INTRODUCCIÓN
Triakis maculata (Kner & Steindachner, 1867) es un pez cartilaginoso perteneciente a la familia Triakidae (Romero et al., 2007). Su distribución por Sudamérica va desde Perú hasta el norte de Chile (Romero y Leandro, 2007). Se encuentra dentro de la lista de las especies de tiburones capturados y comercializados para el consumo humano (Romero et al., 2015). Entre los parásitos que han sido identificados en T. maculata se encuentran Acanth ocheilus bicuspis (Ta n t al e á n, 1 99 1) , Prole pt u s obtusus (Tan t a le á n y Rodríguez, 1 987) , Lacistorhynchus tenuis (Carvajal, 1974), Pseudolernaeopoda caudocapta, Lernaeopoda tennuis (Castro y Baeza,1986) y Paeon triakis (Castro, 2001), ubicándose en estómago, válvula espiral, intestino, cloaca y cámara branquial (Eiras et al., 2016; Luque et al., 2016).
Los copépodos (artrópodos) conforman uno de los grupos más diversos de ectoparásitos en elasmobranquios (Caira et al., 2012), pudiendo causar daños en las lamelas branquiales (Benz y Adamson, 1990) y pérdida de la capacidad visual (Benz et al., 2002), entre otros. Caira et al. (2012) mencionan que los monogeneos son el segundo grupo de ectoparásitos más diversos después de los copépodos que afectan a los elasmobranquios. Los endoparásitos pueden ser mixozoos, acantocéfalos, nematodos y la mayoría de platelminto s, aunque los monogeneos serían la excepción, ya que la mayoría suele ser ectoparásito (Caira et al., 2012). Algunos autores añaden una tercera categoría, llamada mesoparásitos, los cuales vendrían a ser aquellos que se encuentran semiexpuestos, siendo la mayoría de tipo copépodos (Castañeda, 2011; Cuyás, 2015).
Otros tiburones de la familia Triakidae, como Mustelus mento, M. whitneyi y M. dorsalis (Eiras et al., 2016; Luque et al., 2016) también se encuentran en aguas de Perú, reportándose larvas de Anisakis spp en M. dorsalis (Eiras et al., 2016). Esta especie de parásito tiene a los peces como a uno de sus hospedadores intermediarios, y a los mamíferos marinos como hospedadores definitivos; sin embargo, debido a que muchas de las especies acuáticas son destinadas para el consumo humano, el hombre actúa como un hospedador accidental de este parasito, ocasionándose la anisakidosis (Serrano-Martínez et al., 2017). Además, del Anisakis spp, otros parásitos en peces marinos de consumo humano presentan un potencial zoonótico, como los cestodos Diphyllobothrium pacificum y D. latum, que causan la difilobotriasis, aunque también puede tener un curso asintomático (Oliveira et al., 2017). Otra especie de potencial zoonótico es el acantocéfalo Corynosoma sp (Torres et al., 2014), y que, además puede infectar al perro doméstico (Naupay et al., 2019).
La presencia de parásitos en peces no solo puede llegar a perjudicar al ser humano (parásitos zoonóticos) y a otros animales, sino que también afecta su crecimiento y supervivencia. Por otro lado, infestaciones masivas en la musculatura de los peces puede provocar una apariencia desagradable o el deterioro del pescado, siendo menos atractivo para el consumidor, afectando su valor comercial (Eiras et al., 2016).
La escasa información que se tiene acerca de parásitos en T. maculata, no permite descartar la presencia de algún agente parasitario de implicancia humana. Es por ello, que el objetivo del trabajo fue describir la fauna parasitaria de T. maculata del terminal pesquero de Chorrillos, ubicado en el departamento de Lima, Perú.
MATERIALES Y MÉTODOS
Se obtuvo una muestra de 14 individuos f re s c os de Triakis macula t a (Kne r & Steindachner, 1867) (5 hembras y 9 machos) adquiridos en el Terminal Pesquero de Chorrillos en Lima, Perú, entre septiembre de 2019 y febrero de 2020. Los especímenes fueron i den t i fi c a dos con la clave de Chirichigno y Vélez (1998). Posteriormente fueron trasladados al laboratorio de investigación de la Universidad Científica del Sur en recipientes térmicos con hielo.
En el laboratorio se registraron los datos de sexo, peso y longitud total. Se realizó la observación externa del espécimen (piel, aletas, ojos, boca, hendiduras branquiales y cavidades) siguiendo el protocolo establecido por Pavanelli et al. (1998). Para la observación interna, se realizó un corte en el área abdominal, desde el ano hasta la altura de aletas pectorales. Se realizó la observación in situ de los órganos y luego fueron retirados. Se examinó el tubo digestivo, el mesenterio visceral y los músculos esqueléticos siguiendo el protocolo de Chero (2017).
Los parásitos extraídos fueron colocados en placas Petri para su visualización por medio de un estereoscopio y microscopio a fin de identificarlos mediante descripciones morfológicas, con base a publicaciones relacionadas a parásitos en peces (Sarmiento et al., 1999; Caira et al., 2012; Morales, 2015; Eiras et al., 2016; Luque et al., 2016; Méndez y Dorantes, 2017).
Se calculó la prevalencia (P) y abundancia media (A) de los parásitos, según Margolis et al. (1982) y Bush et al. (1997), determinando la especie de parásito dominante, además del grado de parasitismo.
RESULTADOS
Doce de los 14 individuos analizados presentaron una comunidad parasitaria compuesta por siete especies de parásitos localizaciones en piel, branquias, boca, cloaca, estómago y válvula espiral. Los cestodos Paraorygmatobothrium sp y Callitetrar-hynchus sp y los copépodos Achtheinus sp, Caligus sp y Lernaeopoda sp fueron los grupos de mayor presencia en los especímenes (2 y 3, respectivamente), donde el cestodo Paraorygmatobothrium sp (64.3%) se observó como el parásito más dominante, seguido de Lernaeopoda sp (21.4%). Asimismo, la mayor abundancia se registró con el cestodo Paraorygmatobothrium sp (5.64) y el nematodo Proleptus sp (3.50) (Cuadro 1).
Respecto a la localización de parásitos en el hospedador, se determinó una mayor prevalencia de endoparásitos (78.6%, 11/14) frente a ectoparásitos (42.9%, 6/14). El 50% de las infestaciones correspondió a mono-parasitismo, mientras que 35.7% presentaron más de una especie de parásito (multiparasitismo) (Cuadro 2).
DISCUSIÓN
En el presente estudio se observó la presencia de siete especies de parásitos en una muestra de 14 tiburones de la especie T. maculata. Se encontraron cuatro especies de ectoparásitos (monogéneos y copépodos) y tres especies de endoparásitos (nematodos y cestodos), siendo el grupo de cestodos quien registró un mayor número de parásitos (80), seguido de nematodos (49).
Los cestodos son adquiridos por los elasmobranquios a través de la cadena alimentaria (Benz y Bullard, 2004; Caira et al., 2012). En el presente estudio, los cestodos Callitetrarhynchus sp y Paraorygmatobothrium sp fueron hallados en el estómago y la válvula espiral, respectivamente; siendo esta última especie la de mayor prevalencia (64.3%). Se reporta que los cestodos son encontrados con mayor frecuencia en la válvula espiral (Caira et al., 2012), así como en el estómago (Benz y Bullard, 2004). Asimismo, se reporta que las faunas más empobrecidas de cestodos se encuentran en tiburones de aguas más profundas (Caira y Jensen, 2014).
Paraorygmatobothrium sp fue el parásito más dominante (64.3%) y abundante (5.64), encontrado en 9 de las 14 muestras de T. maculata. Paraorygmatobothrium sp pertenece a la familia Phyllobothriidae y ha sido reportada en la válvula espiral de distintos elasmobranquios, como Carcharhinus dussumieri (Océano Indico) (Malek et al., 2010), Prionace glauca, Alopias vulpinus (Océano Atlántico), Triakis semifasciata (Océano P ac i f i c o) (Ruhnke, 1 994), Carcharhinus leucas, Carcharhinus limbat us, Sphyrna lewini y Rhizoprionodon terraenovae (Océano Atlántico) (Méndez y Dorantes, 2017). Por otro lado, se ha observado que Paraorygmatobothrium sp llega a madurar en grandes tiburones, mayormente Carcharhiniformes (Caira y Jensen, 2014).
El parásito Callitetrarhynchus sp se encontró adherido a las paredes del estómago con una baja prevalencia (7.1%) y abundancia (0.0 7). Esta especie del orden Trypanorhyncha se caracteriza por la presencia de un aparato tentacular notorio en el escólex (Campbell y Beveridge, 1994). Ha sido reportado en elasmobranquios como Prionace glauca, Sphyrna zygaena (Brasil) (Knoff et al., 2002), Mustelus canis (Brasil) (Carmona De São Clemente y Corrêa, 1989) y Mustelus mosis (Irak) (Ali, 2008).
El nematodo Proleptus sp registró una baja prevalencia (7.1%), pero fue la segunda especie con mayor abundancia (3.50). Se caracteriza por presentar un collar cefálico en el escólex, además de presentar una cola cónica con punta redondeada (Moravec et al., 2002). Ha sido reportada en el estómago e intestino de especies de la familia Triakidae, encontrándose en el Pacifico Sur en las especies de T. maculata (Tantaleán et al., 1982) y Mustel us mento (Tantaleán y Rodríguez, 1987) participando como hospederos definitivos para Proleptus sp (Sarmiento et al., 1999)), mientras que en el Pacifico Norte se ha reportado en la especie Mustelus californicus y Mustelus henlei (Specian et al., 1975).
El copépodo con mayor prevalencia (21.4%) y abundancia (0.29) fue Lernaeopoda sp, encontrada en la cloaca de tres individuos T. maculata. Lernaeopoda tenuis ha sido reportada para T. maculata en la costa de Chile (Castro y Baeza, 1986). Asimismo, se ha observado que algunas especies del género Lernaeopoda son relativamente específicas con respecto al hospedero, encontrándose mayormente en hospederos de la familia Triakidae y Schyl iorhinidae (Dippenaar, 2020).
Achtheinus sp fue encontrado en la base de las aletas dorsales de dos individuos T. maculata, con una prevalencia de 14.3% y una abundancia de 0.14. Este se encuentra mayormente en las aletas de elasmobranquios y con menor frecuencia en branquias y fosas nasales de tiburones como Galeorhinus galeus , Carcharias taurus , Squalus megalops (Dippenaar y Jordaan, 2015), así como en Triakis semifasciata (Izawa, 2010), observándose su gran capacidad de adhesión a la epidermis de los tiburones, a pesar de que estos presentan escamas placoideas, lo cual dificulta la fijación de ectoparásitos (Meyer y Seegers, 2012).
El copépodo Caligus sp se presentó con una prevalencia de 7.1% y una abundancia de 0.14. Pertenece a la familia Caligidae y suele presentar un cuerpo aplanado dorsoventralmente y suborbicular, con un abdomen con 1 a 5 segmentos (Ho y Lin, 2004). Ha sido encontrado e n elasmobr anq ui os como Carcharhinus limbatus (Rodríguez-Santiago et al, 2014), Aetobatus na ri na ri e Hypanus americanus (Rodríguez-Santiago et al., 2016).
El monogeneo Erpocotyle sp, ubicado en la hendidura branquial, pertenece a la familia Hexavothriidae. Ha sido reportado en especies Mustelus dorsalis en aguas al norte del Perú (Tantaleán y Huiza, 1994) y en Mustelus mento (E i r as et al., 201 6).
Infestaciones masivas de Erpocotyle sp en branquias de elasmobranquios pueden provocas lesiones hiperplásicas graves en las branquias, disminuyendo el flujo de agua a través de las branquias (Bullard et al., 2001).
Ninguna de las especies de parásitos encontrados en el presente trabajo tiene implicancia en la salud humana. Eiras et al. (2016) reporta la presencia de larvas de Anisakis spp en Mustelus dorsalis; sin embargo, no fueron encontradas en el presente estudio.
CONCLUSIONES
Se encontraron siete especies de parásitos en una muestra de 14 tiburones Triakis maculata, procedentes del Terminal Pesquero de Chorrillos: monogén eos (Erpocot yle s p), nematodos (Proleptus sp), cestodos (Paraorygma-tobothrium sp y Callitetrarhynchus sp) y copépodos (Achtheinus sp, Caligus sp y Lernaeopoda sp).
El parásito hallado con mayor prevalencia fue Paraorygmat obot hrium s p (64.3%).
No se registró la presencia de parásitos de carácter zoonótico.