INTRODUCCIÓN

Los acantocephala en la fase de huevo de vida libre (acantor) requiere un huésped intermediario de artrópodos para que desarrolle la larva en etapas de acantela y cistacanto, en tanto que el adulto utiliza un huésped vertebrado (^{Machado Filho, 1950}). Las termitas (Nasutitermes acajutlae) han sido identificadas como huésped intermediario y al mono verde africano (Chlorocebus sabaeus) como huésped paraténico (^{Becker et al., 2019}), así mismo, el caso de las cucarachas Blattella germanica con la variedad de hospederos primates como Eulemur macaco (L., 1766), Saguinus oedipus (L., 1758), Saguinus fuscicollis (Spix, 1823), Saguinus midas (L., 1758) (^{Sokolov et al., 2016}). Estos parásitos representan una preocupación en especies en peligro de extinción (^{Puttker et al., 2008}). La infección por parte de este tipo de parásitos gastrointestinales conlleva a una alta morbilidad y mortalidad, ocasionando daños gastroentéricos que generan desbalances electrolíticos en el animal, con la consecuente pérdida de condición corporal (^{Pérez et al., 2007}).

Prosthenorchis elegans es un parásito intestinal Acanthocephalo reportado en primates titíes de Geoffroy, siendo una amenaza para la supervivencia de este animal en la vida silvestre en el bosque atlántico brasileño (^{Oliveira et al., 2017}). Se ha reportado que la infestación por este parásito está influenciada por la dieta de ingestión de invertebrados de huéspedes intermediarios artrópodos como cucarachas, grillos, que son parte de la naturaleza de sus alimentos (^{Stunkard, 1965}; ^{Catenacci et al., 2016}). Este acantocéfalo se localiza a nivel de la región ileocecal, generando lesiones como enteritis ulcerosa severa (^{Campello, 2017}), la cual puede conllevar a una peritonitis fulminante causada por la perforación de la pared intestinal del huésped por el parásito (Pissinati et al., 2007). Se reporta que el tratamiento alternativo contra Acanthocephalos (Prosthenorchis elegans) en monos ardilla en cautiverio (Saimiri sciureus) en México consistió en la administración oral de clorhidrato de loperamida (0.5 mg/0.9 kg) y niclosamida (0.2 mg/0.9 kg) durante tres días, seguido de la eliminación quirúrgica de los gusanos adultos del intestino (^{Zárate et al., 2018}).

El Perú cuenta con una alta diversidad de especies de primates en peligro crítico y endémico por su hábitat amenazado (^{Shanee S y Shanee N, 2018}), habiéndose reportado este acantocéfalo en Iquitos (Loreto) en los siguientes primates neotropicales en cautiverio: Aotus azarae, Aotus nancymaae, Ateles panicus, Callicebus cupreus, Cebuella pygmaea, Lagothrix lagotricha, Saguinus fuscicollis, Saguinus labiatus, Saguinus mystax, Saguinus nigricollis, Saimiri boliviensis y Saimiri sciureus (^{Cárdenas et al., 2010}). Este problema sanitario afecta en muchas ocasiones a individuos de especies amenazadas que son albergadas por proyectos de rescate animal con intenciones de repoblamiento en los hábitats originales, donde se presume cierto impacto de este parásito sobre la conservación de dichas especies (^{Oliveira et al. 2017}; ^{Püttker et al., 2008}). Es por eso, que es necesario desarrollar métodos que mejoren la precisión del diagnóstico de este tipo de parásitos en muestras no invasivas, y la incorporación de técnicas moleculares en los procedimientos de estudios parasitológicos en primates neotropicales (^{Solórzano y Pérez, 2018}).

En el presente reporte de caso se menciona los signos y daños causados por Prosthenorchis cf. elegans en un ejemplar semi-cautivo de Plecturocebus oenanthe (mono tocón), primate endémico del bosque seco del Huallaga (Región de San Martín) (^{Shanee S y Shanee N, 2018}); considerado en riesgo crítico de extinción por la norma nacional (^{SERFOR, 2018}) y la Lista Roja de la IUCN (^{Veiga et al., 2011}).

PRESENTACIÓN DEL CASO

En diciembre de 2019, en el Centro Urku, especializado en la conservación, rescate, rehabilitación y reinserción de especies de fauna silvestre a su medio natural, ubicado en la cuenca media de la quebrada Shilcayo, se reportó que un mono tocón (Plecturocebus oenanthe) adulto, macho, el cual había sido liberado al bosque del área de conservación de Coordillera Escalera, pero que usualmente vivía libremente en este centro, se le halló muerto ante la caída desde una altura de 5 m, caída que fue observada por los encargados y trabajadores del lugar.

A la necropsia realizada a una hora del deceso, se observó ictericia generalizada a nivel de piel y de tejido subcutáneo. En el esófago se encontró un parasito redondo de aproximadamente 3 cm de largo, sugiriéndose el estadio juvenil del parásito Prosthenorchis elegans (sitio errático). A nivel del aparato cardio-respiratorio se evidenció hipertrofia ventricular concéntrica derecha con congestión de vasos coronarios; así mismo, se evidenció enfisema y leve congestión pulmonar.

En la cavidad abdominal, se evidenció exudado (Figura 1a) y presencia parasitaria. A nivel del estómago, se encontró hemorragia gástrica con mayor intensidad en región antropilórica. A nivel del intestino delgado se observó una severa enteritis difusa y la región terminal del duodeno y del yeyuno presentaba una zona con solución de continuidad, cuyos bordes estaban hemorrágicos y necróticos (Figura 1b). Esta perforación se encontraba asociada a una masiva infección parasitaria sugerente de acantocefaliasis, puesto que en otras zonas intestinales se hallaron los parásitos adheridos fuertemente a la mucosa gastrointestinal; además, se evidenció congestión de los vasos mesentéricos y linfoadenopatía mesentérica (Figura 1c).

Figura 1 Lesiones macroscópicas halladas en el examen post mortem de un mono tocón (Plecturocebus oenanthe) adulto. (a) Efusión abdominal a la apertura de la cavidad; (b) Solución de continuidad a nivel intestinal, asociado a la adherencia de Prosthenorchis elegans; (c) congestión de vasos mesentéricos y linfoadenopatía regional mesentérica; (d) Nódulos a nivel de la pared intestinal; (e) Apertura de las asas intestinales evidenciando una severa infestación de parásitos blanquecinos y redondos 

Los intestinos presentaban aparentes nódulos (Figura 1d), que evidenciaron una severa infestación de parásitos a su apertura (Figura 1e). Otras lesiones macroscópicas halladas fueron congestión hepática, esplénica, renal, vesical, cerebral y linfoadenopatía regional mesentérica.

Figura 2 (a) Huevos de Prosthenorchis elegans mediante el examen coproparasitológico (40X): (b) Forma adulta del parásito. La flecha indica la probóscide, la cual contiene ganchos en su extremo anterior 

Diagnóstico Histopatológico

Se tomaron muestras de intestino delgado, nódulo linfático mesentérico, pulmón y riñón. Se realizó el examen microscópico en el Laboratorio de Histopatología Animal de la Escuela Profesional de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional de San Martín en Tarapoto. A nivel histopatológico se evidencia un gran contenido amorfo y acidofília intensa compatible con necrosis caseosa con proyecciones capsulares fibrosas, depositado a nivel de submucosa y túnica muscular intestinal (Figuras 3a,b,c); en las fibras musculares se observaron artefactos denominados «Venecian blints». Asimismo, se observó nodo linfático reactivo (Figura 4a), con predominio de una población mononuclear (Figura 4b) y leve congestión pulmonar con presencia de enfisema y colapso alveolar (Figura 4c).

Figura 3 Lesiones histopatológicas en un mono tocón (Plecturocebus oenanthe) adulto. (a) Necrosis caseosa a nivel de la submucosa intestinal, (b) Necrosis caseosa a nivel de la túnica muscular y serosa, se distingue los artefactos «Venecian blints» a nivel de la túnica muscular, (c) capa de fibroblastos y mononucleares rodeando a la necrosis caseosa 

Figura 4 Lesiones histopatológicas en un mono tocón (Plecturocebus oenanthe) adulto. (a) Nodo linfático reactivo, (b) Población mononuclear de nodo linfático reactivo, (c) Congestión pulmonar, enfisema y colapso alveolar 

DISCUSIÓN

El mono tocón (Plecturocebus oenanthe) es una de las especies que se encuentran en situación de riesgo crítico. En la actualidad no se encuentra en situación de protección dentro de las unidades de conservación y protección gubernamental de la Región San Martín, y su hábitat natural se encuentra en reducción constante por la acelerada deforestación, particularmente en zonas como el Alto Mayo y Huallaga Central (^{IIAP, 2006}).

La literatura menciona parásitos como protozorios y helmintos en una variedad de primates no humanos albergados en reservas naturales (^{Phillips et al., 2004}; ^{Oliveira et al., 2017}) y en centros de cautiverio (^{Martin-Solano et al., 2017}); reportándose a los acantocéfalos como causantes de casos de mortalidad (^{Catenacci et al., 2016}; Oliveira et al., 2017; ^{Zárate et al., 2018}) y con mal pronóstico, incluso luego de tratamientos quirúrgicos (^{Rojas et al., 2016}).

En relación a los acantocéfalos, también denominados gusanos de cabeza espinosa, se han reportado tres especies que parasitan a los primates no humanos: Prosthenorchis elegans, Prosthenorchis spirula y Moniliformis clarki (^{Dunn, 1963}). P. elegans es un acantocéfalo, cuyos huevos son coprológicamente indistinguibles en el diagnóstico diferencial con respecto a P. spirula (^{Baker, 2008}; ^{Falla et al., 2015}); sin embargo, presenta características morfológicas adultas que lo diferencia, puesto que en la última especie, se denota rugosidades más acentuadas en la parte mediana y carece de segmentación, siendo la parte anterior, más dilatada y el doble de la extremidad posterior (^{Machado Filho, 1950}), por lo que se le pudo diferenciar al observar especímenes obtenidos durante la necropsia.

Los parásitos adultos se localizan a nivel del lumen del íleo terminal, ciego y colon, que con sus ganchos craneales adquieren una adhesión fija dentro de la submucosa y la capa muscular intestinal, con riesgo de debridamiento tisular, consecuente perforación y complicaciones como peritonitis y muerte del animal (^{Dunn, 1963}; ^{Parr et al., 2013}; ^{Oliveira et al., 2017}). En el caso reportado, los parásitos se hallaron libres y adheridos a nivel de la mucosa gastrointestinal, más aún en zonas como en la porción final del duodeno y yeyuno, a diferencia con lo reportado en la literatura.

El mono tocón se encontraba en los alrededores del centro de rescate, luego de haber pasado una temporada en cautiverio; sin embargo, el animal tenía la predilección de merodear y permanecer dentro de las instalaciones del centro. En los días previos a su muerte, el animal se mantenía activo, el apetito no se había alterado y constantemente paseaba de un lugar a otro, sin presentar signos clínicos aparentes como depresión, hipotermia, emaciación, los cuales han sido reportados previo a la muerte de animales parasitados con Prosthenorchis sp (^{Rojas et al., 2016}). Sin embargo, en el día de su muerte solo se le observó escondido en un árbol, tiempo en el cual, el animal pudo haber desarrollado un shock septicémico como hipotensión arterial, fiebre, hipoxia y alteración del sensorio (^{McGavin y Zachary, 2007}).

Los hallazgos de la necropsia como ictericia cutánea y subcutánea pueden explicarse por la obstrucción y bloqueo de los conductos biliares a nivel del duodeno, los cuales fueron evidenciados en referencia a la localización de los parásitos en la necropsia. Además, la evidencia de la adherencia del extremo anterior de los parásitos a la mucosa gastrointestinal sugiere que las perforaciones a nivel del intestino sean causadas por estos, causando una severa enteritis necrótica multifocal crónica. De otra parte, se halló exudado abdominal con presencia de contenido alimenticio y de parásitos a nivel de la cavidad abdominal, con lo cual se generó una peritonitis generalizada, con proliferación bacteriana y liberación de toxinas conduciendo a un shock, con lo cual produjo una insuficiencia respiratoria causando la muerte del animal (^{Catenacci et al., 2016}; ^{Oliveira et al., 2017}).

Se reporta este caso, no como un hallazgo accidental de necropsia, sino cuya causa de muerte fue a consecuencia de un shock séptico, consecuente de la peritonitis generalizada causado por una severa infección parasitaria de este acantocéfalo que generó una perforación a nivel intestinal. Cabe considerar que la epidemiologia de la prostenorquiosis se basa en la distribución de los hospederos intermediarios, las cucarachas (Blatella germanica), las cuales conforman como parte de la dieta de estos animales (^{Pissinatti et al., 2007}) o cuando los primates no humanos habitan en ambientes cercanos al humano (^{Wenz et al., 2010}).