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INTRODUCCIÓN
La producción de cebolla representa la tercera actividad agrícola más grande dentro del sector hortalizas frescas, después de la papa y el tomate; sin embargo, está sujeta a deterioro y pérdida pos-cosecha debido a la pudrición, brote y pérdida de peso (Islam et al., 2019). En el Perú se produce más de 700 mil toneladas de bulbo de cebolla por año y un consumo local que bordea las 500 mil toneladas con un excedente destinado a la exportación (Burgos y Mendoza, 2018), por lo que se generan grandes pérdidas económicas cuando surgen dificultades en el proceso de agroexportación. La búsqueda de alternativas para el uso del excedente productivo de cebolla y partes desechadas del bulbo en la industria gastronómica podría alentar la producción de cebolla, tal como sucede con hortalizas perecibles como el tomate, cuyos residuos de la pulpa son desecados e incluidos en la dieta de gallinas ponedoras hasta 10% sin afectar la producción de huevos (Jafari et al., 2006).
La cebolla roja destaca entre otras cebollas por su mayor actividad antioxidante 25.99 µmoltrolox/g (Lu et al., 2011), cuyo color se debe a las antocianinas del tipo cianidina 3-glucósido, presente en las células epidérmicas de las escamas del bulbo (Lee et al., 2015). Las cebollas son una rica fuente de flavonoides, dentro de los que se encuentran quercetina-3,4’-O-β-diglucósido (QDG) y quercetina-4’-O-β-monoglucósido (QMG) en las escamas interna s y la quercetina aglicona en las escamas externas (Beesk et al., 2010), todas con gran actividad antioxidante (Prakash et al., 2007); aunque, desafortunadamente las capas más externas del bulbo de cebolla son usualmente descartadas por los consumidores (Sidhu et al., 2019).
El consumo regular de cebollas reduce el riesgo de cáncer, cataratas, daño al ADN y enfermedades cardiovasculares (Arung et al., 2011). Se han determinado flavonoides glucosídicos en residuos de cebolla como potenciales agentes antioxidantes y antigota (Nile et al., 2017). Así mismo, la fibra de subproductos de la cebolla (pasta y bagazo), tienen gran capacidad de adsorción de glucosa, con un posible efecto hipoglucemiante y antidiabético (Benítez et al., 2017). De otra parte, la quercetina en pollos de engorde en niveles de 0.5 y 1 g/kg de alimento aumentó el peso del corazón, contribuyendo potencialmente a mejorar la salud del ave y prolongar la vida útil de la carne al reducir la tasa de oxidación lipídica (Goliomytis et al., 2014).
Por otro lado, el pavo de engorde requiere dietas con contenidos energéticos de 3050 a 3350 Kcal/kg de energía metabolizable (EM) desde las nueve semanas de edad hasta el beneficio (Hybrid Turkeys, 2013), exigencias energéticas que solo pueden cubrirse con alimentos lipídicos (Lázaro et al., 2002). Así, la producción de carne de pavo demanda el uso de grandes cantidades de grasas y aceites en la fase de finalización, para lo cual se requiere aceites con bajos niveles de peróxidos. La FAO-OMS (2015), no obstante, sugieren niveles máximos de peróxidos de 15 meq de oxígeno activo por kilogramo de aceite. Debe considerarse que los productos formados en el proceso de oxidación están asociados con una serie de desórdenes fisiológicos (Ortega et al., 2001).
En el Perú se utiliza principalmente aceite de soya y aceite de palma en la producción de pavos. Sin embargo, la estabilidad en el almacenamiento de los aceites depende de los tipos de triacilgliceroles y de ácidos grasos presentes, a partir de los cuales se genera la formación de peróxidos (Zhu et al., 2020); principio que rige también la conservación de las carnes. Se viene evaluando la capacidad inhibidora de oxidación lipídica en las carnes de diversas plantas hortícolas (Burri et al., 2020).
En el presente estudio se evaluó la suplementación dietaria con cebolla fresca en pavos de engorde de 7 a 14 semanas de edad con la finalidad de aprovechar la capacidad antioxidante, beneficios fisiológicos de los componentes activos del bulbo de cebolla y la gran disponibilidad de esta hortaliza.
MATERIALES Y MÉTODOS
Aves, Dietas y Diseño Experimental
Se trabajó con 200 pavos de engorde machos de la línea Hybrid Converter de 43 días de edad, criados en la granja avícola experimental de la Facultad de Ingeniería en Ciencias Pecuarias de la Universidad Nacional de Cajamarca, Perú. Las aves fueron alojadas en un galpón con ambiente controlado y en 20 corrales (10 m2 por corral) hasta los 98 días de edad. Los pavos fueron distribuidos en cuatro tratamientos (cinco corrales por tratamiento, 10 aves por corral), considerando cada corral como una unidad experimental o repetición. Las repeticiones fueron asignadas aleatoriamente para evitar sesgos por posibles alteraciones en las condiciones ambientales del galpón.
Los pavos fueron pesados al inicio del experimento. Los programas de temperatura e iluminación fueron consistentes con las recomendaciones de Hybrid Turkeys (2013). El alimento, en forma de harina, y el agua fueron provistos ad libitum. Las fórmulas alimenticias de los piensos y el contenido nutricional estimado de las dos dietas ofrecidas (crecimiento y finalización), se presentan en el Cuadro 1. Los cuatro tratamientos recibieron las dietas base, variando los niveles de suplementación con cebolla fresca picada (CFP): control (sin suplementación), 1, 3 y 5% CFP. La cantidad de cebolla fue asignada a cada tratamiento según el peso corporal de los pavos registrados al inicio de cada semana. La CFP se suministró diariamente a las 08:00 h en los comederos.
Cuadro 1 Ingredientes y contenido nutricional de las dietas basales (g/kg, base fresca) utilizadas en el experimento
1 Cada kilogramo contiene: Vit. A 10 000 mil UI, Vit. D3 3 000 mil UI, Vit. E 12 000 UI, Vit. K3 2.5 g, tiamina 2 g, riboflavina 6 g, cianocobalamina 12 mg, ácido pantoténico 16 g, ácido fólico 21,5 g, niacina 120 mg, Mn 65 g, Zn 65 g, Fe 80 g, Cu 10 g, I 1 g, Se 200 mg. Producto comercializado como Proapack Pavos (Distribuidora Montana S.A., Perú)
Procedencia y Tratamiento de la Cebolla
La cebolla fue obtenida de un centro agrícola del valle Jequetepeque, a 160 km de la ciudad de Cajamarca. Fue recogida de la misma chacra a partir de bulbos desechados por el productor y clasificados como no aptos para la comercialización. Los bulbos provinieron de dos cosechas, una cuando los pavos tuvieron 38 días de edad y la segunda cuando los pavos contaban con 63 días de edad. La cebolla se conservó en envases típicos de malla, bajo sombra a temperatura ambiente promedio de 12.8 °C. La humedad de los bulbos se determinó semanalmente en estufa a 105 °C durante 24 horas. En la última semana de conservación del bulbo se observó brote de hojas, las cuales fueron eliminadas. Diariamente y de acuerdo con la cantidad a suministrar, las cebollas fueron picadas manualmente sin retirar alguna de las escamas del bulbo e suministradas en los comederos que contenían alimento concentrado, previo pesado de las cantidades de CFP según tratamientos.
La CFP fue sometida a pruebas de pérdida de humedad en galpón, controlando el peso inicial y final, luego de haber permanecido la CFP en el comedero durante un día. S e determinó que la CFP pierde por evapotranspiración 0.85% de humedad durante 24 horas. Dichos datos fueron utilizados para calcular la ingesta de materia seca (MS) consumida por las aves.
Rendimiento Productivo
El peso corporal (PC) e ingesta de alimento por corral fueron determinados en una balanza electrónica de plataforma TCS de 100 kg de capacidad (± 10 g). El PC se midió semanalmente. La cantidad de alimento concentrado suministrado fue pesado todos los días, así como el residuo del día anterior. Se determinó la ingesta de alimento promedio diario por ave (IDA) por tratamiento considerando el consumo de concentrado y de cebolla en términos de materia seca (MS). La MS del concentrado fue determinada en una estufa a 105 °C durante 24 horas. El consumo de CFP fue considerado similar a su suministro, dado que no quedaron residuos en el comedero o desperdicios en el piso.
Solamente se hizo la corrección en la cantidad de la CFP ingerida de acuerdo con el porcentaje de pérdida por evapotranspiración. El índice de conversión alimenticia (IDA) fue determinado por la relación consumo de MS/incremento de PC.
Al término del experimento (98 días de edad de los pavos), se seleccionaron cinco pavos al azar por tratamiento (1 por corral). Estas aves fueron aturdidas eléctricamente y sacrificadas. La carcasa, hígado, bazo, corazón y grasa abdominal fueron pesadas. Posteriormente, las pechugas fueron almacenadas a 4 °C durante 24 h para mediciones del músculo pectoral mayor. Los pesos absolutos de la carcasa y órganos fueron expresados con relación al peso vivo del ave.
Estabilidad Oxidativa de la Carne
Se determinó la grasa intramuscular de la pechuga de acuerdo con el método de Folch et al. (1957), citado por Botsoglu et al. (2002a), que consiste en homogenizar las muestras de músculo del pectoral mayor con una mezcla de cloroformo: metanol de 2:1 (vol: vol) a un volumen final de 20 veces mayor del peso de la muestra de tejido. El extracto crudo se mezcló 5:1 con agua destilada y se separó en dos fases. La fase inferior contenía los lípidos tisulares, y la oxidación de estos lípidos se evaluó sobre la base del malondialdehído (MDA), un producto secundario de oxidación de lípidos formado por la hidrólisis de hidroperóxidos de lípidos durante la oxidación lipídica (Botsoglou et al., 2002a). La MDA se determinó después del almacenamiento a 4 °C durante 1 y 7 días del sacrificio. La oxidación de lípidos se midió utilizando el método de destilación descrito por Tarlagdis et al. (1960) citado por Botsoglou et al. (2002b) y expresado como valor es de especies reactivas al ácido tiobarbitúrico (TBARS) en miligramos de MDA por kilogramo de carne.
Análisis Estadístico
Los corrales fueron considerados como unidades experimentales. Para el análisis de la carcasa, órganos internos y oxidación lipídica, cada ave fue considerada como unidad experimental. Se empleó el análisis de varianza utilizando el procedimiento Modelo Lineal General del Sistema de Análisis Estadístico (SAS, 2000). Se utilizó la prueba de Tukey para determinar diferencias entre medias. Los datos se presentaron como medias y error estándar de la media (SEM).
RESULTADOS
Desempeño del Pavo en Crecimiento
El PC, GMD, IDA, ICA y RC se muestran en el Cuadro 2. Se encontraron diferencias en el PC final y GMD entre los pavos que no consumieron CFP y los suplementados (p<0.05), pero no entre grupos que consumieron diferentes cantidades de CFP. La ingesta de alimento (dieta basal + CFP, IDAMS) fue mayor en el tratamiento con 5% con cebolla y grupo control sobre los pesos de CFP, lo cual coincide con el mayor suministro de CFP en la dieta. Por otro lado, el mejor ICA correspondió a los pavos que consumieron 1 y 3% de CFP, pudiendo deberse a que esta variable se vio afectada con los niveles crecientes de CFP por una dilución de sus componentes nutricionales toda vez que la adición de cebolla se hizo sin ajustar el valor nutricional de las dietas ofrecidas.
Cuadro 2 Efecto de la suplementación con cebolla fresca picada (CBF) sobre el desempeño productivo de pavos machos evaluados de 43 a 98 días de edad
1 Los niveles de suplementación fueron calculados en relación al peso corporal semanal del pavo SEM: Error estándar de la media PC: peso corporal IDAMS: ingesta diaria de alimento en g de MS proveniente de la dieta basal + CFP IDADB: ingesta diaria de dieta basal (alimento concentrado) tal como ofrecida IDACFP: ingesta diaria de CFP como consecuencia de los tratamientos de suplementación, por lo que no se sometió a análisis estadístico GMD: ganancia media diaria. ICA: índice de conversión alimenticia = (g MS/ave)/GMD RC: rendimiento de carcasa = (Peso de carcasa/PC final) x 100
Varios productos botánicos que contienen flavonoides se han utilizado como suplemento alimenticio en aves de corral. Sin embargo, los resultados de rendimiento productivo del presente estudio contrastan con los hallazgos de Goliomytis et al. (2014), quien es no determinaron influencia de la quercetina proveniente de la cebolla sobre indicadores de crecimiento del pollo de engorde. Simitzis et al. (2011), asimismo, tampoco reportaron efecto de la suplementación dietética con hesperidina, proveniente de la naranja, en cantidades de hasta 3 g/kg de alimento, sobre el peso corporal, IDA e ICA en pollos de engorde. Por otro lado, Lee et al. (2003) encontraron que la suplementación dietética con carvacrol procedente del orégano mejoró el ICA. Los efectos contradictorios reportados para los diferentes flavonoides y sustancias polifenólicas sobre el rendimiento de las aves podrían atribuirse a diferencias en la función de las sustancias presentes en las estas plantas.
Peso de Órganos Internos y Grasa Abdominal
El peso absoluto de hígado, corazón, bazo, molleja y gr asa abdominal fue significativamente superior (p<0.05) entre los que grupos que consumieron cebolla y el grupo control (Cuadro 3), diferencias que pueden atribuirse al peso corporal final del pavo, mas no al tratamiento suplementario con cebolla. Tal afirmación se corrobora al no observarse ningún efecto de la suplementación dietética con cebolla y grupo control sobre los pesos relativos (porcentaje de peso corporal) del hígado, corazón, bazo, molleja y la grasa abdominal.
Cuadro 3 Efecto de la suplementación desde los 43 días de edad con cebolla fresca picada (CFP) sobre peso absoluto y relativo de órganos internos y grasa abdominal de pavos machos de 98 días de edad
1 Los niveles de suplementación fueron calculados en relación al peso corporal semanal del pavo SEM: Error estándar de la media
El posible efecto positivo de los flavonoides de la cebolla no se observó sobre el peso de corazón de los pavos. Dicho efecto se reporta en la función del sistema cardiovascular de otras especies (Peluso, 2006). Al parecer, la quercetina de la cebolla no tuvo el efecto estimulante en el desarrollo del corazón, efecto que si fue encontrado en pollos de engorde por Goliomytis et al. (2014). El incremento del peso relativo del corazón se considera como beneficioso porque el bajo peso relativo del corazón en pollos de engorde es asociado con una alta prevalencia de trastornos metabólicos como el síndrome de muerte súbita y la ascitis (Havenstein et al., 2003). Por otro lado, no se observaron diferencias en los pesos relativos de otros órganos vitales ni de la grasa abdominal que podrían afectar la salud o el rendimiento del pavo de engorde.
Estabilidad Oxidativa de la Carne
Según las TBARS, la carne de pavo se oxida rápidamente a 4 °C, alcanzando 2.37 mg MDA/kg de carne a los 7 días de almacenamiento.
El almacenamiento refrigerado a 4 °C aumentó los niveles de MDA en muestras de pechuga de pavos que no consumieron CFP.
Cuadro 4 Efecto de la suplementación con cebolla fresca picada (CFP) sobre la estabilidad oxidativa de carne de pechuga de pavos durante almacenamiento a 4 °C (mg de malondialdehido/kg de carne)1
a,b Superíndices diferentes dentro de columnas indican diferencia significativas (p <0.05). 1 Cada valor representa el promedio de cinco aves
Incluso el valor inicial de TBARS (día 1) mostró diferencias (p<0.05) entre las muestras de pavos con CFP y el control; luego entre los días 1 y 7 se observó un aumento de casi dos veces los valores de TBARS para las muestras del control, pero incrementos muy pequeños en las aves que consumieron CFP. Un aumento mayor se observó en el trabajo de Tang y Cronin (2007) con carne de pavo almacenada a 5 °C en condiciones aeróbicas; asimismo, Arroyo et al. (2015) reportaron aumento de hasta cinco veces de TBARS en los valores de MDA en carne cocida, esto debido a que la carne de pavo se oxida después de la cocción mientras aún está caliente y expuesto al oxígeno. De otra parte, se debe considerar la toma de la muestra, pues la superficie de esta es más susceptible a la oxidación lipídica que las secciones centrales, debido a que se expone al aire durante el almacenamiento (Zell et al., 2010).
La oxidación de lípidos de la carne es un proceso que, entre otros efectos, conduce a un rápido deterioro de la calidad y al desarrollo de rancidez debido a la producción de compuestos volátiles, que pueden afectar el aroma de la carne (Pettersen et al., 2004). La carne de ave, en particular, es muy sensible al deterioro oxidativo debido al alto contenido de ácidos grasos insaturados (Arroyo et al., 2015). Los pavos del presente experimento consumieron una dieta de finalización con 6.5% de aceite de palma, que contiene 40% de ácido oleico y 10% de ácido linoleico (de Blas et al., 2010), lo cual pudo provocar mayor oxidación lipídica.
CONCLUSIONES
La cebolla fresca en niveles de 1, 3 y 5% respecto del peso corporal, suplementada en la dieta del pavo de engorde de 43 a 98 días de edad produce mayor ganancia de peso; siendo el nivel de 1% suficiente para generar un mejor índice de conversión alimenticia.
El bulbo de cebolla como alimento del pavo de engorde no mejora rendimiento de carcasa, peso de corazón, hígado, bazo, molleja, ni grasa abdominal de la carcasa.
Los valores de malondialdehído (MDA) en muestras de pavos que no consumieron cebolla fresca picada (CFP) en comparación con las de pavos suplementados con cebolla, mostraron que la CFP en los tres niveles de suplementación evaluados inhibe la oxidación de lípidos.
