INTRODUCCIÓN
El uso de antibióticos en los piensos para animales, la presencia de residuos en alimentos para consumo humano y la resistencia bacteriana a los antibióticos han dado lugar a la restricción de estos fármacos en la producción avícola (Krueger et al., 2017). En la Unión Europea desde 2006 y en Estados Unidos de América desde 2017 existen normas prohibitivas para el uso de antibióticos en la alimentación animal; sin embargo, todavía se reporta la presencia de residuos de antibióticos en la carne de aves de corral en algunos países europeos (Bartkiene et al., 2020). El uso de bacitracina metileno disalicilato (BMD) y bacitracina de zinc (ZB) como promotores de crecimiento en pavos comerciales data de hace más de 50 años, encontrando respuestas favorables de crecimiento de 11.8% a las 8 semanas de edad y del 3.8% a la edad comercial (Daghighian y Waibel, 1982). Actualmente se han encontrado resultados positivos en una serie de fitobióticos como aditivos alimentarios alternativos en la producción de alimentos de origen animal (Díaz-Sánchez et al., 2015), extendiéndose el uso de los compuestos naturales derivados de vegetales como buenos sustitutos de los antibióticos en el pienso de aves (Yadav et al., 2020).
Una de estas plantas, utilizada tradicionalmente, es el ajo (Allium sativum), por su contenido de alicina y tiosulfonato para el tratamiento de diversas enfermedades, ya que tiene efectos hipocolesterolémicos y es estimulante del crecimiento (Lewis et al., 2003), además de propiedades antioxidantes en la carne de pollo (Sallam et al., 2004). En gallinas ponedoras, disminuyó el colesterol en la yema de huevo al suplementarse a razón de 5-10 g/kg (Yalçin et al., 2007), coincidiendo con Chowdhury et al. (2002) quienes incluyeron pasta desecada de ajo en niveles de 2 a 10% en dietas de postura y con Choi et al. (2010) quienes suplementaron 1-5% de ajo en polvo a pollos de engorde reduciendo los triglicéridos y lipoproteínas de baja densidad en suero e incrementaron los ácidos grasos polinsaturados en la carne.
Otros productos naturales, como los extractos de arándanos, han demostrado propiedades antimicrobianas al inhibir el crecimiento de Pasteurella multocida en pollos de engorde (Salaheen et al., 2014). Los arándanos contienen pterostilbeno, que es un antioxidante natural con beneficios para la salud en enfermedades agudas y crónicas asociadas con el estrés oxidativo (Liu et al., 2017) y propiedades antiinflamatorias (Choo et al., 2014), por lo que se viene promoviendo su uso como un compuesto anti estresante en la producción de aves. Se ha demostrado que el pterostilbeno atenúa la lesión hepática inducida por residuos de herbicidas en el pienso y el estrés oxidativo de los pollos de engorde, presumiblemente al restaurar la función antioxidante hepática (Chen et al., 2020). También, se ha determinado que la suplementación dietética de orujo de arándanos al 1 y 2% podría influenciar positivamente en la microbiota intestinal y los metabolitos sanguíneos, contribuyendo a la salud general de los pollos de engorde alimentados con dietas fibrosas (Islam et al., 2019).
La curcumina y aceites esenciales en el rizoma de Curcuma longa tiene actividad antibacteriana contra Salmonella typhimurium (García et al., 2017). La curcumina suplementada a razón de 200 mg/kg de alimento en pollos de engorde puede reducir la infección por coccidios y podría ser una alternativa dietética para mejorar la salud intestinal (Yadav et al., 2020). Asimismo, mejora la respuesta inmunitaria y la pigmentación de la piel, disminuye la oxidación lipídica y la deposición de grasa abdominal (Rajput et al., 2013), y mejora el perfil lipídico hepático y plasmático, ejerciendo control de la expresión de genes relacionados con la lipogénesis y la lipólisis (Xie et al., 2019). En gallinas ponedoras, bajo condiciones de estrés por calor, la suplementación con 150 mg/kg de curcumina mejoró el rendimiento productivo, la actividad enzimática antioxidante y la función inmunológica (Liu et al., 2020).
El potencial de los diversos fitobióticos para controlar las enfermedades, modular inmunidad y mejorar capacidad antioxidante de pollos de engorde y gallinas ponedoras es objeto de investigaciones recientes (Aljumaah et al., 2020; Bartkiene et al., 2020; Betancourt et al., 2019). En el presente estudio, considerando el uso común y la disponibilidad de algunos fitobióticos en el mercado local, se evaluó el efecto de la sustitución en la dieta de la bacitracina por la presentación en polvo de ajo, arándano y cúrcuma sobre el desempeño en crecimiento, características de la carcasa y contenido lipídico de la carne de pavo comercial, beneficiado a las catorce semanas de edad.
MATERIALES Y MÉTODOS
Polvo de Ajo, Arándano y Cúrcuma
El ajo (Allium sativum) fue adquirido del mercado de abastos de Cajamarca, Perú, y fue acondicionado mediante un lavado con solución de hipoclorito de sodio, pelado y picado. Luego, fue llevado a la estufa durante 6 horas a 100 °C (Fante y Noreña, 2015). Finalmente se procedió a moler con un equipo de molienda micronizada con criba de 0.3 mm.
El arándano azul (Vaccinium corymbosum) variedad Biloxi se obtuvo de un huerto orgánico de la provincia de Cajamarca. Los frutos fueron lavados y desinfectados con solución de hipoclorito de sodio por inmersión durante 10 minutos, escaldados a una temperatura de 95 °C por 1 min para evitar la acción de las polifoenoloxidasas y enfriados en agua potable fría (Arteaga A y Arteaga H, 2016). La pulpa fue desecada en estufa a 85 °C durante 24 horas y el producto fue molido a través de una malla de 2 mm para obtener el polvo.
La cúrcuma se compró en uno de los mercados de abastos de Cajamarca, como rizomas frescos. Fueron lavados, pelados, troceados y desecados en estufa a 60 °C (Sogi et al., 2010) durante 24 horas. Seguidamente se procedió a la molienda considerando una criba de 3 mm.
Aves, Manejo y Dietas
Los pavos se criaron hasta las 14 semana de edad en corrales sobre viruta en la granja avícola de la Universidad Nacional de Cajamarca. Las aves se encontraban bajo un ambiente controlado, con libre acceso a alimento y agua. Los programas de temperatura e iluminación fueron consistentes con las recomendaciones de Hybrid Turkeys (2013).
Se utilizaron pavos de la línea Hybrid Converter, de 1 día de edad, de la empresa Gramogen, ubicada en Lima. Las aves fueron trasladadas al valle de Cajamarca vía aérea, y criados en lote mixto durante las primeras seis semanas de edad. Todos los pavos en la primera fase de alimentación consumieron pienso conteniendo el antibiótico zinc bacitracina. A los 42 días de edad fueron sexados y los machos asignados a cinco tratamientos dietéticos (con 5 réplicas por tratamiento y 10 aves por réplica), que diferían en la inclusión del antibiótico o fitobiótico. El grupo control (C) no recibía bacitracina ni fitobiótico, mientras que los otros grupos fueron alimentados con dietas que contenían 500 mg/kg de Baczin (Tratamiento BZ), ajo en polvo 10 g/kg (Tratamiento AJP), arándano en polvo 10 g/kg (Tratamiento ARP) y cúrcuma en polvo 10 g/kg (Tratamiento CCP). El antibiótico Baczin (Montana, Perú) contiene 10% de zinc bacitracina.
Las dietas se prepararon en la fábrica de piensos «San Francisco» en la provincia de Pacasmayo (Perú). Todas las dietas fueron isocalóricas, isonitrogenadas y contenían las mismas cantidades de aminoácidos, minerales y vitaminas (Cuadro 1) y el valor nutricional de las dietas fue consistente con los requerimientos de nutrientes de los pavos (Hybrid Turkeys, 2013).
Se aplicó un programa de alimentación con tres fases. Las dietas del primer periodo (1 a 42 d) fueron ofrecidas en forma de harina para todos los pavos, y contenía 0.05% de Baczin. Las dietas ofrecidas en los periodos 2 (43 a 70 d) y 3 (71 a 98 d) fueron dietas suministradas también bajo la forma de harina. Cada corral estuvo equipado con un comedero automático y un bebedero tipo campana, y tanto el agua como el alimento fueron proporcionados ad libitum.
Desempeño del Pavo en Crecimiento
Al final de cada periodo de cuatro semanas se registró el peso corporal (PC) de los pavos, la ingesta de alimento y las tasas de mortalidad. El peso de los pavos se determinó con una balanza electrónica de plataforma TCS de 100 kg de capacidad y precisión de 10 g. Cada corral de 10 aves fue considerado como una unidad experimental. Se determinó la ingesta diaria de alimento (IDA) promedio por ave y la ganancia media diaria (GMD). El índice de conversión alimenticia (ICA) fue calculado para cada grupo a partir de la ganancia de peso corporal y el consumo de alimento. Se realizaron necropsias a todas las aves que murieron durante el estudio y las lesiones se clasificaron según los hallazgos patológicos macroscópicos. La mortalidad atribuible a cardiomiopatías espontáneas se identificó según hallazgos macroscópicos post mortem de ascitis, un agrandamiento o corazón deformado y ventrículo derecho visiblemente dilatado.
Carcasa y Contenido Lipídico
Al término del experimento (98 d), cinco aves que representaron el peso medio por tratamiento fueron sacrificados en la planta procesadora de la misma granja experimental. Las aves fueron aturdidas eléctricamente (400 mA; 350 Hz) y desangradas por un corte unilateral en el cuello, seccionando la arteria carótida y la vena yugular. Después de un periodo de sangrado de 3 min, las aves fueron escaldadas a 60 °C durante 60 s, desplumados y eviscerados manualmente. Se retiraron las vísceras no comestibles (intestinos, proventrículo, vesícula biliar, bazo, esófago y buche completo) y las vísceras comestibles (corazón, molleja, hígado y grasa abdominal). Se consideró como carcasa las partes comestibles del pavo, incluida la grasa abdominal. Después de un enfriamiento de 45 min, la carcasa entera, así como la grasa abdominal, corazón, molleja e hígado fueron pesados. Se utilizó una balanza electrónica TCS de 100 kg de capacidad (± 10 g) para el pesado de la carcasa entera y la balanza Kern PLS4000-2 (± 0.01 g) para el pesado de grasa abdominal y demás órganos. Los pesos de órganos fueron calculados en relación con el peso corporal vivo y expresado como porcentaje.
1 La dieta de 0-42 d fue suplementada con 500 mg de Baczin/kg (10% zinc bacitracina). Las dietas de 43-70 y 71-98 d fueron suplementadas según tratamiento: ZB, zinc bacitracina 500 mg/kg; AJP, ajo en polvo 10 g/kg; ARP: arándano en polvo 10 g/kg; CCP cúrcuma en polvo 10 g/kg
2 Cada kg contiene: Vit. A 10 000 mil UI, Vit. D3 3 000 mil UI, Vit. E 12 000 UI, Vit. K3 2.5 g, tiamina 2 g, riboflavina 6 g, cianocobalamina 12 mg, ácido pantoténico 16 g, ácido fólico 21,5 g, niacina 120 mg, Mn 65 g, Zn 65 g, Fe 80 g, Cu 10 g, I 1 g, Se 200 mg. Producto comercializado como Proapack Pavos por Distribuidora Montana S.A. Perú
Los músculos de la pechuga se congelaron a -20 °C y se almacenaron para análisis de laboratorio (contenido de materia seca, grasa, colesterol y peróxidos en lípidos). El contenido de MS y grasa en muestras de carne de pechuga se determinó utilizando los métodos AOAC (2007) 934.01 y 920.39, respectivamente. Concentraciones de colesterol total fueron determinadas en la grasa extraída de la carne con una mezcla de cloroformo y metanol (2:1 v/v). El colesterol se separó de la grasa después de la saponificación con KOH y la extracción con éter etílico. Las muestras fueron sometidas a análisis en un cromatógrafo PU-4600. El contenido de colesterol se calculó y expresó como miligramos por gramo de lípidos cárnicos. La oxidación de lípidos se midió utilizando el método de destilación descrito por Tarlagdis et al. (1960) y expresado como valores de especies reactivas al ácido tiobarbitúrico (TBARS) en miligramos de malondialdehído (MDA) por kilogramo de carne.
Análisis Estadístico
El corral (n=5) fue considerado como una unidad experimental para el análisis estadístico de los parámetros de rendimiento. Las aves individuales se consideraron unidades experimentales para el análisis de las características de la canal y contenido lipídico de la carne. Todos los análisis de canal y carne se realizaron en 25 aves que representan 5 réplicas de cada uno de los 5 grupos experimentales. Los análisis estadísticos de los datos se realizaron mediante el análisis de varianza utilizando el procedimiento Modelo Lineal General del Sistema de Análisis Estadístico (SAS, 2000), y la prueba de Tukey para determinar diferencias entre las medias de los tratamientos. Los datos se presentaron como medias y error estándar de la media (SEM). Las diferencias entre los datos de mortalidad fueron determinadas por la prueba de Chi cuadrado.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Desempeño del Pavo en Crecimiento
Los efectos de la adición en la dieta de bacitracina, ajo en polvo, arándano en polvo y cúrcuma en polvo sobre el rendimiento de los pavos de engorde se presentan en el Cuadro 2. No se observaron efectos positivos del antibiótico ni de los fitobióticos sobre el rendimiento del crecimiento durante el periodo experimental con relación al grupo control. La adición de ZB y alternativas botánicas (AJP, ARP, CCP) a la dieta de los pavos no tuvo una respuesta positiva en PC, GMD, IDA e ICA (p>0.05) durante la fase de crecimiento de 43 a 98 días.
Diversos autores (Chowdhury et al., 2002; Varmaghany et al., 2015) informaron que la adición de ajo en polvo o como bulbo fresco picado no afecta el rendimiento del ave en crecimiento. Yalçin et al. (2007) informaron, asimismo, que la eficiencia alimenticia de la codorniz en fase de postura no se vio afectada por el ajo en polvo dietario, ni la ingesta disminuyó debido al fuerte olor a ajo en la dieta. Similares resultados fueron reportados por Ruan et al. (2019) al suplementar curcumina (200 a 800 mg/kg) en pato Pekín de 21 días de edad, y por Nouzarian et al. (2011) con la inclusión de 3.3, 6.6 y 10 g/kg de cúrcuma en polvo en pollos de engorde Ross. De otra parte, Chen et al. (2020) no encontraron diferencias en GMD, IDA e ICA en pollos Ross de 21 días suplementados con 400 mg/kg de pterostilbeno, componente activo del arándano.
1 ZB: zinc bacitracina, AJP: ajo en polvo, ARP: arándano en polvo, CCP: cúrcuma en polvo
SEM: Error estándar de la media
PC: peso corporal. IDA: ingesta diaria de alimento. GMD: ganancia media diaria. ICA: índice de conversión alimenticia
1 ZB: zinc bacitracina, AJP: ajo en polvo, ARP: arándano en polvo, CCP: cúrcuma en polvo
SEM: Error estándar de la media
PC: peso corporal. RC: rendimiento de carcasa
a,b,c Valores medios en la misma fila con diferente letra superíndice son diferentes (p<0.05)
a,b,c Valores medios en la misma fila con diferente letra superíndice son diferentes (p<0.05)
1Carne de pechuga sin piel
2ZB: zinc bacitracina, AJP: ajo en polvo, ARP: arándano en polvo, CCP: cúrcuma en polvo
SEM: Error estándar de la media
MDA: Malondialdehído
La mortalidad fue de 2 y 3% entre tratamientos, especialmente por cardiomiopatías, sin haber diferencias entre tratamientos. Los componentes activos de los fitobióticos tienen propiedades específicas; sin embargo, no mostraron su efecto promotor ni inhibidor del crecimiento. El ajo contiene 11.3% de tiosulfonato de propilpropano, con eficacia en la reducción del número intestinal de enteropatógenos en pollos de engorde (Peinado et al., 2012). La alicina, componente intermedio e inestable del ajo, y la curcumina de la cúrcuma mejoran los niveles de IgA, IgG e IgM en suero de gallinas reproductoras (Gong et al., 2020). El pterostilbeno, del fruto de arándano tiene gran capacidad antioxidante a nivel hepático (Chen et al., 2020). En contraste, Horn et al. (2016) suplementó pollos de engorde por sonda oral diaria durante seis días con fitoquímicos activos y estables de ajo (2.51 mg de disulfuro de dialilo y trisulfuro de dialilo por kilogramo de peso corporal), mejorando el rendimiento del crecimiento, la morfología ileal y la digestibilidad de los nutrientes. Sin embargo, dicha práctica requiere de mayor trabajo en laboratorio para aislar los componentes activos estables del ajo y mayor esfuerzo de campo en la administración a las aves. Por tanto, considerando que no existen diferencias entre tratamientos sobre indicadores de crecimiento en los pavos de engorde de 43 a 98 días, se puede considerar a la bacitracina como un aditivo prescindible en la alimentación de pavos luego de una fase inicial de 42 días de ingesta dietaria del antibiótico; siempre y cuando los pavos se críen en condiciones sanitarias óptimas sin desafíos sanitarios
Características de la Carcasa
La inclusión de AJP, ARP y CCP en las dietas de pavo no afectó el porcentaje de rendimiento de la carcasa, ni los pesos de corazón, hígado y molleja (Cuadro 3). Sin embargo, se observó una disminución (p=0.048) en la grasa abdominal de los pavos alimentados con AJP.
Los aditivos evaluados son ricos en fibra, por ser frutos de especies vegetales, pero por su bajo nivel de adición en la dieta (1%) no afectó el rendimiento de la carcasa, ni el peso de algunos órganos. No obstante, Drazbo et al. (2019) obtuvieron un incremento en el peso de la molleja (0.63 a 0.78% con relación al peso vivo) al incrementar 2% de fibra cruda en la dieta del pavo. El peso relativo del hígado concuerda con el peso encontrado por Chen et al. (2020), quienes tampoco observaron incremento de peso en hígado de pollos de engorde suplementados con arándano.
Contenido Lipídico y Estado Antioxidante de la Carne
El Cuadro 4 muestra el efecto de la adición de bacitracina, ajo, arándano y cúrcuma en la dieta sobre la composición lipídica del músculo de pechuga de pavo. El contenido de materia seca no mostró diferencias significativas entre los tratamientos (p>0.05). La adición de ajo en polvo resultó en un menor contenido de grasa, colesterol y MDA en comparación con las dietas con adición de bacitracina, arándano y cúrcuma y el grupo control (p<0.05). Del mismo modo, las dietas con arándano y cúrcuma produjeron menor contenido de grasa, colesterol y MDA en carne de pavo en comparación con la dieta control y dieta con ZB.
Estos resultados son consistentes con los encontrados por Choi et al. (2010) en carne de pollos con menor contenido de grasa al suplementar 1.3 y 5% de ajo en polvo, así como disminución de los niveles de MDA.
También Chowdhury et al. (2002) determinaron que la pasta de ajo en la dieta de las gallinas ponedoras redujo las concentraciones de colesterol en suero y yema de huevo. Los resultados en el contenido lipídico de la carne podrían deberse al contenido de altas cantidades de polifenoles, flavonoides y fibra del ajo, arándano y cúrcuma que pueden mediar un aumento en la excreción de ácidos biliares y la capacidad de la fibra para disminuir el contenido lipídico (Kim et al., 2009). En particular, los niveles de MDA en los tratamientos ARP y CCP fueron más bajos que en los otros tratamientos, resultados concordantes con los encontrados por Hang et al. (2018), quienes redujeron los niveles de TBARS en carne de pollo con curcuminoides, atribuyendo estos bajos niveles a la posible ruptura significativa de los hidroperóxidos inmediatamente de producido el sacrificio de las aves.
CONCLUSIONES
Ni el antibiótico ni los fitobióticos pudieron mostrar sus capacidades como promotores de crecimiento pues las aves no estuvieron expuestas a algún patógeno.
La inclusión de ajo en polvo en las dietas de 42 a 98 días disminuye la acumulación de grasa abdominal en la carcasa, grasa y colesterol en carne de pechuga y produce mejor respuesta antioxidante en la carne.
Las dietas con arándano y cúrcuma promueven menores contenidos de grasa de cobertura, grasa y colesterol en la carne, y una mayor capacidad antioxidante que la bacitracina y la dieta control