registró el sexo, la procedencia y los parámetros morfométricos mediante el uso de un vernier de 18 pulgadas (longitud total, largo de cola, patas y orejas y el peso) para establecer la especie. Para la clasificación de edades (juveniles y adultos) en Rattus spp se consideró el peso utilizando una balanza digital de 1-10 kg, según las guías morfométricas de Milazzo et al. (2010), considerando como adultos a especímenes con peso mayor de 130 g; mientras que para Rattus norvegicus se siguió las indicaciones de Kataranovski et al. (1994), considerando como adultos a especímenes con peso mayor de 200 g.

Identificación de Trypanosomas

La identificación se basó en claves internacionales, con base a las características morfológicas y biométricas de los tripomastigotes presentes en los frotis sanguíneos, tales como longitud total del cuerpo, posición nuclear y desarrollo de la membrana ondulante, así como forma, tamaño y disposición del kinetoplasto. Se consideraron, además, la distancia de la parte posterior del cuerpo y el kinetoplasto (PK), la longitud total (L), longitud del núcleo (N), distancia entre el kinetoplasto y el centro del núcleo (KN), distancia entre la parte posterior del cuerpo y el centro del núcleo (PN), distancia entre el núcleo y la parte anterior del cuerpo (NA), ancho del cuerpo a nivel del núcleo (W) y la longitud del flagelo libre (F). Las dimensiones calculadas a 100X fueron obtenidas utilizando un software Leica Application Suite y fueron comparadas con las descripciones realizadas por diversos autores (Laakkonem et al., 2003; Karbowiak et al., 2009).

Muestras y Diagnóstico

Muestras sanguíneas fueron colectadas en tubos con anticoagulante mediante punción intracardiaca antes del sacrificio de los roedores. Se prepararon no menos de dos frotis sanguíneos por muestra. El primero fue coloreado mediante la tinción rápida «Hemacolor» (Merck) que permitió determinar la presencia del parásito. La segunda lámina fue coloreada con Giemsa para la diferenciación morfométrica y morfológica del parásito (Mills et al., 1998; Vega y Náquira, 2006; García, 2007).

Análisis Estadístico

Se levantó información epidemiológica de cada área estudiada (mercados de abasto y granjas porcinas), colectándose información de los roedores como sexo, procedencia, edad y especie. La asociación entre la presencia de T. lewisi y cada uno de los potenciales factores asociados a su transmisión fueron analizados mediante el cálculo de Odds Ratio (OR), donde valores p<0.05 evidenciaron factores de riesgo. Para ello, se utilizaron múltiples modelos de regresión logística, analizados en el software estadístico STATA v. 12.0.

Aspectos Éticos

Los animales estudiados fueron tratados bajo las normas y principios de la guía internacional de principios para la investigación biomédica que involucra animales (Mills et al., 1998), contando con la autorización del Comité de Bioética de la FMV-UNMSM (Resolución N.º 2014-002).

RESULTADOS

Se capturaron 99 ratas (55 R. rattus y 44 R. norvegicus) en las granjas porcinas y 62 ratas (57 R. rattus y5 R. norvegicus) en los mercados de abasto. En los frotis de sangre se observaron tripomastigotes con morfología similar, tanto en las muestras provenientes de mercados de abasto como de las granjas porcinas. Se evidenció un cuerpo alargado con extremos afilados, núcleo situado en la parte anterior del cuerpo, kinetoplasto en forma ovalada y localizado cerca del final de la parte posterior del cuerpo, posición subterminal, y una membrana ondulante con desarrollo moderado (Figura 1). Los rangos del tamaño del cuerpo variaron entre 21.05 y 33.4 µm, ancho del cuerpo entre 1.23 y 2.09 µm, y el flagelo libre entre 5.48 y 11.98 µm (Cuadro 1). Las características descritas concordaron únicamente con T. lewisi.

En el Cuadro 2 se puede apreciar una frecuencia de 22.5 y 21.2% de muestras positivas a T. lewisi en mercados de abasto y granjas porcinas, respectivamente; así como una frecuencia de 21.3% en machos y 22.0% en hembras. El 17.0% de adultos y 26.5% de juveniles resultaron positivas a la infección, mientras que 10.2 y 26.7% de R. norvegicus y R. rattus fueron positivos a T. lewisi, respectivamente.

Al interrelacionar las variables independientes (sexo, procedencia, especie y grupo etario), como posibles factores de riesgo y la variable dependiente (frecuencia de T. lewisi), solo se muestra diferencia significativa (p<0.05) en la variable especie, encontrándose a R. rattus con mayor riesgo (OR= 3.77) de infección por T. lewisi.

DISCUSIÓN

Se identificó la presencia de T. lewisi en las muestras sanguíneas mediante la caracterización morfológica y biométrica de los tripomastigotes (Hoare, 1964, 1972; Laakkonem et al., 2003; Karbowiak et al., 2009), quienes se basaron principalmente en la longitud total del cuerpo, posición nuclear y desarrollo de la membrana ondulante, así como forma, tamaño y disposición del kinetoplasto.

El tamaño de los tripomastigotes fue intermedio, con rangos entre 21.05 y 33.4 µm y una media de 25.6 ± 3.4 en mercado de abasto y 24.62 ± 2.98 en granjas; medidas que podrían pertenecer a varias especies de Trypanosoma; sin embargo, sumados al tipo de hospedero, solo podrían corresponder a las especies T. lewisi y T. cruzi; diferenciándose de este último por la forma de C o S, que adopta normalmente en los frotis sanguíneos (Kudo, 1985; Tyler y Engman, 2001). Además, los kinetoplastos presentaban forma elíptica yde posición subterminal; tal como lo describe Karbowiak et al. (2005) y Hoare (1972) en T. lewisi, diferenciándose de T. cruzi quién presenta una forma redondeada (Kudo, 1985). En todos los casos se observó una membrana ondulante con moderado desarrollo concordante a T. lewisi (Hoare, 1964; Kudo, 1985), muy distintos de los de T. cruzi, que, por lo general, poseen una membrana ondulante poca desarrollada.

Los resultados obtenidos demuestran únicamente la presencia de T. lewisi; con una frecuencia global de 21.7% en R. rattus y R. norvegicus. Resultados similares fueron reportados en Brasil (Linardi y Botelho, 2002), mientras que Gamarra (1987) reportó una frecuencia de 13.3% en R. rattus procedentes de la ciudad de Lambayeque, Perú. La ausencia de tripomastigotes de T. cruzi en este estudio podría deberse a que la zona donde fueron capturados los roedores no constituye zona endémica a T. cruzi, causante de la tripanosomiasis americana (Náquira et al., 2001), ni reúne las condiciones ambientales para el desarrollo de sus vectores (Mendoza et al., 2005).

La mayoría de estudios sobre T. lewisi proceden de países asiáticos y africanos como India, Nigeria y Egipto, quienes mostraron prevalencias superiores (Akinboade et al., 1981; Saxena y Miyata, 1993; Laha et al., 1997; Dahesh y Mikhal et al., 2016). En la India, Saxena y Miyata (1993) encontraron una prevalencia de 41.2% en Rattus norvegicus, mientras que Laha et al. (1997) encontraron una prevalencia de 82.3%; ambos estudios realizados en zonas pobres y rurales sin control para la eliminación de estos roedores, debido principalmente a creencias religiosas.

Países de la región como Brasil, Venezuela y Chile han demostrado la presencia de

T. lewisi en Rattus spp con frecuencias de 21.7, 55.0 y 15.8%, respectivamente (Franjola et al., 1995; Linardi y Botelho, 2002; Lima et al., 2003), donde la frecuencia más alta fue reportada en Venezuela en una zona endémica para leishmaniasis cutánea y T. cruzi (Lima et al., 2003).

El análisis estadístico determinó que solo la variable especie fue significativa, donde R. rattus presentó 3.7 veces mayor riesgo a la infección de T. lewisi en comparación a R. norvergicus. Resultados similares fueron obtenidos en zonas rurales de Egipto (Dahesh y Mikhail, 2016), donde, además, reportaron que ningún R. norvegicus estuvo infectado con T. lewisi.

Alarcón de Noya et al. (1997) señalan que la respuesta inmune de R. norvegicus sea probablemente más eficiente comparado con R. rattus, ya que ante una infección pa-rasitaria con Schistosoma mansoni mostraron una respuesta eficaz, mientras que R. rattus fue más permisivo para el desarrollo y multiplicación del termatodo. Así también, Leger et al. (1976) demostraron que R. norvegicus produjo anticuerpos contra S. mansoni en forma temprana, con la consecuente eliminación del parasito; mientras que R. rattus reaccionó deficientemente al mostrar una infección persistente.

En las variables edad y sexo no se encontraron diferencias significativas; sin embargo, Ugbomoiko (1997) encontró frecuencias más altas en ratas adultas. Por otro lado, la frecuencia de T. lewisi en machos y hembras fue similar, concordando con Franjola et al. (1995) y Ugbomoiko (1997); no obstante, Linardi y Botelho (2002) encontraron una mayor frecuencia en machos, atribuyéndolo al factor comportamiento territorial y al mayor rango de recorrido que realizan los machos.

Las granjas porcinas y los mercados de abasto presentaron prevalencias similares. El mayor número de roedores capturados en los mercados se produjo en establecimiento de comida y en áreas de almacenamiento de sacos de arroz y frutas. La frecuencia reportada en el presente estudio es preocupante, ya que las personas que trabajan y visitan dichos lugares se encontrarían en contacto directo con las diferentes especies de pulgas de los roedores, pudiendo correr el riesgo de adquirir una infección por T. lewisi.

En varios países se han reportado casos de tripanosomiasis atípica causado por T. lewisi en el hombre (Howie et al., 2006; Verma et al., 2011). En el Perú se hace necesario mayores estudios que ayuden a dilucidar el verdadero rol de Rattus spp como transmisor de T. lewisi en el hombre. Para el diagnóstico de tripanosomiasis se tiene técnicas serológicas, moleculares (PCR) y de amplificación isotérmica (LAMP), siendo su principal desventaja el alto costo. En el presente estudio se utilizó el frotis sanguíneo, que es la más utilizada debido a su bajo costo, pero su principal desventaja es la baja probabilidad de detectar tripomastigotes, al ser una técnica de análisis directo y utilizar poca cantidad de sangre. Asimismo, el nivel de parasitemia tiene un rol importante para determinar la sensibilidad, ya que es variable a lo largo de la infección (García, 2007; Verma et al., 2011), por lo que es probable que estos resultados se encuentren subestimados.

La parasitemia no es constante durante la infección por T. lewisi. En la fase inicial (unos 10 días) es elevada porque los parásitos se multiplican activamente en la sangre debido a la ausencia de un control inmunológico; luego los tripanosomas dejan de multiplicarse y la infección se estabiliza por varias semanas. Durante la fase crónica, la sensibilidad de reduce debido a la respuesta inmunitaria del hospedero y raramente se observan parásitos en la sangre, desarrollándose una sólida inmunidad contra la reinfección, donde finalmente la sensibilidad es prácticamente nula en los portadores sanos (Toure, 1976).

CONCLUSIONES

Se determinó únicamente la presencia de Trypanosoma lewisi en roedores del género Rattus, provenientes de mercado de abasto y granjas porcinas, con una frecuencia de 22.5 y 21.2% respectiva mente.

Se halló una frecuencia de T. lewisi en R. norvegicus y R. rattus de 10.2 y 26.7%, en ratas machos y hembras de 21.1 y 22.0%, y en adultas y juveniles de 17.0 y 26.5%, respectivamente.

No se evidenció asociación significativa con las variables procedencia, sexo y edad.

Rattus rattus mostró un factor de riesgo significativo (OR: 3.77) frente a Rattus norvegicus para la presentación de T. lewisi.

 

LITERATURA CITADA

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Recibido: 1 de marzo de 2017

Aceptado para publicación: 30 de agosto de 2017

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