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INTRODUCCIÓN
El género Ateles («monos araña») pertenece a la familia Atelidae y está compuesto por siete especies, que se distribuyen a lo largo del territorio de América Central y Sudamérica (Morales-Jimenez et al., 2015). A. chamek y A. belzebuth son las especies presentes en el Perú. A. chamek se distribuye en los departamentos de Loreto, Huánuco, Pasco, Junín, Cusco, Ucayali, Puno y Madre de Dios, además de presentarse en Brasil y Bolivia (SERFOR, 2018).
A. chamek presenta cuerpo esbelto y miembros largos y delgados, pudiendo trepar en los estratos más altos del bosque durante la búsqueda de alimento, aunque también puede ser visto en las zonas bajas (Kellog y Goldman, 1944; Bello, 2018). La importancia de este primate radica en su rol en el ecosistema como dispersor de semillas debido a su predilección por las frutas (Van Roosmalen, 1985), además de ser especie indicadora de la calidad de los bosques. Asimismo, por su amplio rango de desplazamiento, también es clasificada como especie emblemática y símbolo de conservación en la Amazonía peruana (WCS 2000, SERNANP 2011).
Lamentablemente, esta especie se encuentra en situación de «En Peligro», según la legislación peruana del Servicio Nacional Forestal y de Fauna Silvestre (SERFOR) (SERFOR, 2018) y por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) (IUCN, 2016). Además, la especie está incluida en el Apéndice II de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestre (CITES) (MINAM, 2014). La principal amenaza para este primate es la caza furtiva, con el fin de ser vendidos como mascota o «carne de monte»; y el deterioro de su hábitat, a causa de la deforestación y la invasión humana en su ecosistema, a través de la agricultura y ganadería (Soini, 1972; SERFOR, 2018). Debido a este escenario, se han creado Centros de Rescate, los cuales, mediante programas de conservación, rehabilitan y reintroducen estos animales en su hábitat.
El Centro de Rescate Taricaya, ubicado en Madre de Dios, tiene un programa de rehabilitación y reintroducción de esta especie en la margen derecha del río Madre de Dios, área en donde se encuentra localmente casi extinto (Bello et al., 2011). Las condiciones de crianza en los centros de rescate, así como la crianza en cautiverio pueden provocar efectos negativos sobre la salud de los animales, disminuyendo la capacidad inmunológica de ellos, haciéndolos más susceptibles a infecciones parasitarias (Stoner et al. 2005; Chinchilla et al., 2007; Merck, 2007). En especies domésticas se conoce que las enfermedades parasitarias pueden alterar significativamente los valores de bioquímica sanguínea y condición corporal, tal es el caso de Fasciola hepatica, Haemonchus contortus, y Ostertagia sp, entre otros (Prache y Galtier, 1990; Yucra, 2002; Rojas, 2004; Matanoviæ et al., 2007; Guerrero et al., 2016); no obstante, esta información es escasa para el caso de especies silvestres. El objetivo del presente estudio fue determinar la relación entre endoparasitismo, bioquímica sanguínea y condición corporal en monos araña (Ateles chamek) mantenidos en cautiverio en el Centro de Rescate Taricaya, Madre de Dios.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de Estudio
El Centro de Rescate Taricaya pertenece a la Reserva Ecológica de Taricaya, la cual se encuentra en el Departamento de Madre de Dios, distrito y provincia de Tambopata, departamento de Madre de Dios, Perú (Figura 1). Según el sistema de clasificación de Holdridge, esta zona pertenece a la categoría de bosque húmedo subtropical (bh-S). La zona corresponde a la ecorregión de Selva baja, a una altitud entre 150 y 250 msnm, y llegando a temperaturas de hasta 38 °C (SENAMHI, 2019).
La Reserva tienen cerca de 500 ha de selva tropical y se encuentra bordeando la Reserva Nacional de Tambopata. En el Centro de Rescate se tienen animales llevados por SERFOR, provenientes de tráfico ilegal, entregas voluntarias, traslados de otras organizaciones, hallazgos y recapturas. Los animales atraviesan un protocolo estricto que consta de la recepción (evaluación de la situación de ingreso), etapa de cuarentena por 40 días como mínimo, fase de socialización donde se incorporan a grupos ya formados). Una vez que se presentan las condiciones favorables se procede a liberarlos en su hábitat, manteniendo un seguimiento constante del grupo liberado por parte de los rescatistas.
Población de Estudio
Se trabajó con la población total 20 individuos A. chamek presentes en el Centro de Rescate Taricaya en junio de 2018 (13 juveniles y 7 adultos, 5 machos y 15 hembras), con orígenes de recaptura y tráfico ilegal, por lo que se tenía diferencias en el tiempo de estancia de los animales. Entre ellos, 2 individuos se encontraban desde hace 4 años, 15 entre 1 y 2 años y 3 con menos de 1 año.
Todos los individuos se encontraban bajo las mismas condiciones de alojamiento, en jaulas de 10x4x3 m, acondicionadas con ramas, sogas y tableros, con una densidad de 5 a 6 individuos por jaula. El Centro de Rescate tiene un programa de desparasitación anual en el que utilizan ivermectina, praziquantel y albendazol, para el control sanitario general anual. Los individuos del estudio fueron capturados en ayuno y trasladados al tópico del Centro, en donde fueron anestesiados con una combinación de ketamina (8 mg/kg), xilacina (0.05 mg/kg) y midazolan (0.5 mg/kg) por vía intramuscular, bajo estricta supervisión veterinaria.
Toma de Muestras
Se tomaron muestras de heces directamente del recto mientras los animales estaban anestesiados y. en algunos casos, recolectadas de las jaulas, previa identificación (muestreo no invasivo). Las muestras de sangre fueron tomadas a través de la venopunción de la vena femoral, con una jeringa de 3 ml y aguja N.° 21 en tubos estériles de 1.3 ml de capacidad conteniendo heparina. Los tubos fueron luego centrifugados a 1790 x g durante 13 minutos y el plasma resultante fue almacenado en crioviales a -20 °C. Posteriormente, las muestras fueron trasladadas en cajas isotérmicas de poliestireno expandido al Laboratorio de Fisiología, Farmacología y Cirugía y al Laboratorio de Parasitología de la Facultad de Zootecnia de la Universidad Nacional Agraria La Molina (UNALM), Lima, para su análisis.
Condición Corporal
La condición corporal fue evaluada bajo una escala categórica basada en el primate Macaca mulata descrita por Clingerman y Summers (2005). Este procedimiento toma como referencia la distribución de grasa y músculo en el cuerpo del individuo, mediante la palpación de zonas como la pelvis, espina dorsal, masa muscular, tórax, grasa subcutánea y depósitos de grasa en la cabeza y abdomen. La asignación numérica va desde 1.0 (emaciado) al 5.0 (extremadamente obeso).
Análisis de Muestras
Las muestras de heces se analizaron a través de la técnica coprológica de sedimentación-flotación (Tello, 1988), el cual se basa en la flotación de los quistes o huevos en la superficie, ocasionado por la utilización de una solución altamente densa como sal o azúcar. Este método permite la detección de huevos de nematodos, cestodos y protozoarios (Beltrán et al., 2003). Las muestras de plasma sanguíneo fueron procesadas en el Analizador Bioquímico VetTest 8008 (IDEXX, USA) para la determinación de la bioquímica sanguínea (glucosa, proteína total, albúmina y bilirrubina total).
Figura 2 Huevos y quistes de parásitos gastrointestinales encontrados en monos araña (Ateles chamek) del Centro de Rescate Taricaya. A. Huevo de Strongyloides sp (40X). B. Huevo de Molineus sp (40x). C. Huevo de Ascaris sp (40X). D. Huevo de Physaloptera sp (100X). E. Huevo de Trichuris sp (40X). F. Huevo Ascaroideo no identificado (40X). G. Quiste de Giardia sp (100X). H. Quiste de Entamoeba sp (100X)
Para la identificación de los parásitos y sus huevos o quistes se utilizaron las descripciones dadas por Soulsby (1987) y Fowler (1986), mientras que para la descripción de la carga parasitaria de los individuos se empleó una escala subjetiva y no estandarizada de cruces basada en la frecuencia con que las formas parasitarias aparecen en cada campo del microscopio, la cual se resumiría en (+) = 1 o 2 formas parasitarias en toda la muestra; (++) = 1 a 2 formas parasitarias en la mayoría de los campos microscópicos; (+++) = entre 2 a 10 formas parasitarias en cada campo observado; (++++) = más de 10 formas parasitarias en cada campo observado.
Análisis Estadístico
Los resultados obtenidos fueron introducidos en el software GraphPad Prism 7.1 (GraphPad Prism Software, USA) para obtener la estadística descriptiva. En el software R (R Statical Project, Viena, Austria) se desarrolló la prueba Test de Fisher Exacto para determinar si existía asociación entre la presencia de parásitos y las variables sexo y edad, así como para evaluar la relación entre parasitosis y condición corporal. Además, se realizó la prueba t-Student para determinar la asociación entre los valores de bioquímica sanguínea (albúmina, proteína total, glucosa y bilirrubina total) y la parasitosis.
Cuadro 1 Parásitos gastrointestinales encontrados mediante análisis coprológico en 20 monos araña negro (Ateles chamek) del Centro de Rescate Taricaya, Madre de Dios. Junio 2018
I.D.: Identificación de los individuos; Carga parasitaria expresada en cruces: (+) baja carga, (++) moderada carga, (+++) alta carga
RESULTADOS
Ocho de los 20 animales muestreados fueron positivos a la presencia de parásitos, lo que representa un 40% de la población total. Se identificaron seis nematodos gastrointestinales (Strongyloides sp, Molineus sp, Ascaris sp, Physaloptera sp, Trichuris sp y un Ascaroideo no identificado debido a la descorticación del huevo, y dos protozoarios (Giardia sp y Entamoeba sp) (Figura 2; Cuadro 1). Giardia sp fue el parásito más frecuente y el nematodo Strongyloides sp el que tuvo la mayor carga parasitaria por individuo.
El análisis estadístico determinó que no existía relación significativa (p>0.05) entre la infección parasitaria y las variables de sexo y edad. Tampoco se encontró asociación entre la infección parasitaria y la condición corporal. Los valores promedio (± IC al 95%) de la bioquímica sanguínea fueron de glucosa 97.8+12.1 mg/dl, proteína total 7.09+0.337 g/dl, bilirrubina total 0.12+0.0219 mg/dl y albúmina 5.47+0.416 g/dl. La condición corporal promedio fue 2.3+0.219. No se encontró asociación significativa entre las variables en estudio.
DISCUSIÓN
La diversidad de parásitos encontrados en el presente estudio fue mayor a la encontrada por investigaciones realizadas en la misma especie de primate, incluyendo aquellas en condiciones de silvestría. Por ejemplo, Carrasco et al. (2008) evaluaron tres grupos sociales de A. chamek en silvestría en Madre de Dios encontrando cinco especies de helmintos (Strongyloides sp, Trichuris sp, Trypanoxyuris sp, nematodo Ancylostomidae y trematodo Dricoeliidae); Phillips et al. (2004) encontraron dos nematodos en la Reserva Nacional de Tambopata (Strongyloides sp y Trichuris sp) y tres protozoarios (Chilomastix, Blastocystis e Iodamoeba) en individuos A. chamek en silvestría; en tanto que Guerrero et al. (2012) identificaron tres nematodos (Trichostrongylidae, Strongyloides cebus y un Oxyuroideo) y 1 cestodo (Paratriotaenia oedipomidatis) en monos araña bajo cautiverio. En estos estudios se observa una variada fauna parasitaria. El presente estudio representa uno de los primeros reportes para las especies de nematodos Molineus sp y Physaloptera sp en A. chamek. Molineus sp solo ha sido hallado en primates neotropicales como Saimiri sciureus, Saguinus mystax, Saguinus nigricollis y Cebus spp (Sarmiento et al., 1999), mientras que Physaloptera sp ha sido registrado en monos choro (Lagothrix poeppiggi) (Fernández, 2011).
Si bien se registró una diversa fauna parasitaria, las cargas encontradas fueron moderadas a bajas, debido a que algunos animales habían sido recapturados y recibido tratamiento antiparasitario. La presencia de protozoarios parásitos podría indicar un contacto cercano entre estos animales y los cuidadores (Appelbee et al., 2005; Carrasco et al., 2008; Chinchilla et al., 2007), como fue demostrado por Fernández (2011), quien encontró Giardia sp en muestras de un mono choro y en humanos, por lo que representan un potencial problema zoonótico para el Centro de Rescate.
Estudios previos indican que las hembras son más susceptibles a ser infectadas por parásitos, debido a que su sistema inmunológico puede verse afectado por el estrés causado durante su migración a otros grupos al llegar a la edad juvenil, la maternidad y las agresiones físicas que sufren por parte de los machos (Campbell, 2003; Castañeda et al., 2010). Asimismo, se reportan mayores cargas parasitarias en individuos de mayor edad (Castañeda et al., 2010; Benavides et al., 2012). No obstante, en el presente estudio no encontró evidencia estadística que demuestre que las hembras sean más afectadas que los machos o que la edad influya en la parasitosis del individuo, posiblemente debido a las condiciones de manejo y de cautiverio de los animales en el presente trabajo.
En cuanto a la relación de parasitosis y condición corporal, se podría esperar que la infección parasitaria provoque que los individuos disminuyan su condición física como efecto negativo de la presencia de parásitos. En el estudio de Benavides et al. (2012) en primates del viejo mundo, se encontró una correlación negativa entre condición la corporal y fauna parasitaria, aunque Agostini et al. (2017) no lograron mejorar la condición (masa) corporal al aplicar antiparasitarios en capuchinos negros (Sapajus nigritus). De manera semejante, en el presente estudio no se halló asociación entre condición corporal y parasitosis, posiblemente debido a las cargas parasitarias bajas que presentaban los monos araña.
Los valores bioquímicos encontrados coinciden con anteriores estudios realizados en esta especie de primate (Karesh et al., 1998; Dávila et al., 2014; Ríos, 2015). Si bien no hay información reportada acerca de la relación valores bioquímicos-parasitosis en primates, investigaciones realizadas en humanos han registrado efecto de las infecciones por parásitos sobre algunos parámetros bioquímicos. Así, en un estudio en niños infectados con Giardia lamblia se observó una disminución en la glucosa sanguínea, atribuyendo este efecto a la glucosa consumida por los trofozoitos durante su crecimiento (Yahya et al., 2007). De igual forma, Abdul-Hussien (2005) en humanos con giardiasis, evidenció la disminución de los niveles de albúmina, a causa del daño a nivel de lumen intestinal y que desencadenó en sucesivas diarreas agudas y crónicas, lo que terminó afectando el nivel de proteína total sanguínea. El presente estudio no evidenció asociación estadística entre las variables de parámetros bioquímicos y parasitosis ni entre la condición corporal y la parasitosis, lo cual podría atribuirse a la baja carga parasitaria encontrada.
CONCLUSIONES
No se encontró relación estadística entre la parasitosis y la condición corporal de monos araña (Ateles chamek).
No se encontró relación estadística entre los valores bioquímicos obtenidos (glucosa, proteína total, bilirrubina total y albúmina) y la parasitosis.
La fauna parasitaria encontrada fue variada, incluyendo seis especies de nematodos y dos protozoarios, incluyendo dos nuevos hallazgos de nematodos para A. chamek (Physaloptera sp y Molineus sp)
