ARTÍCULOS PRIMARIOS

 

Prevalencia de Giardia spp en roedores (Rattus spp) de un zoológico de Lima Metropolitana

Prevalence of Giardia spp in rodents (Rattus spp) of a zoo in Metropolitan Lima

 

Cynthia Casana P.¹, Amanda Chávez V.^1,2, Deisy Abad-Amerí¹, Rosa Pinedo V.¹

1 Laboratorio de Microbiología y Parasitología Veterinaria, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú

2 E-mail: achavezv@unmsm.edu.pe

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RESUMEN

El objetivo del estudio fue determinar la prevalencia de Giardia spp en roedores (Rattus rattus y Rattus norvegicus) capturados en un zoológico de Lima Metropolitana, así como la posible asociación entre la presencia del parásito con las variables especie, sexo y edad de las ratas. Se capturaron 127 roedores (Rattus spp) entre febrero de 2013 y agosto de 2016 mediante el uso de trampas de captura viva «Tomahawk». La manipulación de los roedores y la recolección de las muestras cumplieron con los estándares de bioseguridad y normas de procesamiento de acuerdo con los protocolos del Centro de Enfermedades Infecciosas y Prevención de Atlanta (CDC). Muestras del intestino delgado y tracto digestivo posterior (ciego, colon y recto) fueron colectadas y conservadas con formol al 10%. Se utilizó la técnica de Ritchie modificado, considerándose como muestra positiva la presencia de alguna forma parasitaria de Giardia spp (trofozoito o quiste). La prevalencia de Giardia spp en los roedores fue 5.5 ± 0.04% (7/127), siendo de 2.1% en R. rattus (1/48) y 7.6% en R. norvergicus (6/79). No se encontró asociación significativa entre la frecuencia de Giardia spp y las variables especie, sexo y edad. Se reporta una baja prevalencia de Giardia spp en roedores capturados en el zoológico; sin embargo, podría existir un riesgo potencial de infección parasitaria para los concurrentes, principalmente niños y ancianos, así como animales y trabajadores de la institución.

Palabras clave: Giardia spp; roedores; zoológico; zoonosis

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ABSTRACT

The aim of this study was to determine the prevalence of Giardia spp in rodents (Rattus rattus and Rattus norvegicus) captured in a zoo in Metropolitan Lima, as well as the possible association between the presence of the parasite with the species, sex and age of the rats. A total of 127 rodents (Rattus spp) were captured between February 2013 and August 2016 by using live capture traps «Tomahawk». The handling of the rodents and the collection of the samples complied with biosafety standards and processing standards in accordance with the protocols of the Center for Infectious Diseases and Prevention of Atlanta (CDC). Samples of the small intestine and posterior digestive tract (caecum, colon and rectum) were collected and preserved with 10% formaldehyde. The modified Ritchie technique was used, considering as a positive sample the presence of some parasitic form of Giardia spp (trophozoite or cyst). The prevalence of Giardia spp in rodents was 5.5 ± 0.04% (7/127), being 2.1% in R. rattus (1/48) and 7.6% in R. norvergicus (6/79). No significant association was found between the frequency of Giardia spp and the species, sex and age. A low prevalence of Giardia spp is reported in rodents captured at the zoo; however, there could be a potential risk of parasitic infection for those attending, mainly children and the elderly, as well as animals and workers of the institution.

Key words: Giardia spp; rodents; zoo; zoonose

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INTRODUCCIÓN

El protozoario flagelado Giardia spp se aloja de forma oportunista en el tracto intestinal de una amplia gama de hospedadores, tales como los animales domésticos, silvestres y el hombre. Este parásito ocasiona la giardiasis, enfermedad considerada como una zoonosis por la Organización Mundial de la Salud (Adam, 2001).

La transmisión se realiza por la vía oralfecal, mediante contacto directo, ingestión de agua o alimentos contaminados con heces humanas o de animales infectados con el parásito (DuPont, 2013). La aparición de signos clínicos como diarrea, dolor abdominal y pérdida de peso dependerá de la edad, estado inmune, cantidad de quistes transmitidos y el genotipo del parásito (Molina et al., 2008). Así mismo, la tasa de infección se encuentra directamente proporcional a los malos hábitos y condiciones de higiene, siendo su presencia mucho mayor en los países menos desarrollados (Baker, 2007). Se ha podido identificar, según el hospedador, seis especies de Giardia: G. duodenalis en mamíferos, G. agilis en anfibios, G. muris en roedores, G. ardeae y G. psittaci en aves y G. microti en ratas almizcleras y ratones (Feng y Xiao, 2011).

Con el avance de la biología molecular se ha identificado que G. duodenalis tiene potencial zoonótico (Wielinga y Thompson, 2007), habiendo sido subdividido en ocho genotipos (A-H) de acuerdo con la especie, el hospedador y su morfología, siendo los genotipos A y B responsables del 99.2% de giardiasis en humanos (Thompson y Monis, 2004; Sprong et al., 2012). Por otro lado, el genotipo G es propio de roedores (Thompson y Monis, 2004); sin embargo, estudios realizados por Feng y Xiao (2011) y Fernández-Álvarez et al. (2013) encontraron que ratas del género Rattus pueden ser portadores de G. duodenalis genotipo B.

Diversos estudios reportan que, dentro de la familia de roedores, el género Rattus es la especie con más alta tasa de prevalencia de giardiasis (Ayulo y Dammert, 1947; Franjola et al., 1995; Hancke et al., 2011; Zhao et al., 2015). Estos roedores tienen amplia distribución y gran capacidad de adaptación a diversos medioambientes, por lo que su presencia aumenta el riesgo de infección para el hombre (Paramasvaran et al., 2009; Rodríguez et al., 2010).

Son pocos los estudios en el Perú que han evaluado el parasitismo de Giardia spp en roedores, así como su rol como potencial reservorio de este parásito en lugares de esparcimiento público; por ejemplo, en zoológicos, que son áreas de gran afluencia de población vulnerable, como niños y ancianos. La escasez de estos estudios es debido a su baja importancia en términos económicos, la elevada demanda de logística y la dificultad que se tiene para realizar su captura (Perec et al., 2015). Por estas razones, el objetivo del estudio fue determinar la prevalencia de Giardia spp en roedores (Rattus rattus y Rattus norvegicus) capturados en una área de fauna silvestre en cautiverio de Lima Metropolitana, así como correlacionar la presencia del parásito con las variables especie, sexo y edad.

MATERIALES Y MÉTODOS

Lugar de Estudio y Animales

El estudio se realizó en el zoológico Patronato del Parque de las Leyendas, ubicado en el distrito de San Miguel, provincia de Lima, Perú, entre febrero de 2013 y agosto de 2016. Se capturaron 127 roedores (Rattus rattus y Rattus norvegicus) usando trampas de captura viva «Tomahawk» con ayuda de cebos no tóxicos (choclo, pepa de zapallo, carne molida, esencia de vainilla, fruta y tomate). Las trampas fueron colocadas en las diversas áreas del zoológico (costa, sierra, selva y hospital veterinario).

Luego de la captura, se determinó el sexo y se identificó el género y especie mediante el registro de parámetros morfométricos de peso y longitudes de cola, patas, orejas y corporal total (Bonino, 1999; Jarbas et al., 2002). Se consideraron dos grupos etarios: juvenil-subadulto y adulto, donde R. rattus fueron considerados como adultos cuando mostraron pesos mayores de 130 g, mientras que para R. norvegicus cuando presentaban pesos mayores de 200 g (Kataranovski et al., 1994). Así mismo, se emplearon indicadores característicos de madurez sexual, tales como presencia de testículo escrotal en machos y útero grávido o desarrollado en hembras (Franssen et al., 2016).

Muestras y Evaluación Coproparasitológica

La manipulación de los animales y la colección de muestras se realizó en áreas aisladas, especialmente dispuestas por el zoológico y la Facultad de Medicina Veterinaria (FMV) de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM), en cumplimiento con los estándares de bioseguridad y normas de procesamiento conforme a los protocolos del Centro de Enfermedades Infecciosas y Prevención de Atlanta (Mills et al., 1998). Todos los procedimientos del presente estudio contemplaron los lineamientos de las buenas prácticas clínicas y de ética en investigación biomédica, en cumplimiento con las normas reglamentadas por el Comité de Ética para el Uso de Animales de Experimentación de la FMV-UNMSM (Expediente 2014-002).

Para la toma de las muestras, los roedores fueron anestesiados mediante inhalación de cloroformo y posterior inyección de ketamina (7.5 mg/kg). Luego fueron sacrificados con sobredosis de pentobarbital sódico (Mills et al., 1998). Durante la necropsia se recolectaron muestras de contenido de la última porción del tracto digestivo, que fueron conservadas en tubos falcón de 15 ml conteniendo formol al 10%. Las muestras fueron procesadas en el Laboratorio de Parasitología de la FMV-UNMSM, mediante la técnica de Ritchie modificado. Esta es una técnica de concentración por sedimentación que permite la identificación de huevos de helmintos gastrointestinales y protozoos. En esta técnica se utilizó gasolina en lugar de éter para liberar las formas parasitarias de las grasas. La técnica posee una sensibilidad que entre 60.8 y 85.7% y una especificidad del 100% (Restrepo et al., 2013; Giraldo y Guatibonza, 2017). Este método permite concentrar las formas parasitarias sin causar alteraciones en su morfología, además de ser económica y rápida.

Análisis Estadístico

La prevalencia de Giardia spp se expresó en forma porcentual con sus respectivos intervalos de confianza al 95% (Daniel, 2002). La posible asociación entre las variables especie, sexo y edad de las ratas con el parasitismo se analizó mediante la prueba de Chi cuadrado utilizando el paquete estadístico Stata v. 12.0.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

La prevalencia de Giardia spp en roedores del género Rattus procedentes de un área de fauna silvestre en cautiverio de Lima Metropolitana fue de 5.5 ± 0.04% (IC 95%). Así mismo, la prevalencia de Giardia spp para R. rattus fue de 2.1% y para R. norvegicus de 7.6% (Cuadro 1). No se encontró asociación significativa entre la frecuencia de Giardia spp y las variables en estudio (especie, sexo y edad).

De los numerosos estudios coproparasitológicos realizados en roedores, los estudios en protozoos son los menos reportados. En el país solo se cuenta con el estudio de Ayulo y Dammert (1947) en R. norvegicus, quienes reportaron 46.5% de prevalencia total de protozoarios intestinales y 6.2% de prevalencia de Giardia spp. Así mismo, las investigaciones de Hancke et al. (2011) en R. norvegicus en los suburbios de Buenos Aires, Argentina y de Zhao et al. (2015) en granjas y sus zonas aledañas en China, determinaron prevalencias para Giardia spp de 7.5 y 7.1%, respectivamente; resultados similares con los obtenidos en este estudio.

Prevalencias más altas de Giardia spp en roedores han sido reportadas en otros ecosistemas; así, Franjola et al. (1995) determinaron la presencia de G. muris (36.8%) en Mus musculus y R. rattus en Valdivia, Chile; Marino y Brown (1992) hallaron G. intestinalis en R. rattus (61%) y M. musculus (25.3%) en Nueva Zelanda; así mismo, Al-Bashan y Sabra (2012) trabajando con R. rattus y R. norvegicus en Taif, Arabia Saudita y Al-Hindi y Abu-Haddaf (2013) con R. rattus en la Franja de Gaza, Palestina, reportaron prevalencia similares (14.2-14.6%) de G. intestinalis; Backhans et al. (2013) hallaron 6% en M. musculus y 28% en R. norvegicus en roedores de granjas porcinas, avícolas y áreas no agrícolas de Suecia, y Fernández-Álvarez et al. (2013) reportaron la presencia de ooquistes en el 25.4% de roedores (R. rattus, R. norvegicus y M. musculus domesticus) de áreas suburbanas y rurales de las Islas Canarias, España.

La gran variabilidad de prevalencias reportadas demuestra la existencia de factores diversos implicados para la presentación, infección y transmisión de Giardia spp en roedores. En ese sentido, se conoce que las comunidades parasitarias se ven afectadas por el medio ambiente y la historia filogenética del hospedador, así como de su especificidad; además de parámetros biológicos como el tamaño de la población, el hábitat, la dieta, la dispersión, la edad, el sexo y el sistema inmunológico del hospedador (Poulin y Morand, 2004); aspectos que en algunos casos no fueron significativos en el presente estudio.

Las altas prevalencias reportadas, en comparación al presente estudio, pudieron deberse a los ambientes donde fueron realizados que ofrecían mejores condiciones para el desarrollo de roedores sinantrópicos (Rattus spp y Mus musculus), tales como ambientes suburbanos y rurales (Fernández-Álvarez et al., 2013), con medidas sanitarias mínimas, escasez de agua y potabilidad mínima o nula (Neghme y Silva, 1971); así como en granjas (Backhans et al., 2013), donde hay mayor contacto con animales y desechos orgánicos e inorgánicos (Neghme y Silva, 1971)

Si bien, en el presente estudio, no se encontró asociación entre la frecuencia de Giardia spp y las variables especie, sexo y edad; R. norvegicus fue la especie más representada en las capturas (79/127). Esto se debe a que esta especie se caracteriza por ser más abundante, dadas sus estrategias de sobrevivencia que han permitido su adaptación a diferentes ecosistemas, principalmente en entornos urbanos. Así mismo, su presencia se correlaciona directamente con la eliminación inadecuada de residuos antropogénicos (Traweger et al., 2006).

La influencia del sexo sobre el parasitismo en roedores no está del todo determinado. Se dispone de evidencia que indica cierta predisposición sexual a la presentación de enfermedades parasitarias asociado a diferencias inmunológicas, vinculado a esteroides sexuales, donde los machos son más susceptibles a las infecciones (Klein, 2004). Del mismo modo, se indica que los animales jóvenes suelen ser más susceptibles a infecciones parasitarias al poseer un sistema inmunológico poco desarrollado (Klein, 2004).

Diversos estudios han demostrado que los roedores están implicados en la trasmisión de Giardia spp, habiéndose aislado las especies G. microti, G. muris y G. duodenalis de roedores naturalmente infectados (ratas, ratones, topos, castores y gerbos) (Bemrick y Erlandsen, 1988; Lebbad et al., 2010; Backhans et al., 2013), siendo G. muris específica de roedores (ratones, ratas, hámster y roedores silvestres) (Baker, 2007) y G. duodenalis la única que puede infectar al hombre, pero que además posee la capacidad de infectar animales domésticos y silvestres (Wielinga y Thompson, 2007).

No obstante la baja prevalencia de Giardia spp (5.5%) reportada en este estudio en roedores capturados de un zoológico de Lima, su presencia tiene gran importancia sanitaria, si se considera que la giardiasis es una de las enfermedades parasitarias más comunes en el medio en animales domésticos (14-35%) y en humanos (60%) (Lujan, 2006); pudiendo existir un riesgo potencial de infección parasitaria para los concurrentes al zoológico, principalmente niños, ancianos y personas inmunosuprimidas (McMillian et al., 2007; Wesse et al., 2007; Erdozain et al., 2013). Es importante indicar que en un estudio en profesionales que laboran en zoológicos y zoocriaderos de Lima, Perú, se encontró que el 14.4% de los encuestados contrajo en algún momento enfermedades zoonóticas, siendo un 66.6% ocasionadas por parasitosis (giardiasis, acarosis y toxoplasmosis) (Lecaros et al., 2010).

En estado silvestre, los animales poseen cierta resistencia natural que les permite controlar las enfermedades parasitarias, existiendo un estado de equilibrio entre el parásito y el anfitrión, que rara vez conducen a un cuadro severo a menos que ocurran eventos de estrés (Stancheva, 2013). Sin embargo, estos animales en cautiverio pueden llegar a sucumbir a las infecciones parasitarias debido al estrés ambiental, el cambio en las condiciones de vida y las limitaciones de espacio (Mir et al., 2016). Estudios sobre la presentación de Giardia spp en animales silvestres criados en zoológicos reportan diversas prevalencias. Así, a nivel de América del Sur, Varela y Rojas (2013) hallaron un 37.8% en el Zoológico de Matecaña, Colombia, Fajardo et al. (2014) reportaron 12.7% en el Zoológico de Cali, Colombia, y Figueiroa et al. (2001) hallaron un 6.9% en el Parque Dois Irmãos, Brasil. Por otro lado, en Europa, se encontró una prevalencia de 29% en el zoológico de Zagreb, Croacia (Beck et al., 2011), de 8.9% en el zoológico deAmberes, Bélgica (Geurden et al., 2009) y en Asia, en un zoológico de Japón, se encontró en un nivel de 1% (Matsubayashi et al., 2005). Con relación al Perú, Aranda et al. (2013) reportaron la presencia de Giardia spp en 11.1% de los félidos de cuatro zoológicos, y Acosta et al. (2015) encontró este parásito en Panthera tigris en el zoológico Patronato del Parque de las Leyendas.

CONCLUSIONES

• La prevalencia de Giardia spp en roedores (Rattus rattus y Rattus norvegicus) capturados en un zoológico de Lima fue 5.5 ± 0.04% (7/127).

• No se encontró asociación significativa entre la presencia de Giardia spp y las variables especie, sexo y edad de los roedores.

 

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Recibido: 29 de noviembre de 2018

Aceptado para publicación: 26 de junio de 2019