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Revista de Investigaciones Veterinarias del Perú

Print version ISSN 1609-9117

Rev. investig. vet. Perú vol.31 no.2 Lima Apr-Jun 2020

http://dx.doi.org/10.15381/rivep.v31i2.17826 

Artículos primarios

Análisis filogenético de cepas de Escherichia coli aisladas de crías de alpacas (Vicugna pacos) con diarrea en la sierra central del Perú

Phylogenic analysis of Escherichia coli strains isolated from young alpacas (Vicugna pacos) with diarrhoea in the central Peruvian Andes

Francisco Sicha R1 

Siever Morales-Cauti1 

Juan Lucas L3 

Carlos Eslava C4 

María Vásquez C2 

Manuel Barrios A2 

José Rodríguez G3 

Boris Lira M2 

1Laboratorio de Microbiología y Parasitología Veterinaria, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú

2Laboratorio de Fisiología, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú

3Estación Experimental IVITA El Mantaro, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú

4Laboratorio de Bacteriología Intestinal, Hospital Infantil Federico Gómez, México DF, México

RESUMEN

El objetivo del presente estudio fue la determinación de grupos filogenéticos de Escherichia coli obtenidos de alpacas con diarrea. Se determinó la presencia de E. coli en 150 muestras de heces diarreicas recolectadas de crías de alpaca de la sierra central del Perú, y se determinó la distribución de los grupos filogenéticos mediante el método de Clermont. E. coli estuvo presente en el 79.3% (119/150) de los animales con diarrea, pudiendo clasificarse en los grupos filogenéticos A, B1, B2 y D, los cuales mostraron una frecuencia de 13.5% (16/119), 65.5% (78/119), 1.68% (2/119) y 19.33% (23/119), respectivamente. El 21% (25/119) de cepas aisladas de E. coli pertenecen a los grupos filogenéticos B2 y D, principalmente cepas patógenas extraintestinales, y el 79% (94/119) a los grupos B1 y A, que son principalmente cepas comensales.

Palabras clave: alpacas; diarrea; Escherichia coli; grupo filogenético; método Clermont

ABSTRACT

The aim of this study was to determine the phylogenetic groups of Escherichia coli isolated from alpacas with diarrhoea. The presence of E. coli was determined in 150 samples of diarrheal faeces collected from young alpacas from the central highlands of Peru, and the distribution of phylogenetic groups was determined by the Clermont method. E. coli was present in 79.3% (119/150) of animals with diarrhoea. The strains were classified into phylogenetic groups A, B1, B2 and D, which showed a frequency of 13.5% (16/119), 65.5% (78/119), 1.68% (2/119) and 19.33% (11/23), respectively. Moreover, 21% (25/119) of isolated strains of E. coli belonged to phylogenetic groups B2 and D, mainly extraintestinal pathogenic strains, and 79% (94/119) to groups B1 and A, which are mainly commensal strains.

Key words: alpaca; Clermont method; diarrhoea; Escherichia coli; phylogenetic group

INTRODUCCIÓN

Escherichia coli forma parte del microbiota intestinal de la mayoría de las especies animales y del hombre y es uno de los organismos modelo más explorados para la investigación de la evolución y adaptación bacteriana en diferentes condiciones de crecimiento (Kaper et al., 2004; Morales et al., 2007; Alteri y Mobley 2012; Leimbach et al., 2013; Dellepiane y Morales-Cauti, 2018). Este microorganismo puede desarrollarse en diferentes nichos, pudiendo encontrase en los hospederos vivos, el medio ambiente y los alimentos, por lo que también se le considera un indicador de contaminación fecal y, por ende, de prácticas deficientes de higiene (Lucas et al., 2016b; Corzo-Ariyama et al., 2019). Una de las especies bacterianas más versátiles, ya que además de las cepas comensales, presenta cepas específicas que tienen el potencial de causar numerosas patologías intestinales y extraintestinales (Gordon y Cowling, 2003; Morales et al., 2007; Croxen y Finlay, 2010; Tenaillon et al., 2010; Alteri y Mobley, 2012).

La gran versatilidad de E. coli se explica en su alto potencial de recombinación (Tenaillon et al., 2010), lo que resulta, además, en una enorme variabilidad genética, por lo que su tipificación juega un papel crítico en el avance de la comprensión de la evolución (Morales et al., 2017), capacidad de causar enfermedad, transmisión y vigilancia de este microorganismo. La tipificación molecular de E. coli puede ser realizada mediante metodologías como la electroforesis de enzimas multilocus (multilocus enzyme electrophoresis, MLEE), tipificación multilocus de secuencias (Multilocus sequence typing, MLST), por reacción en cadena de la polimerasa (Polymerase chain reaction, PCR) y por la secuenciación del genoma (Clermont et al., 2015).

Se ha demostrado que las cepas de E. coli pueden dividirse en cuatro grupos filogenéticos principales: A, B1, B2 y D. Esta tipificación, además, se relaciona con el carácter virulento de las cepas de E. coli, pues las cepas virulentas extraintestinales (ExPEC) pertenecen principalmente al filogrupo B2 y, en menor medida, al grupo D (Herzer et al., 1990; Clermont et al., 2000, 2015; Wirth et al., 2006; Bok et al., 2020); por otro lado están las cepas que pertenecen a los grupos B1 y A, descritas normalmente como cepas comensales (Bok et al., 2020). Entre los métodos que permiten realizar esta tipificación existe uno que se destaca por su sencillez y rapidez, denominado «método Clermont» (Clermont et al., 2000), el cual se basa en la detección de tres marcadores genéticos (chuA, yjaA y TSPE4.C2) mediante PCR, mostrando una excelente congruencia con métodos de referencia como el MLST en la asignación de filogrupos (Gordon et al., 2008; Clermont et al., 2015).

En la región central de los Andes peruanos, por encima de los 3500 msnm, se desarrolla una crianza de alpacas que resulta crucial en la seguridad alimentaria, ya que estos animales convierten los forrajes silvestres (de limitado potencial nutricional) en recursos de alta calidad como carne y fibra, pero cuyo estado sanitario se ve amenazado por diversos agentes patógenos, entre los que destaca E. coli; patógeno que ha sido involucrado con cuadros severos en las crías de estos animales (Morales et al., 2007, 2017; Lucas et al., 2016a; Rodríguez et al., 2017; Dellepiane y Morales-Cauti, 2018). A pesar de ello, no existen reportes sobre la determinación de grupos filogenéticos en camélidos sudamericanos, por lo que el objetivo del presente estudio fue aplicar el método de Clermont para identificar grupos filogenéticos de las cepas aisladas obtenidas de casos de diarrea en crías de alpaca.

MATERIALES Y MÉTODOS

Lugar de Estudio

La toma de muestras se realizó en las comunidades alpaqueras de Ninacaca, Huayllay y Cochamarca, Pasco, situadas en la sierra central del Perú, por encima de los 3500 msnm. El aislamiento de las cepas se llevó a cabo en el Laboratorio de Microbiología de la Estación Experimental IVITA El Mantaro (Junín, Perú) en febrero y marzo de 2014, y la clasificación filogenética se realizó en la Universidad Autónoma de México en agosto de 2014.

Animales y Muestras

Se evaluaron hisopados rectales de 150 crías de alpacas (105 machos y 45 hembras) de 1-4 meses de edad con cuadros diarreicos. Los hisopos fueron conservados en tubos con medios de transporte bacteriano Stuard (Merck, Alemania) a 4 ºC hasta su remisión y posterior procesamiento en el laboratorio.

Aislamiento de E. coli

El aislamiento de las cepas de E. coli se realizó de forma convencional. Las muestras fueron sembradas directamente en agar MacConkey (Merck, Alemania) a 37 ºC por 24 horas. Los aislados de colonias presuntivas de E. coli fueron identificadas a través de pruebas bioquímicas: indol, motilidad, sulfidrilo, malonato, urea, citrato de Simmons, lisina y orinitina. Las cepas aisladas de E. coli fueron colocadas en agar tripticasa de soya (Merck, Alemania) para su mantenimiento hasta su remisión y ensayos posteriores.

Extracción de ADN

Las cepas de E. coli fueron cultivadas en caldo Luria Bertani (Merck, USA) a 37 ºC por 24 horas. El cultivo (1.5 ml) fue centrifugado a 16 500 g durante 5 minutos, tras lo cual se colocó en baño maría a 100 ºC por 10 minutos. Luego fueron introducidas en frío por 5 minutos para ocasionar una lisis celular por shock térmico. Finalmente se centrifugó a 16 500 g por 5 minutos y se conservó el sobrenadante (que contenía el ADN extraído) de cada muestra para su posterior uso.

Análisis Filogenético

Para la tipificación de E. coli se utilizó el método de Clermont (Clermont et al., 2000), el cual consiste en la amplificación del ADN mediante un PCR triplex. El volumen final de cada ensayo fue de 20 µl, conteniendo 2 µl de buffer tampón 10x, 20 pmol de cada cebador (Cuadro 1), cada uno de los desoxinucleósido trifosfato (dNTPs) al 2 mM, 2.5 U de Taq polimerasa (ATGC Biotechnologie, Francia) y 200 ng del ADN extraído en cada muestra, ajustando el volumen final con agua bidestilada estéril. Las condiciones de los PCR fueron las descritas por Clermont et al. (2000).

Cuadro 1 Cebadores usados para la detección de grupos filogenéticos de E. coli (Clermont et al., 2000

Análisis de Resultados

La clasificación filogenética de E. coli se realizó siguiendo el esquema dicotómico realizado por Clermont et al. (2000) con relación a la amplificación de los genes estudiados (Cuadro 2). Los resultados fueron expresados como frecuencias de E. coli pertenecientes a un grupo filogenético (número de muestras positivas / total muestras evaluadas x 100).

Cuadro 2 Sistema utilizado por Clermont et al. (2000) para la agrupación filogené-tica de E. coli 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

E. coli estuvo presente en el 79.3% (119/150) de los animales con diarrea, pudiendo clasificarse en los grupos filogenéticos A, B1, B2 y D, cuyas frecuencias se muestran en el Cuadro 3.

Cuadro 3 Frecuencia de grupos filogenéticos de E. coli aislados de crías de alpacas (Vicugna pacos) con diarrea 

Existen diversos factores que influyen en la prevalencia y densidad de E. coli, pero los principales son el medio ambiente y las características del hospedero vivo (tamaño corporal, morfología intestinal, tiempo de retención de la ingesta y la microflora) (Jang et al., 2017). Una prevalencia similar a la determinada en este estudio es la mostrada por Lucas et al. (2016a), quienes determinaron que este agente estuvo presente en el 80% de los casos fatales de diarrea en crías de alpacas de la sierra central del Perú.

Las infecciones por E. coli en alpacas suelen presentarse como infecciones secundarias, aunque se ha descrito la presencia de algunos patotipos de E. coli diarrogénicos involucrados a trastornos gastrointestinales en estos animales (Cid et al., 2012; Morales et al., 2007, 2017; Luna et al., 2012; Silvera et al., 2012). Las E. coli diarrogénicas podrían pertenecer a cualquiera de los grupos filogenéticos detectados puesto que la transferencia horizontal de genes de virulencia codificados por plásmidos, incluidas las enterotoxinas y los factores de colonización, podría efectuarse entre cepas de diferentes grupos filogenéticos (Gordon et al., 2008; Rúgeles et al., 2010; Løbersli et al., 2012).

Sin embargo, las cepas diarrogénicas, así como las comensales y poco virulentas de E. coli, están asociadas a los grupos A y B1 (Clermont et al., 2000, 2015; Wirth et al., 2006).

Por otro lado, las cepas ExPEC pertenecen principalmente al grupo B2 y en menor proporción al grupo D (Bingen et al., 1994; Boyd y Hartl, 1998; Johnson y Stell, 2000; Escobar-Paìramo et al., 2004; Gordon, 2004). La prevalencia de las infecciones urinarias causadas por cepas ExPEC de E. coli son cada vez más frecuente en muchos países (Clermont et al., 2013). En el presente estudio se evidencia que las cepas ExPEC podrían estar presentes en el 21% de los aislados de E. coli, confirmando a la alpaca como una fuente potencial de estas cepas, y esbozando un posible vínculo con las infecciones extraintestinales de E. coli en el poblador Además, diversos reportes en el Perú han descrito el manejo sanitario deficiente que se hace durante el sacrificio (Morales et al., 2007, 2017; Dellepiane y Morales-Cauti, 2018) y expendio (Lucas et al., 2016b) de la carne de otras especies animales, y que tambien podrían extenderse al comercio de carne de alpaca, por lo que se debería evaluarse la posible transmisión por alimentos de estas cepas.

En el presente estudio también se determinó que el grupo filogenético B1 era el predominante (65.55%), seguido del grupo D, representando los grupos A y B2 menos del 15% de los aislados. No existen reportes sobre la distribución filogenética de E. coli en alpacas, pero es muy particular de esta especie por los ambientes extremos en los que se desarrollan y las características de alimentación muy particulares que presenta. En humanos, las cepas del grupo A son predominantes (40.5%), seguido por cepas del grupo B2(25.5%) (Duriez et al., 2001; EscobarPaìramo et al., 2004; Nowrouzian et al., 2006). En animales predominan las cepas del grupo B1, con una frecuencia hasta de 48.2%, seguidas por A (hasta 48.2%), B2 (hasta 21%) y D (hasta 16%) (Escobar-Paìramo et al., 2004; Gordon y Cowling, 2003; Skurnik et al., 2006; Baldy-Chudzik et al., 2008; Bok et al., 2020). Estas diferencias pueden deberse a características de la especie en términos de morfología y fisiología intestinal; no obstante, los hábitos alimenticios y el nivel de higiene son los principales factores que explican las distribuciones de los grupos filogenéticos en humanos (Gordon et al., 2005; Skurnik et al., 2008; Tenaillon et al., 2010).

CONCLUSIONES

El 21% (25/119) de cepas aisladas de E. coli pertenecen a los grupos filogenéticos B2 y D, principalmente cepas patógenas extraintestinales, y el 79% (94/119) a los grupos B1 y A, que son principalmente cepas comensales.

LITERATURA CITADA

Alteri CJ, Mobley HLT. 2012. Escherichia coli physiology and metabolism dictates adaptation to diverse host microenvironments. Curr Opin Microbiol 15: 3-9. doi: 10.1016/j.mib.2011.12.004 [ Links ]

Baldy-Chudzik K, Mackiewicz P, Stosik M. 2008. Phylogenetic background, virulence gene profiles, and genomic diversity in commensal Escherichia coli isolated from ten mammal species living in one zoo. Vet Microbiol 131:173-184. doi: 10.1016/j.vetmic.2008.02.019 [ Links ]

Bingen EH, Denamur E, Elion J. 1994. Use of ribotyping in epidemiological surveillance of nosocomial outbreaks. Clin Microbiol Rev 7: 311327. doi: 10.1128/cmr.7.3.311 [ Links ]

Bok E, Ko¿añska A, MazurekPopczyk J, Wojciech M, BaldyChudzik K. 2020. Extended phylogeny and extraintestinal virulence potential of commensal Escherichia coli from piglets and sows. Int J Environ Res Public Health 17: 366. doi: 10.3390/ijerph17010366 [ Links ]

Boyd EF, Hartl DL. 1998. Chromosomal regions specific to pathogenic isolates of Escherichia coli have a phylogenetically clustered distribution. J Bacteriol 180: 1159-1165. [ Links ]

Cid D, Martín-Espada C, Maturrano L, García A, Luna L, Rosadio R. 2012. Diarrheagenic Escherichia coli strains isolated from neonatal Peruvian alpacas (Vicugna pacos) with diarrhea. In: Pérez-Cabal M, Gutiérrez J, Cervantes I, Alcalde M (eds). Fibre production in South American camelids and other fibre animals. The Netherlands: Wageningen Academic Publ. p 223-228. [ Links ]

Clermont O, Bonacorsi S, Bingen E. 2000. Rapid and simple determination of the Escherichia coli phylogenetic group. Appl Environ Microb 66: 4555-4558. doi: 10.1128/aem.66.10.4555-4558.2000 [ Links ]

Clermont O, Christenson J, Denamur E, Gordon D. 2013. The Clermont Escherichia coliphylo-typing method revisited: improvement of specificity and detection of new phylo-groups. Environ Microbiol Rep 5): 58-65. doi: 10.1111/1758-2229.12019 [ Links ]

Clermont O, Gordon D, Denamur E.2015. Guide to the various phylogenetic classification schemes for Escherichia coli and the correspondence among schemes. Microbiology 161: 980-988. doi: 10.1099/mic.0.000063 [ Links ]

Corzo-Ariyama HA, García-Heredia A, Heredia N, García S, León J, Jaykus L, Solís-Soto L. 2019. Phylogroups, pathotypes, biofilm formation and antimicrobial resistance of Escherichia coli isolates in farms and packing facilities of tomato, jalapeño pepper and cantaloupe from Northern Mexico. Int J Food Microbiol 290: 96-104. doi: 10.1016/j.ijfoodmicro.2018.10.006 [ Links ]

Croxen MA, Finlay BB. 2010. Molecular mechanisms of Escherichia coli pathogenicity. Nat Rev Microbiol 8: 26. doi: 10.1038/nrmicro2265 [ Links ]

Dellepiane G.H; Morales-Cauti S. 2018. Identificación de bacterias patógenas oportunistas en útero de alpaca pre y poscópula. Rev Inv Vet Perú 29: 602610 doi: 10.15381/rivep.v29i2.14478 [ Links ]

Duriez P, Clermont O, Bonacorsi S, Bingen E, Chaventré A, Elion J, Picard B, et al. 2001. Commensal Escherichia coli isolates are phylogenetically distributed among geographically distinct human populations. Microbiology 147:1671-1676. doi: 10.1099/00221287-147-6-1671 [ Links ]

Escobar-Paìramo P, Clermont O, Blanc-Potard A-Ba, Bui H, Le Bougueìnec C, Denamur E. 2004. A specific genetic background is required for acquisition and expression of virulence factors in Escherichia coli. Mol Biol Evol 21: 1085-1094. doi: 10.1093/molbev/ msh118 [ Links ]

Gordon D. 2004. The Influence of ecological factors on the distribution and the genetic structure of Escherichia coli. EcoSal Plus 1: 1-13. doi: 10.1128/ecosalplus.6.4.1 [ Links ]

Gordon DM, Clermont O, Tolley H, Denamur E. 2008. Assigning Escherichia coli strains to phylogenetic groups: multi-locus sequence typing versus the PCR triplex method. Environ Microbiol 10: 2484-2496. doi: 10.1111/j.1462-2920.2008.01669.x [ Links ]

Gordon DM, Cowling A. 2003. The distribution and genetic structure of Escherichia coli in Australian vertebrates: host and geographic effects. Microbiology 149: 3575-3586. doi: 10.1099/mic.0.26486-0 [ Links ]

Gordon DM, Stern SE, Collignon PJ.2005. Influence of the age and sex of human hosts on the distribution of Escherichia coli ECOR groups and virulence traits. Microbiology 151: 15-23. doi: 10.1099/mic.0.27425-0 [ Links ]

Herzer PJ, Inouye S, Inouye M, Whittam TS. 1990. Phylogenetic distribution of branched RNA-linked multicopy single-stranded DNA among natural isolates of Escherichia coli. J Bacteriol 172: 6175-6181. doi: 10.1128/jb.172.11.6175-6181.1990 [ Links ]

Jang J, Hur HG, Sadowsky MJ, Byappanahalli MN, Yan T, Ishii S. 2017. Environmental Escherichia coli: ecology and public health implications - a review. J Appl Microbiol 123): 570-581. doi: 10.1111/jam.13468 [ Links ]

Johnson JR, Stell AL. 2000. Extended virulence genotypes of Escherichia coli strains from patients with urosepsis in relation to phylogeny and host compromise. J Infect Dis 181: 261-272. doi: 10.1086/315217 [ Links ]

Kaper JB, Nataro JP, Mobley HLT. 2004. Pathogenic Escherichia coli. Nat Rev Microbiol 2: 123-140. doi: 10.1038/nrmicro818 [ Links ]

Leimbach A, Hacker J, Dobrindt U. 2013. E. coli as an all-rounder: the thin line between commensalism and pathogenicity. In: Dobrindt U, Hacker J, Svanborg C (eds). Between pathogenicity and commensalism. Berlin: Springer. p 3-32. [ Links ]

Løbersli I, Haugum K, Lindstedt B- 2012. Rapid and high-resolution genotyping of all Escherichia coli serotypes using 10 genomic repeatcontaining loci. J Microbiol Meth 88: 134139. doi: 10.1016/j.mimet.2011.11.003 [ Links ]

Lucas L JR, Morales CS, Barrios AM, Rodríguez GJ, Vásquez CM, Lira MB, Torres LB, et al. 2016a. Patógenos involucrados en casos fatales de diarrea en crías de alpaca de la sierra central del Perú. Rev Inv Vet Perú 27: 169-175. doi: 10.15381/rivep.v27i1.11465 [ Links ]

Lucas LJR, Morales-Cauti S, Salazar JEP, Eslava CC, Alvarado DE. 2016b. Contaminación por Escherichia coli Shigatoxigénica en puestos de expendio de carne de pollo en un distrito de Lima. Rev Inv Vet Perú 27: 618-625. doi: 10.15381/rivep.v27i3.12000 [ Links ]

Luna EL, Maturrano HL, Rivera GH, Zanabria HV, Rosadio AR. 2012. Genotipificación, evaluación toxigénica in vitro y sensibilidad a antibióticos de cepas de Escherichia coli aisladas de casos diarreicos y fatales en alpacas neonatas. Rev Inv Vet Perú 23: 280-288. doi: 10.15381/rivep.v23i3.910 [ Links ]

Morales CS, Paredes LD, Pezo CD. 2007. Asociación de rotavirus y Escherichia coli fimbriada como agentes causales de infecciones entericas en alpacas neonatas. Rev Inv Vet Perú 18: 150-153. doi: 10.15381/rivep.v18i2.1486 [ Links ]

Morales-Cauti S, Siu CE, Ramírez RP, Navarro OA. 2017. Determinación de serotipos de Escherichia coli aisladas de crías de alpacas (Vicugna pacos) con y sin diarrea en Huancavelica. Redvet 18(9). [Internet]. Disponible en: https://www.redalyc.org/pdf/636/63653009034.pdfLinks ]

Nowrouzian FL, Adlerberth I, Wold AE. 2006. Enhanced persistence in the colonic microbiota of Escherichia coli strains belonging to phylogenetic group B2: role of virulence factors and adherence to colonic cells. Microbes Infect 8: 834-840. doi: 10.1016/j.micinf.-2005.-10.011 [ Links ]

Rodríguez GJ, Barrios-Arpi M, Vásquez CM, Lira MB, Morales CS, Lucas LJ, López-Torres B. 2017. Cambios en la bioquímica sérica en crías de alpaca con diarrea. Rev Inv Vet Perú 28: 530-537. doi: 10.15381/rivep.v28i3-.13369 [ Links ]

Rúgeles LC, Bai J, Martínez AJ, Vanegas MC, Gómez-Duarte OG. 2010. Molecular characterization of diarrheagenic Escherichia coli strains from stools samples and food products in Colombia. Int J Food Microbiol 138: 282-286. doi: 10.1016/j.ijfoodmicro.-2010.01.034 [ Links ]

Silvera CE, Perales CR, Rodríguez BJ, López UT, Gavidia CC, Agapito PJ, Palacios EC. 2012. Presencia de Escherichia coli o157 en crías de alpacas (Vicugna pacos). Rev Inv Vet Perú 23: 98-104. doi: 10.15381/rivep.v23i1.888 [ Links ]

Skurnik D, Bonnet D, BernédeBauduin C, Michel R, Guette C, Becker JM. et al. 2008. Characteristics of human intestinal Escherichia coli with changing environments. Environ Microbiol 10: 2132-2137. doi: 10.1111/j.1462-2920.2008.01636.x [ Links ]

Skurnik D, Ruimy R, Andremont A, Amorin C, Rouquet P, Picard B, Denamur E. 2006. Effect of human vicinity on antimicrobial resistance and integrons in animal faecal Escherichia coli. J Antimicrob Chemoth 57: 12151219. doi: 10.1093/jac/dkl122 [ Links ]

Tenaillon O, Skurnik D, Picard B, Denamur E. 2010. The population genetics of commensal Escherichia coli. Nat Rev Microbiol 8: 207. doi: 10.1038/nrmicro2298 [ Links ]

Wirth T, Falush D, Lan R, Colles F, Mensa P, Wieler LH, Karch H, et al. 2006. Sex and virulence in Escherichia coli: an evolutionary perspective. Mol Microbiol 60: 1136-1151. doi: 10.1111/j.1365-2958.2006.05172.x [ Links ]

1Estudio financiado por INNOVATE PERU mediante Proyecto N.° 173-FINCyT-IB-2013

Recibido: 12 de Febrero de 2020; Aprobado: 22 de Junio de 2020

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