INTRODUCCIÓN
El mono choro cola amarilla (Lagothrix flavicauda) es una especie de primate de la familia Atelidae, endémica del Perú. Su distribución se limita a un área pequeña en los Andes tropicales (Cornejo, 2008),dentro del cual persisten en bosques primarios premontano, montano y bosque nublado entre los 1500 y 2700 msnm (DeLuycker, 2007; Shanee et al., 2008).
Es una especie endémica de los Andes tropicales del norte del Perú. Se encuentra críticamente amenazada de extinción según la International Union for Conservation of Nature -IUCN (Shanee et al., 2019) y la legislación peruana (DS 004-2014MINAGRI). Incluso estuvo en la lista de los 25 primates más amenazados del mundo entre los años 2000 y 2012 por cuatro periodos (2000-2002, 2006-2008, 2008-2010, 20102012) (DeLuycker y Heymann, 2007; Cornejo, 2008; IUCN, 2008; Cornejo et al., 2009). La deforestación y la caza son las principales causales de su estado de «Peligro Crítico» (CR) (Shanee et al., 2007; Cornejo et al., 2009; Ministerio delAmbiente del Perú, 2014). Esta especie se encuentra mayormente restringida a las regiones de Amazonas y San Martín (DeLuycker y Heymann, 2007; Shanee et al., 2008). No hay estimaciones actuales acerca de su tamaño poblacional; existiendo un reporte de Cornejo et al. (2007), que indica grupos de 7-10 individuos en la región Amazonas, especialmente en el distrito de Corosha. La Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES) la coloca dentro del Apéndice I, donde se incluyen a todas las especies en peligro de extinción que son o pueden ser afectadas por el comercio (Ministerio del Ambiente del Perú, 2014).
La importancia del parasitismo está en la relación que sostienen con sus hospederos. Todos los animales silvestres albergan parásitos en un equilibrio dinámico, que cuando se altera se produce la enfermedad. Asimismo, diversos parásitos de animales silvestres son de tipo zoonótico, de allí la importancia del conocimiento de estos para poder prevenir ciertas enfermedades que pueden producirse tanto en animales como humanos (Arrojo, 2002; Stoner et al., 2005).
En Lagothrix lagotricha en cautividad se han reportado Ascaris lumbricoides (Michaud et al., 2003), Ancylostoma braziliensis y Trypanoxyuris lagothricis (Tantaleán et al., 1990; Michaud et al., 2003), habiendo sido reportado T. lagothricis en humanos (Tantaleán et al., 1990; Michaud et al., 2003). Sánchez y Shanee (2012) realizaron el primer trabajo de determinación de parásitos gastrointestinales en el mono choro cola amarilla y en el mono nocturno andino (Aotus miconax) de vida silvestre en el poblado de la Esperanza, distrito de Yambrasbamba, provincia de Bongará, Amazonas, encontrando nematodos del tipo Strongyloides spp y Trichuris spp y protozoarios como Iospora spp, Endolimax spp y Eimeria spp. El presente trabajo tuvo como objetivo identificar parásitos gastrointestinales presentes en monos choro cola amarilla (L. flavicauda) de vida silvestre en el distrito de Corosha, departamento de Amazonas, Perú.
MATERIALES Y MÉTODOS
El estudio se realizó con un grupo identificado de L. flavicauda de 14 individuos de vida silvestre. La toma de muestras se realizó dentro de su área de distribución en los bosques alrededor del poblado de Beirut, distrito de Corosha, departamento de Amazonas, a 1970 msnm. Las muestras fecales fueron colectadas de forma no invasiva con la autorización de colecta 0364-2010-AGDGFFS-DGEFFS.
La toma de muestra se llevó a cabo en las zonas de distribución donde habitualmente se encontraban los monos, en un área aproximada de 70 ha, pero cuyo desplazamiento diario es de menos de 1 km. El seguimiento se realizó durante cuatro días consecutivos, desde las 07:00 hasta las 16:00 h cada día. En total se colectaron 20 muestras frescas que no se llegaron a desintegrar por la caída. Las muestras se separaron en dos porciones para ser fijadas en formol al 10% calentado mediante un mechero de alcohol a 65 ºC y en alcohol polivinílico (PVA). Como método de protección personal durante la colección de muestras se utilizó guantes de látex descartables.
Las muestras fijadas en formol previnieron la evolución de los huevos de los parásitos y las muestras en solución de alcohol polivinílico evitaron modificaciones importantes en la morfología de los trofozoítos y quistes de protozoarios. Estas muestras fueron procesadas con la técnica de coloración Tricrómico de Gomori. Se registró la fecha de la colecta, categoría etaria del ejemplar (cría, juvenil, adulto) y sexo de los individuos que se pudo identificar.
Las muestras fueron llevadas al Laboratorio de Parasitología Molecular del Institut de Recherche pour le Développement (IRD) y al Laboratorio de Vida Silvestre de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, ambos ubicados dentro de las instalaciones de la Universidad Peruana Cayetano Heredia (UPCH) en Lima. Se utilizaron cinco técnicas para el procesamiento de las muestras: método directo, método de Ritchie, método de Sheather Sugar, método de Ziehl-Neelsen modificado y método de Coloración Tricrómico de Gomori. La identificación de los géneros y especies de los parásitos se realizó con las referencias bibliográficas de trabajos desarrollados por Tantaleán et al. (1990, 2005), Gozalo y Tantaleán (1996), Sarmiento et al. (1999), Michaud et al. (2003) y Nole (2008).
Luego del trabajo de muestreo y procesamiento de las muestras, todo material descartable que estuvo en contacto con las muestras fue eliminado dentro de bolsas plásticas cerradas y desechadas por los laboratorios utilizados como desechos hospitalarios. Todo material reusable que estuvo en contacto con las muestras fue lavado, desinfectado y esterilizado según los protocolos internos de cada laboratorio. Los restantes de cada muestra que no fueron utilizados, fijadas tanto en formol como en PVA fueron sellados y guardados en el laboratorio de la UPCH para su uso en estudios posteriores.
RESULTADOS
Las 20 muestras fecales correspondieron a un grupo familiar de 14 individuos. En cada una de las muestras procesadas mediante las cinco técnicas usadas, se encontró al menos una especie parasitaria en común. Se encontraron nueve especies parasitarias en total: cuatro nematodos, un cestodo, un acantocéfalo y tres protozoarios. Los siguientes fueron los parásitos identificados:
- Capillaria sp. Se observaron huevos ca racterizados por presentar forma de ba rril con tapones polares en ambos extre mos, cáscara lisa y gruesa. La media promedio de los huevos fue de 23.20 µm de ancho y 51.03 µm de largo. Entre los nematodos encontrados, esta fue la de mayor frecuencia de presentación (Figura 1a).
- Ancylostoma sp. Los huevos encontra dos presentan características comunes a las de tipo Uncinaria (Figura 1b).
- Strongyloides cebus. Huevos encontra dos en baja frecuencia, de tipo ovalados, larvados, pared fina y transparente, con media promedio de 50 µm de largo x 40 µm de ancho (Figura 1c).
- Strongyloides sp. Se encontró en una muestra de una hembra adulta (Figura 1d).
- Paratriotaenia oedipomidatis. Huevo con presencia de embrión y cubierta mucosa externa amplia. El huevo, inclu yendo la cubierta externa tuvo un diá metro promedio de 80 µm (Figura 1e).
- Prosthenorchis elegans. Se encontró en dos muestras. Huevos larvados, grandes, de cubierta gruesa. Tamaño de 62.5 x 41 µm (Figura 1f).
- Entamoeba coli. Quistes esféricos de 20 µm de diámetro promedio, con ocho núcleos que presentan cariosoma cen tral y cromatina nuclear periférica (Fi gura 1g).
- Cryptosporidium sp. Alta frecuencia de ooquistes en las muestras. Tamaño pe queño, de 5.2 x 4.6 µm en promedio (Fi gura 1h). - Coccidia spp. Ooquistes con alta fre cuencia de presentación. Semiovalados, de capa lisa y transparente. Tamaño pro medio de 10 x 25 µm (Figura 1i).
DISCUSIÓN
La mayor parte de los hallazgos parasitarios correspondieron a nematodos, de los cuales Capillaria sp fue el de mayor presentación. Los resultados sugieren que este parásito podría ser un componente natural de esta especie de primate, probablemente por la interacción con otras especies de mamíferos silvestres. Este nematodo ya ha sido reportado en Lagothrix poeppigii de vida silvestre. Asimismo, Trichuris sp, que posee características morfológicas parecidas a Capillaria sp, ha sido reportado en L. flavicauda de vida silvestre en la zona noreste del area de distribución de la especie (Sánchez y Shanee, 2012).
En estudios realizados en primates neotropicales, en su mayoría en cautividad, se reporta Ancylostoma sp en L. lagothricha y en otras especies de primates que han tenido algún tipo de contacto con humanos. La presencia de este parásito en vida silvestre se considera raro (Tantaleán et al., 1990; Sarmiento et al., 1999; Michaud et al., 2003). Si bien no hay trabajos previos al respecto en L. flavicauda ni en poblaciones humanas cercanas, no se puede descartar que la presencia de Ancylostoma sp sea por actividad humana en las cercanías al área de distribución de la especie, teniendo en cuenta que la población humana más cercana se encuentra a 6 km del área de conservación y cuya actividad principal es la agricultura de subsistencia.
En reportes de primates de vida silvestre (Sánchez y Shanee, 2012) es común la presencia de Strongyloides sp y S. cebus, por lo que su observación, a pesar de su baja frecuencia de presentación en este estudio, podría estar relacionado con las dos vías de infección de este parásito: oral y cutánea. Por tanto, el parásito podría haber ingresado por ingestión directa de un intermediario paraténico portador (larva u oruga) o mediante el contacto con heces infectadas o por contacto casual con otros individuos.
El cestodo Paratriotaenia oedipomidatis tiene registros en primates en el Perú, en Saguinus mystax yS. fuscicollis en Loreto (Delgado, 2002) y en Callicebus brunneus, en Madre de Dios (Nole, 2008). Con relación a Prostenorchis elegans, los huéspedes más comunes en primates son monos de los géneros Saguinus, Saimiri, Allouata, Aotus, Ateles, Cebus, Cebuella, Lagothrix y Callicebus (Fernández, 2011) y la infección en vida libre se da por la ingestión de alguno de los huéspedes intermediarios, que incluyen algunos coleópteros (escarabajos) como Lasioderma serricone y Stegobium paniceum, entre otros insectos (Fernández, 2011). No se dispone de reportes previos sobre la dieta habitual en vida silvestre de L. flavicauda, pero no se descarta que algunos de estos insectos sean parte de su dieta proteínica. Este acantocéfalo, considerado antropozoonótico, es ampliamente reconocido en especies de primates en cautividad, por lo que su presencia en monos de vida libre en baja frecuencia sugiere el impacto de la actividad humana en la zona de estudio (Fernández, 2011).
Dentro del grupo de protozoarios se encontraron tres especies. Se reconoce que la presencia de protozoarios en primates podría estar relacionada a un mayor contacto con poblaciones humanas (Fernández, 2011; Philips et al., 2004). En el presente estudio se encontró Entamoeba coli, que por su presencia en anteriores reportes en primates de vida silvestre en zonas con perturbación antropogénica (Stuart et al., 1998; Philips et al., 2004; Chinchilla et al., 2005), es considerado en el mono choro común un parásito comensal (Stuart et al., 1998; Chinchilla et al., 2005; Fernández, 2011). Cryptosporidium sp ha sido reportado también en Alouatta, Ateles, Cebus, Saimiri, Saguinus y Aotus (Gozalo y Tantaleán, 1996; Guerrero et al., 2012). Coccidia sp fue encontrado en 14/20 muestras en al menos uno de los cinco métodos de diagnóstico utilizados; sin embargo, por su fase evolutiva de ooquiste, no se pudo identificar la especie. No existen estudios que reporten esta especie en primates. No se descarta la posibilidad que el parásito registrado sea una especie o género nuevo para el género Lagothrix. En L. flavicauda se han reportado tres géneros de protozooarios, Iospora, Endolima y Eimeria. La identificación de parásitos hasta el nivel de especie es complicada, porque se requiere de parásitos adultos que son difíciles de observar mediante métodos no invasivos.
Las diferencias encontradas en el presente estudio podrían estar relacionadas al número muestral. Los resultados podrían haber sido diferentes de haber obtenido un mayor número de muestras de todos los individuos y mayor número de repeticiones por cada uno de ellos. La disponibilidad de tiempo y las dificultades del muestreo en campo, como las lluvias, el relieve de las montañas y la tupida vegetación limitaron la obtención de muestras.
CONCLUSIONES
Es el primer estudio parasitológico que se realiza en Lagothrix flavicauda en el distrito de Corosha, zona suroeste del área de distribución general de la especie.
Todos los individuos L. flavicauda evaluados presentaron parásitos gastrointestinales.
Ancylostoma fue el único género que no ha sido reportado en primates neotropicales de vida silvestre.
Es el primer reporte del género Coccidia en L. flavicauda.