INTRODUCCIÓN
La Fasciola hepatica es un trematodo que causa una enfermedad zoonótica cono- cida como fasciolosis (Torgerson, 2013). Es de distribución mundial y afecta la salud de especies domésticas y silvestres, así como también al humano, generando pérdidas eco- nómicas significativas en el sector pecuario mundial y en la salud pública (Arroyo et al., 1981). La Organización Mundial de la Salud (OMS) ha estimado que existen 2.4 millones de personas infectadas con F. hepatica y unos 180 millones adicionales en riesgo de infección (Becerra, 2001).
López-Lemes et al. (2005) mencionan que 300 millones de bovinos y 250 millones de ovinos están en riesgo de ser afectados a nivel global, mientras que en el Perú se le considera como la segunda enfermedad parasitaría económicamente más importante en la ganadería, causando pérdidas que su- peran los 50 millones de dólares al año, solo en ganado vacuno (Espinoza et al., 2010). Es una parasitosis que se le encuentra distri- buida en todo el país (Manrique y Cuadros, 2002; Páucar et al., 2010). En términos de salud pública, la fasciolasis humana se ha re- portado en varios lugares del Perú, incluyen- do la región de Amazonas, en tanto que en términos de fasciolasis bovina, no existen re- portes previos en el ganado de esta zona.
La información generada en la presen- te investigación, tuvo como objetivo determinar la prevalencia de F. hepatica y parásitos gastrointestinales en bovinos de las principales zonas ganaderas de la región Amazonas, Perú, y evaluar la significancia de variables como procedencia, sexo, categoría y raza sobre la presencia parasitaria.
MATERIALES Y MÉTODOS
Población y Área de Estudio
La población animal estuvo conformada por ganado bovino con alto contenido genético de las razas Brown Swiss, Simmental, Angus, Holstein y Jersey, además del ganado criollo local, con edades que varían desde 6 meses hasta 4 años. Los animales estaban distribuidos en las cuencas ganaderas de Leyva, Ventilla y Pomacochas, correspondientes a los distritos de Huambo y Limabamba (provincia de Rodríguez de Mendoza), Molinopampa (provincia de Chachapoyas), Florida y Yambrasbamba (provincia de Bongará), respectivamente (Figura 1).
Estas zonas se encuentran en áreas de acción de las estaciones experimentales de la Universidad Nacional Toribio Rodríguez de Mendoza de Amazonas. Se encuentran localizadas a 1699-2335 msnm y presentan una precipitación pluvial anual de 738-1537 mm y una temperatura media anual de 16.5 °C.
Los animales se mantuvieron al pastoreo con diversas variedades de pastos naturales y cultivados. En las zonas de estudio se observan factores predisponentes a fasciolasis, debido a la proximidad de los ríos, lagos y lagunas. El muestreo parasitológico se llevó a cabo entre octubre y diciembre de 2015. Los animales muestreados no recibieron dosificación alguna en los 120 días previos a la realización del estudio.
Tamaño de Muestra
En la zona de estudio se estimó una población de 29 263 cabezas de ganado (INEI, 2012). Al no contar con estudios previos respecto a la prevalencia de fasiolasis en la zona, se optó por tomar la probabilidad de 0.68 de hallar animales con parásitos gastrointestinales y F. hepatica (Colina et al., 2013), resultando un tamaño de muestra de 803 animales. El mecanismo de selección fue por muestreo estratificado con afijación proporcional para garantizar que todos los distritos de la región en estudio se encuentren debidamente representados en la muestra (Cuadro 1).
Cuadro 1 Tamaño de muestra de unidades pecuarias por área de influencia de los distritos del estudio

Muestras y Técnica Coproparasitológica
El muestreo coprológico se realizó en las primeras horas de la mañana. Se tomaron 20 g de heces del recto del animal y fueron almacenadas en bolsas de polietileno, que fueron trasladadas con refrigerantes y sin conservantes al Laboratorio de Parasitología de la Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima. Desde la toma de muestras fecales hasta su procesamiento transcurrieron entre dos a tres días por cada lote de muestras.
En el análisis de las muestras se empleó la técnica de sedimentación espontánea para identificar helmintos, incluyendo trematodos como Fasciola hepatica y Paramphistomum sp (Terashima et al., 2009). Debido a que el objetivo central de este estudio fue la evaluación de la presencia de F. hepatica, se estableció el criterio de considerar positivas aquellas muestras en las que se observó al menos un huevo típico de F. hepatica. El huevo de este parásito es de forma ovoide, color amarillo, con presencia de opérculo en un polo, y con medidas de 130 a 150 x 63 a 90 µm, el cual se diferencia del huevo de Paramphistomum sp, que es de color claro, cigoto localizado en la parte medial posterior y con medidas de 114 a 176 x 73 a 104 µm (Rojas y Torrel, 2004).
Variables de Estudio
Se consideraron variables dependientes de estudio a la procedencia (Huambo, Limabamba, Molinopampa, Florida, Yambrasbamba), sexo (macho, hembra), categoría etaria (toro, vaca, torete, ternera, vaquillona, ternero) y raza (Holstein, Brown Swiss, Simmental, Angus, Jersey y criollo).
Análisis Estadístico
Se determinó la prevalencia de la enfermedad mediante la determinación del número de muestras fecales positivas. Los resultados se expresaron en tablas estratificadas para comparar el efecto de las variables procedencia, sexo, categoría y raza, bajo un nivel de significancia de 0.05 mediante análisis de varianza y prueba de comparaciones múltiples de Tukey en aquellos que se detectó diferencia estadística significativa. Se empleó el paquete estadístico SPSS 20.
RESULTADOS
La prevalencia de Fasciola hepatica fue de 59.5% (478/803) con mayor presencia en Florida y Yambrasbamba (85.3%) y 79.6%), distritos pertenecientes a la cuenca ganadera de Pomacochas (Cuadro 2). En el caso de los parásitos gastrointestinales, se encontró una prevalencia global de 29.1% (234/803), observándose una mayor prevalencia en el distrito de Molinopampa (50.6%) El análisis de varianza indicó que existe diferencia significativa (p<0.05) según la procedencia del ganado bovino. Al aplicar la prueba de comparaciones múltiples de Tuckey resulta que los distritos de Florida y Yambrasbamba presentaron mayor prevalencia de F. hepatica, en tanto que los animales del distrito de Molinopampa tuvieron la mayor presencia de parásitos gastrointestinales (Cuadro 2). Por otro lado, no se encontró diferencia significativa debido al sexo de los animales (Cuadro 3).
Cuadro 2 Prevalencia (%) de Fasciola hepatica y parásitos gastrointestinales en bovinos de la región de Amazonas, Perú, mediante la técnica de sedimentación, según procedencia

a,b Superíndices diferentes dentro de cada columna y variable indican diferencia estadística (p<0.05)
Cuadro 3 Prevalencia (%) de Fasciola hepatica y parásitos gastrointestinales en bovinos de la región de Amazonas, Perú, mediante la técnica de sedimentación, según sexo

En el análisis de la variable categoría del ganado, se evidenció que el caso de F. hepatica, la prevalencia fue incrementándose conforme aumentaba la madurez del animal; mientras que para el caso de los parásitos gastrointestinales, los animales jóvenes fueron los más afectados (Cuadro 4; p<0.05).
Cuadro 4 Prevalencia (%) de Fasciola hepatica y parásitos gastrointestinales en bovinos de la región de Amazonas, Perú, mediante la técnica de sedimentación, según categoría animal

a,b,c Superíndices diferentes dentro de cada columna y variable indican diferencia estadística (p<0.05)
Se observó una mayor presencia de F. hepatica en el ganado Simmental, Angus y Brown Swiss (p<0.05), mientras que en el caso de los parásitos gastrointestinales, los animales de las razas Jersey y Holstein presentaron una mayor prevalencia (p<0.05; Cuadro 5).
DISCUSIÓN
Los resultados obtenidos revelan una prevalencia del 59.5% de F. hepatica en la región Amazonas, superior a lo hallado en otras zonas del país, como Ayacucho (35.9%) y Junín (55.7%) (Ticona et al., 2010; Castro et al., 2002), pero inferior a valores hallados en países vecinos como Colombia (90%) (Wilches et al., 2009).
Las mayores prevalencias de fasciolasis se encontraron en los distritos de Florida (85.3%), Yambrasbamba (79.6%) y Huambo (44.4%). Esto puede deberse a que en estos distritos, las zonas ganaderas muestreadas estaban muy próximas a los ríos y lagunas, como es el caso de la laguna de Pomacochas en Florida, el Rio Imaza en Yambrasbamba y el río Leyva en Huambo, lo que genera la presencia cercana de riachuelos, arroyos, acequias pastizales húmedos y pantanos; además, la fasciolasis se encuentra favorecida por las condiciones epidemiológicas favorables de temperatura y humedad en estas zonas, las cuales son ideales para el desarrollo de los huevos y la liberación de miracidios, así como del desarrollo del hospedero intermediario durante todo el año (Leguía y Casas, 1999). Es en estas zonas donde, por lo regular, las precipitaciones pluviales son frecuentes, especialmente en la época de muestreo (inicio de la estación lluviosa) que favorece el potencial de infección F. hepatica en el ganado (Leguía y Casas, 1999; Olaechea, 2004).
La prevalencia de parásitos gastrointestinales fue de 29.1%, con mayor presencia en los distritos de Molinopampa y Huambo. Esta frecuencia fue menor al 51.1% reportado por Armijos (2013) en Ecuador y al 60.6% encontrado por Rodríguez-Vivas et al. (2001) en México. Al respecto, es conocido que la infestación de los animales con parásitos gastrointestinales ocurre al ingerir larvas infectivas que se encuentran presentes en las pasturas o en el agua de lugares estancados (Bertucci y Goslino, 2014).
Los resultados muestran una mayor prevalencia de F. hepatica en animales adultos (vacas: 63.8% y toros 70.2%), resultado similar a lo encontrado por Alpízar et al. (2013) en Costa Rica y Prepelitchi (2009) en Argentina. No obstante, cabe indicar que los terneros son más susceptibles a la acción patógena de F. hepática, pudiendo ocurrir muertes repentinas antes de la observación de signos clínicos, lo cual está en relación con el desarrollo de los mecanismos inmunes y del tejido conectivo hepático (Leguía y Casas, 1999). Por otro lado, la mayor prevalencia de parásitos gastrointestinales en animales jóvenes (terneras: 39.1%; terneros: 46.5%) es compatible con los reportes que indican una mayor susceptibilidad de animales jóvenes (Zárate, 2003), aunque Paredes (2014) afirma que la presencia de parásitos no está condicionada por la categoría del bovino.
El presente estudio muestra que la presencia de parásitos está condicionada por la raza de los bovinos, siendo los animales de las razas Simmental (71.1%) y Brown Swiss (60.8%) los más afectados por F. hepatica. Estos resultados fueron similares a lo reportado por Sanchis et al. (2011) quienes encontraron diferencia significativa en la prevalencia de este trematodo entre razas bovinas. Particular atención merece el resultado de los animales cruzados, que parecen ser los más resistentes a este parásito. Con respecto a parásitos gastrointestinales, las mayores prevalencias se encontraron en animales Jersey (40.0%) y Hosltein (39.7%); sin embargo, Oliveira et al. (2009), trabajando en Brasil con razas cárnicas no encontraron diferencias significativas entre razas.
CONCLUSIONES
La prevalencia de Fasciola hepatica en la región de Amazonas fue de 59.5%, siendo mayor en los distritos de Yambrasbamba y Florida, mientras que la prevalencia de parásitos gastrointestinales fue de 29.1%, predominando en los distritos de Molinopampa y Huambo.
Las variables procedencia, categoría y raza fueron factores que influyeron en el grado de infestación por F. hepatica y parásitos gastrointestinales (p<0.05), mientras que la variable sexo no fue significativa.