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INTRODUCCIÓN
Se han descrito infestaciones de la garrapata Rhipicephalus sanguineus (Latreille, 1806) en roedores (Szabó et al., 1995), gatos, conejos (Labruna, 2004), aves (Szabó et al., 2008) y zorros rojos (Ebani et al., 2017). Se le conoce como la garrapata marrón del perro y, precisamente por la asociación cercana entre perros y humanos, R. sanguineus está adaptada a entornos urbanos, al ser la especie más cosmopolita (Walker et al., 2005; Rubio et al., 2015).
Así como otras especies de garrapatas, R. sanguineus encuentra albergue en Cuba debido a que la isla reúne condiciones favorables por su situación geográfica. Esta especie de garrapata se encuentra distribuida hacia la zona occidental de la isla, y se le halla en las provincias de La Habana, Pinar del Río y el municipio especial Isla de la Juventud (Barros-Batesti et al., 2009). Hallazgos de R. sanguineus en perros en la isla han sido reportados por León et al. (2008), Méndez (2011) y Alemán et al. (2014).
A pesar de la gran atención científica que tienen las garrapatas, se han hecho pocos estudios que determinen el comportamiento de la infestación por R. sanguineus, específicamente en el área del Caribe (Morales y Cruz, 1998; Klober, 2001; Ramírez et al., 2008; Silveira et al., 2009; Gondard et al., 2017), pero no se dispone de suficientes trabajos que aborden este fenómeno en Cuba (González et al., 2016). Investigaciones en el área, relacionadas con el comportamiento de la infestación por R. sanguineus, clasifican las infestaciones como baja, moderada y alta, sin explicar los métodos del análisis, lo que hace imposible utilizar su modelo por no mostrar su metodología, mismo problema que encontraron Huerto-Medina y Dámaso-Mata (2015). El estudio más cercano a estas características fue realizado por Ferrell et al. (2017), quienes utilizan fórmulas estadísticas como abundancia, prevalencia y carga.
Existen diversos criterios sobre cómo influyen las características inherentes al perro y los aspectos de su manejo con la infestación por garrapatas R. sanguineus, pero ninguno aplicado al contexto cubano. Por esto, se puede presumir que no se dispone de información científica sobre el comportamiento de la infestación por R. sanguineus en perros de La Habana, de allí que el objetivo del presente estudio fue determinar el comportamiento de la infestación por R. sanguineus en perros de La Habana, a través de los indicadores epidemiológicos de abundancia, extensidad e intensidad de infestación de la garrapata en perros en los dos periodos del año, así como evaluar la severidad de la infestación y determinar el comportamiento de la infestación según características inherentes al perro y aspectos de su manejo.
MATERIALES Y MÉTODOS
Se realizó un estudio descriptivo, transversal y prospectivo en la Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad Agraria de La Habana «Fructuoso Rodríguez Pérez», desde noviembre de 2016 hasta octubre de 2017 (12 meses). Sobre la base de la facilidad del acceso y la posibilidad de contactarse con criadores y veterinarios, se seleccionaron tres clínicas veterinarias ubicadas en los municipios habaneros Playa, Centro Habana y Habana del Este. Se hizo una visita mensual con ocho horas de permanencia, lográndose examinar 300 perros sin discriminar raza, edad o sexo, y que fueron llevados a recibir algún servicio. El muestreo se realizó en presencia de un veterinario y con el acuerdo de los propietarios, quienes fueron encuestados.
Los perros fueron revisados físicamente para detectar la presencia de garrapatas en cualquier estadio de desarrollo. Se recolectó la mayor cantidad posible de las garrapatas utilizando pinzas finas con borde liso (sin dientes), introduciendo la pinza entre la cabeza y la piel tal y como lo describe AVEPA (2012). Las garrapatas se colocaron en alcohol a 90º y se llevaron al Laboratorio de Parasitología de la Unidad Docente «Nazareno», donde fueron clasificadas de acuerdo con el sexo y estadio, identificándose el género y especie a través de las claves taxonómicas de Pérez-Vigueras (1953), Demedio et al. (1984) y Barros-Batesti et al. (2009).
Los datos del estudio fueron divididos en dos periodos: seco (noviembre-abril) y húmedo (mayo-octubre) según las definiciones de Rojas et al. (2011). En el estudio de Ferrell et al. (2017) en Panamá, se determinó la prevalencia, abundancia y carga utilizando las siguientes fórmulas: Abundancia (total de parásitos/total de perros), Prevalencia (número de perros infestados/total de perros) y Carga o intensidad de infestación (total de parásitos/perros infestados). La severidad de la infestación en el perro se evaluó teniendo en cuenta los rangos establecidos por Tinoco et al. (2009) en México, considerando la infestación baja (1-10), media (11-30) y alta (más de 30 garrapatas).
Se aplicó una encuesta según lo recomendado por Casas-Anguita et al. (2003). El cuestionario semiestructurado fue elaborado y evaluado previamente con el objetivo de perfeccionarlo en cuanto a la complejidad de las preguntas, secuencia lógica de acuerdo con los objetivos, máxima claridad y adición de eventuales preguntas que pudieran servir como auxilio en la obtención de la información. Los aspectos contenidos en el cuerpo de la escuesta fueron los factores inherentes al perro, tales como sexo, raza y edad; y los relacionados a la crianza y el manejo del perro: hábitat del animal, contacto con otros animales, forma en que los dueños mantienen al perro, salidas a la calle y frecuencia, y productos garrapaticidas utilizados por los dueños.
Los grupos etarios fueron conformados de acuerdo a lo planteado por Pino (2006), quien considera cuatro grupos: cachorros (<1 año), jóvenes (>1-<5 años), adultos (>5-<10 años) y gerontes (>10 años). Para la raza se utilizaron las claves publicadas por la Federación Cinológica Internacional (FCI, 2018), donde cualquier perro con raza definida mediante estas claves se agrupa con el acrónimo CRD, aunque sea una raza no reconocida por la federación, y los que no tienen una raza definida con el acrónimo SRD.
Los datos se tabularon y procesaron con los programas de Microsoft Office Access y Excel 2016. Se realizó el análisis estadístico de comparación de proporciones utilizando el programa CompaProWin 2.0.1 y cuando se compararon dos variables se utilizó la prueba de hipótesis con el paquete estadístico Statgraphics Centurion XVI (16.1.11). Para efectos del estudio se consideró un nivel de confianza de 95%. Los resultados se representaron en tablas para su mejor análisis y comprensión.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Especie de Garrapatas
De las 10 533 garrapatas extraídas de los perros se encontró a R. sanguineus como única especie de garrapata. En México, Tinoco et al. (2009) observaron que el 100% de las garrapatas colectadas en 384 caninos callejeros fueron identificadas como R. sanguineus. Asimismo, reportes de Brasil muestra que R. sanguineus fue la única especie encontrada en perros infestados (Pessoa et al., 2006; Braz et al., 2007; Silveira et al., 2009). Similares hallagos han sido reportados en Venezuela (Ramírez et al., 2008) y Cuba (León et al., 2008; González et al., 2016; Silva et al., 2016). No obstante, Gervasoni et al. (2003) reportaron un caso de infestación cruzada con Amblyomma tigrinum.
Estadios
La frecuencia de estadios de R. sanguineus en los perros infestados según el periodo del año se muestra en el Cuadro 1. Se observó diferencias altamente significativas (p=0.00) entre todos los estadios de cada uno de los periodos, a diferencia de Braz et al. (2007) quenes no encontraron diferencias entre estadios por efecto de las temporadas seca y húmeda.
Cuadro 1 Frecuencia de garrapatas Rhipicephalus sanguineus, según estadio de desarrollo y periodo del año, en perros atentidos en clínicas veteriarias de La Habana, Cuba (noviembre 2016 - octubre 2017)
a,b Promedios entre filas con diferente letra son estadísticamente diferentes (p<0.01)
Pino (2006) y Ramírez et al. (2008) encontraron una mayor cantidad de R. sanguineus hembras que machos, mientras que Ferrell et al. (2017) en Panamá no encontraron diferencias entre sexos y Lorusso et al. (2010) en Italia reportaron una mayor frecuencia de machos. De otra parte, García et al. (2007) reportaron una mayor frecuencia de estadios inmaduros, a diferencia de los hallazgos de Silveira et al. (2009), Lorusso et al. (2010) y Ferrell et al. (2017) quienes encontraron una mayor frecuencia de estadios adultos que de ninfas y larvas en perros parasitados.
Indicadores
En el Cuadro 2 se muestran los resultados del cálculo de la abundancia, extensidad e intensidad de infestación por R. sanguineus en perros durante los periodos seco y húmedo. La cantidad de garrapatas del periodo húmedo fue significativamente mayor (p<0.05) que durante el periodo seco. Sin embargo, no hubo diferencia significativa entre las proporciones de los perros infestados y la extensidad entre periodos.
Cuadro 2 Comportamiento de los indicadores epidemiológicos: abundancia, extensidad e intensidad de infestación por Riphicephalus sanguineus en perros de La Habana, en los periodos seco y húmedo
a,b Promedios entre columnas con diferente letra son estadísficamente diferentes (p<0.05)
Estos resultados concuerdan con lo planteado por Rojas (2001) y Rubio et al. (2015), quienes explican que, aunque R. sanguineus puede alimentarse durante todo el año en climas meridionales (zonas tropicales y subtropicales), su presencia tiene mayor prevalencia durante la primavera y el verano. Asimismo, Cruz-Vázquez y García Vázquez (1999) reportaron un menor número de garrapatas R. sanguineus en perros en México durante el invierno en comparación con el resto del año. No obstante, Braz et al. (2007) en su estudio en perros de Goiás, Brasil, no encontraron diferencias significativas en el número de garrapatas entre el periodo húmedo y caluroso con el periodo seco y frio.
Severidad de Infestación
De 175 perros infestados el día del muestreo, el 59.4% tenía 30 garrapatas o más, de los cuales 13.7% estaba infestado con 100-200 garrapatas, 3.4% con 200-300 y 0.6% con más de 300 garrapatas. Los perros con más de 100 garrapatas representaron el 17.7% del total de perros infestados, indicando la gravedad de algunas infestaciones. Incluso, en un caso, se recuperaron 517 garrapatas de un perro. Klober (2001) reportó valores que van entre 49 y 210 garrapatas por perro, considerándolos como un grado de infestación alto, mientras que Ramírez et al. (2008) encontraron un grado de infestación bajo (2-55 garrapatas por perro).
El Cuadro 3 muestra la cantidad de perros infestados según la severidad de infestación, observándose diferencias significativas en el valor alto de cada uno de los periodos, especialmente en la época húmeda. Por otro lado, en el total de casos del año, la mayor frecuencia de casos fue con severidad alta en comparación con los niveles de severidad baja y media (p<0.05). Tinoco et al. (2009) reportaron una frecuencia de 5.36% de casos con severidad alta, 16.07% de severidad media y 78.57% de everidad baja, valores muy diferentes a los del presente estudio.
Factores Inherentes al Perro
Grupos etarios
El Cuadro 4 muestra una mayor frecuencia de perros infestados por R. sanguineus en el grupo etario de jóvenes con relación a los otros grupos (p<0.05). Asimismo, el grupo etario cachorros y gerontes mostraron la menor frecuencia de infestación sin diferencias significativas entre ellos. Al respecto, Huerto-Medina y Dámaso-Mata (2015) plantean que los perros de mediana edad tienen mayores oportunidades de estar expuestos a R. sanguineus que los cachorros, por la costumbre de los dueños de sacar a la calle a los animales cuando completan sus vacunas por considerar que tienen menos riesgo de contraer enfermedades infecciosas.
Cuadro 4 Infestación por garrapatas Riphicephalus sanguineus en 300 perros de La Habana, Cuba según el grupo etario
a,b,c Promedios con diferente letra son estadísficamente diferentes (p<0.05)
Sexo y raza
El 52.3% de los 330 perros muestreados fue macho; asimismo, el 44.0 fue SRD y 56.0% CRD. Dentro de este grupo encontramos a American Pitbull Terrier, American Staffordshire Terrier, Basset Hound, Bichón Habanero, Boxer, Bulldog Francés, Chihuahua, Perro sin pelo del Perú, Chow Chow, Cocker Spaniel, Dachshund, Dálmata, Doberman Pinscher, Golden Retriever, Gran Danés, Labrador Retriever, Perro de Presa Canario, Pastor Alemán, Pastor Belga Malinois, Pequinés, Pointer Inglés, Poodle, Rottweiler, Schnauzer estándar, Shar Pei, Shih Tzu, Husky Siberiano, Tibetan Spaniel, Toy Fox Terrier y Yorkshire Terrier. En este sentido, Pino (2006) en su estudio, encontró que el 64% de la población muestreada se clasificó como raza pura y el 36% como perro criollo. Dentro de los perros CRD infestados, el Pequinés fue la raza más frecuentemente infestada (40.5%), seguido por el Pastor Alemán (11.4%).
El 58.3% de los perros estaba infestado por R. sanguineus (n=175), y de estos, el 43.4% fue hembra y el 56.6% macho. Así mismo, 45.1% fue CRD y 54.9 SRD. Si bien no hubo diferencia significativa entre la proporción de perros muestreados por sexo (p<0.126), la proporción de perros machos infestados fue significativamente mayor (p<0.05). En el caso de los grupos raciales, si bien el mayor número de perros muestreados fue CRD (56%), el 54.9% de los perros parasitados correspondió al grupo SRD (p<0.05)
Silveira et al. (2009) reportaron en Brasil, al ingual que en el presente estudio, mayor frecuencia de perros machos infestados por R. sanguineus (58.3%) en comparación con perras hembras infestadas, mientras que en Venezuela, Ramírez et al. (2008) no encontraron diferencias significativas entre perros infestados con garrapatas por efecto del sexo del animal. Con relación a los grupos raciales, Silveira et al. (2009) y Pessoa et al. (2006), reportaron una mayor frecuencia de animales SRD infestados (66 y 65%, respectivamente) que CRD, en tanto que Ramírez et al. (2008) no encontraron diferencias significativas entre infestaciones en perros de razas puras (48.4%) y perros mestizos (51.6%).
La Crianza y el Manejo del Perro
Hábitat del animal
El 24.7% de los perros muestreados vi- ven en patio cementado, 23.3% en patio de tierra, 1.1% en casa de madera, 22.7% en casa de mampostería, 21.4% en apartamento, 3.6% en techo/azotea, 3.3% en otros (cuarto, finca y construcción). De todos estos, 17.8% vive en combinaciones con más de un hábitat. La relación entre infestación con R. sanguineus y el tipo de hábitat de los perros se muestra en el Cuadro 5.
Cuadro 5 Frecuencia de perros infestados por garrapatas Riphicephalus sanguineus según el tipo de hábitat (Habana, Cuba)
a,b Proporciones con diferentes letras son estadísticamente diferentes (p<0.05)
Rezende (2012), en su estudio en Rio de Janeiro, Brasil, determina que el 60.4% (188/311) de los perros habitaban en locales con presencia de tierra y cementados, siendo esta variedad altamente asociada a las condiciones ecológicas del ambiente para el ciclo del vector, aliada a las dificultades para tratamiento garrapaticida en el ambiente.
Contacto con otros animales dentro de la casa
El 46.3% de los perros muestreados y el 54.9% (96/175) de los perros infestados tienen contacto con otros animales dentro de la vivienda, mayormente con otros perros propios de la casa o callejeros, así como con gatos (Cuadro 6).
Cuadro 6 Frecuencia de perros infestados por garrapatas Riphicephalus sanguineus que tienen contacto con otros animales dentro de la casa (Habana, Cuba)
a,b Proporciones con diferentes letras son estadísticamente diferentes (p<0.05)
Rezende (2012) plantea que el contacto con otros animales es una variable importante para el mantenimiento de la infestación, principalmente cuando el manejo garrapaticida ambiental y animal son deficientes, o es realizado solo en alguno de los animales que viven en el mismo ambiente.
Manejo del perro
El 72.7% de los propietarios de los perros los mantienen sueltos, 11.3% amarrado y 16.0% los tiene amarrado parte del tiempo. El Cuadro 7 muestra la comparación de las proporciones entre la forma en que mantienen a los perros infestados por R. sanguineus con respecto al total de infestados (p<0.05).
Cuadro 7 Infestación por garrapatas Riphicephalus sanguineus en 300 perros de La Habana, C uba, según el tipo de manejo del perro
a,b,c Promedios con diferente letra son estadísficamente diferentes (p<0.05)
Cuadro 8 Frecuencia de perros infestados por garrapatas Riphicephalus sanguineus con relación a salidas a la calle (La Habana, Cuba)
a,b,c Promedios con diferente letra son estadísficamente diferentes (p<0.05)
Salidas y frecuencia
De los 300 perros muestreados, el 70.8% sale, siendo una vez al día el 41.7%, dos veces al día el 29.2% y 29.2% sin restricción. En el caso de los perros infestados, el 41.1% nunca sale y del 58.9% que sale, % de estos sale acompañado y 37.8% sin restricción. Se deduce, por lo tanto, que el mayor porcentaje de perros infestados tiene acceso a la calle y contacto con otros animales directa o indirectamente.
Sobre este tema, Huerto-Medina y Dámaso-Mata (2015) explican que la condición del estilo de vida «callejero» del perro es un factor de riesgo, debido a que cuando un animal se encuentra fuera de su hogar, al estar en contacto con perros «vagabundos» que por lo general siempre están infestados de garrapatas.
Productos garrapaticidas utilizados
En las regiones tropicales y subtropicales se ha dificultado el control de R. sanguineus debido a que su alta tasa de reproducción, infestación y longevidad le ha permitido adaptar su ciclo biológico al ambiente doméstico y peridoméstico, en donde las condiciones ecológicas le son favorables y le permiten el estrecho contacto con perros y humanos (Izquierdo, 2012). Se conoce que una garrapata adulta puede sobrevivir entre 155 y 568 días sin alimentarse, lo que dificulta el control, principalmente en los estadios de vida libre (Dolz et al., 2013). Cuba es un país tropical y el control de R. sanguineos en perros se basa teniendo en cuenta las recomendaciones internacionales según el ciclo biológico de la especie para áreas climáticas similares (Roque-López, 2019).
Lord (2014), en su investigación llevada a cabo en la Universidad de Florida, trató aleatoriamente a perros con una mezcla «tropical» de fipronil y permetrina (6.7 a 13.4 mg/kg y 60 a 120 mg/kg, respectivamente) con una eficacia mayor del 90% a las 24 horas de la aplicación. En la presente investigación, al 47.3% de los perros se les aplica fipronil, al 34.0% Amitraz y al restante 18.7% otros métodos de control. Ciertamente en algunos casos se utilizaba más de un producto garrapaticida en los perros. Además, se resalta la utilización de productos y métodos no convencionales como el alcohol, agua de abate, petróleo, y tintura de pino macho con agua y extracción manual para el control de las garrapatas.
Entre los que utilizan fipronil, aproximadamente el 30% lo aplica semanalmente, 54% mensualmente y 18% de manera trimestral. En el caso del Amitraz, el 33% lo aplica 2 veces por semana, 57% cada 7 días, 4% cada 3 meses y 6% lo utilizó solo una vez en la vida del perro. El desconocimiento de los dueños sobre la utilización de productos para el control de las garrapatas se observó en la disparidad o variedad de frecuencias de reactivación de los productos garrapaticidas, así como en los nombres coloquiales que utilizan para referirse a estas sustancias.
La pluralidad de métodos de control es un fenómeno encontrado también por Pino (2006), quien agrega que entre estas diversas medidas se encuentran jabones ixodicidas (25%), baños garrapaticidas (23%), uso combinado de jabón insecticida, baño garrapaticida, ivermectina inyectable al 1% y pipeta Front Line (16%), jabones ixodicidas en conjunto con ivermectina inyectable (13%), collar garrapaticida junto con jabón ixodicida (13%), y finalmente, aplicación subcutánea de ivermectina (7%); sin embargo, no se han encontrado reportes sobre la utilización de productos alternativos tan peculiares como el petróleo o agua de abate.
CONCLUSIONES
El indicador epidemiológico abundancia de infestación por Rhipicephalus sanguineus fue significativamente superior en el periodo húmedo con relación al seco.
La severidad de infestación por R. sanguineus fue alta en ambos periodos con un porcentaje significativamente mayor en el periodo húmedo.
La crianza y el tipo de manejo del perro fueron factores que influyeron en el comportamiento de la infestación por R. sanguineus.
