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Revista de Investigaciones Veterinarias del Perú

versão impressa ISSN 1609-9117

Rev. investig. vet. Perú vol.32 no.5 Lima set./oct. 2021  Epub 27-Out-2021

http://dx.doi.org/10.15381/rivep.v32i5.21342 

Artículos primarios

Nematodiasis gastrointestinal en caprinos de Ica, Perú

Gastrointestinal nematodiasis in goats from Ica, Peru

María Cáceres V1 

Rosa Ysabel Pinedo V1 
http://orcid.org/0000-0001-5093-132X

Amanda Chávez V1 
http://orcid.org/0000-0001-8747-0491

11 Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Facultad de Medicina Veterinaria, Laboratorio de Microbiología y Parasitología Veterinaria, Lima, Perú

RESUMEN

El objetivo del estudio fue determinar la prevalencia de nematodos gastrointestinales en caprinos de cuatro distritos del departamento de Ica, Perú, así como establecer la asociación entre la prevalencia de estos parásitos con las variables edad, sexo y procedencia, determinar el promedio de carga parasitaria e identificar los géneros y especies de los nematodos presentes. Se colectaron muestras de heces de 728 cabras de los distritos de Independencia, Humay, El Carmen y Chincha Baja entre junio y agosto de 2017. Para la identificación y la evaluación de la carga parasitaria se emplearon las técnicas de flotación y McMaster Modificado, respectivamente. Además, se utilizaron las técnicas de Corticelli y Lai Modificado y Baermann para el cultivo e identificación de las larvas infectivas (L3). Se obtuvo una prevalencia general de nematodos gastrointestinales de 67.6% (IC 95%: 64.1-70.9), siendo de 92.5, 80.8, 59.1, 41.9% en los distritos de Indepen- dencia, Humay, El Carmen y Chincha Baja, respectivamente. Se encontró asociación significativa con todas las variables en estudio (p<0.05). Se determinó una prevalencia de 63.7, 12.9 y 4.1% para los huevos tipo Strongylus (HTS), Skrjabinema spp y Trichuris spp, respectivamente. El promedio de la media geométrica general de la carga parasitaria fue de HTS (259.4 hpg), Skrjabinema spp (70 hpg) y Trichuris spp (54.3 hpg), consideradas como cargas bajas. Los géneros y especies de lavas infectivas L3 cultivadas de huevos HTS fueron: Haemonchus spp (45%), Trichostrongylus spp (37%), Ostertagia spp (15%), Chabertia ovina (0.6%) y Cooperia spp (0.6%).

Palabras clave: cabras; nematodos; Ica; huevo tipo Strongylus

ABSTRAC

The aim of this study was to determine the prevalence of gastrointestinal nematodes in goats from four districts of the department of Ica, Peru, as well as to establish the association between the prevalence of these parasites with the variables age, sex and origin, determine the average parasite load and identify the genera and species of nematodes present. Stool samples were collected from 728 goats from the districts of Independencia, Humay, El Carmen and Chincha Baja between June and August 2017. For the identification and evaluation of the parasite load, the floatation techniques and modified McMaster were used. In addition, the techniques of Corticelli and modified Lai and Baermann were used for the culture and identification of the infective larvae (L3). A general prevalence of gastrointestinal nematodes of 67.6% (95% CI: 64.1-70.9) was obtained, being 92.5, 80.8, 59.1, 41.9% in the districts of Independencia, Humay, El Carmen and Chincha Baja, respectively. A significant association was found with all the variables under study (p<0.05). A prevalence of 63.7, 12.9 and 4.1% was determined for Strongylus (HTS), Skrjabinema spp and Trichuris spp eggs, respectively. The general geometric mean of the parasite load was HTS (259.4 hpg), Skrjabinema spp (70 hpg) and Trichuris spp (54.3 hpg), considered as low loads. The genera and species of infective lavas L3 cultured from HTS eggs were: Haemonchus spp (45%), Trichostrongylus spp (37%), Ostertagia spp (15%), Chabertia ovina (0.6%) and Cooperia spp (0.6%).

Key words: goats; nematodes; Ica; Strongylus type egg

INTRODUCCIÓN

La crianza del ganado caprino es de gran importancia por su contribución en la economía de los pequeños productores agropecuarios de bajos recursos (Boyazoglu et al., 2005; Hassan et al., 2011), debido a que se alimentan de rastrojos de cosecha y pastos naturales generando bajos costos de producción (Arroyo, 2007; Odogu y Okaka, 2016; MIDAGRI, 2017). A diferencia del ganado bovino y ovino, pueden sobrevivir en ambientes agrestes y secos, son más resistentes a enfermedades y sus productos (carne y leche) tienen alto valor nutricional (Flores et al., 2009). Así, la leche de cabra posee alta digestibilidad, altos niveles de ácidos grasos de cadena corta y mediana, calcio, fosforo, potasio, magnesio, vitaminas A y D y es sustituto ideal de la leche de vaca en pacientes alérgicos (Park y Haenlein, 2006; Flores et al., 2009).

En el Perú, la crianza de ganado caprino está principalmente distribuida en la costa y sierra, especialmente en las regiones Piura, Ayacucho, Ancash, Lima e Ica (Arroyo, 2007; MIDAGRI, 2015). Según el IV Censo Nacional Agropecuario (INEI, 2012), el departamento de Ica posee una población caprina de 72 112 animales, ocupando el quinto lugar con respecto a la población nacional. Asimismo, 39.2 y 38.3% de esta población pertenecen a las provincias de Pisco y Chincha, respectivamente (INEI, 2012).

La nematodiasis gastrointestinal en el caprino tiene gran importancia económica debido a que afecta su crecimiento y producción (Cordero del Campillo et al., 1999; Sukupayo y Rayamajhee, 2018), pues afecta entre otros aspectos la conversión alimenticia generando mermas en la producción de carne y leche (Quiroz, 2008; Odogu y Okaka, 2016). Los géneros más frecuentes que se han reportado en caprinos son: Haemonchus, Trichostrongylus, Ostertagia, Cooperia, Nematodirus, Oesophagostomum y las especies Trichuris ovis y Skjabinema caprae (Barriga, 2002; Sukupayo y Rayamajhee, 2018). La sintomatología clínica varía según la especie parasitaria predominante, estado nutricional, grado de infección y la edad del animal, pero generalmente se manifiesta con anemia, hipoproteinemia, ascitis, edema submandibular, desnutrición y diarreas intermitentes (Quiroz, 2008; Odogu y Okaka, 2016).

No se dispone de estudios recientes realizados en el país sobre el parasitismo gastrointestinal en caprinos y muchos de ellos fueron realizados hace más de 25 años, siendo mayormente hallazgos de necropsia (Chávez y Guerrero, 1960; Carruitero, 1966; Gonzales, 1968; Nolte, 1979; Casas, 1993). En dichos estudios se encontró prevalencias altas en cabras de crianza extensivas, reportándose 97% en la provincia de Yauyos (Torres, 1952) y 69% en Cañete (Casas, 1993). El trabajo más reciente fue realizado por Zárate et al. (2017) en Canta, utilizando la técnica de FAMACHA como indicador del grado de anemia en casos de haemonchosis.

El objetivo principal del presente estudio fue determinar la prevalencia de nematodos gastrointestinales en caprinos de cuatro distritos del departamento de Ica. Asimismo, establecer la asociación entre la prevalencia de nematodos gastrointestinales con las variables edad, sexo y procedencia, determinar el promedio de la carga parasitaria e identificar los géneros y especies de nematodos presentes.

MATERIALES Y MÉTODOS

Lugar de Estudio

El estudio se realizó en cuatro distritos del departamento de Ica: Independencia, Humay, El Carmen y Chincha Baja, entre junio y agosto de 2017. Los distritos de Humay e Independencia pertenecen a la provincia de Pisco y se encuentra a una altitud de 410 y 211 msnm, respectivamente (INEI, 2014). Los distritos de El Carmen y Chincha Baja pertenecen a la provincia de Chincha y están ubicadas a una altitud de 153 y 33 msnm, respectivamente (INEI, 2014). Los cuatro distritos presentan un clima muy similar, son de tipo árido, semicálido, con escasas precipitaciones anuales (verano: de 2.98 mm; invierno: 0.28 mm). La humedad relativa promedio es de 75% y la temperatura oscila entre 9 °C en invierno a 32.9 °C en verano, con un pro- medio de 25 °C (SENAMHI, 2018).

Población y Muestra

La población caprina varió entre 1489 a 7906 cabezas por distrito (INEI, 2012). Se contó con la colaboración de las cuatro municipalidades en cumplimiento de la Meta 37 dada por el SENASA (Implementación de las acciones de prevención y control sanitario de enfermedades parasitarias de los animales en el ámbito de su jurisdicción), además del apoyo técnico del Laboratorio de Parasitología de la Facultad de Medicina Veterinaria (FMV), Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM), Lima.

Para el cálculo del tamaño de muestra se usó la fórmula de proporciones finitas (Daniel, 2007). Se consideró la población total de 72 112 animales, según el IV Censo Nacional Agropecuario (2012), una prevalencia esperada de 69% (Casas et al., 1993), un nivel de confianza del 95% y un error del 5% obteniéndose una cantidad mínima a muestrear de 327 cabras. Para determinar el número de muestras por distrito se usó la fórmula de estratificación de Pérez (2000), resultando cantidades mínimas de animales por distrito: Independencia (137), Humay (99), El Carmen (66) y Chincha Baja (26); sin embargo, gracias al apoyo de los productores se pudo colectar muestras de 728 cabras, siendo 240, 130, 88 y 270 cabras de cada distrito, respectivamente.

Se muestrearon caprinos aparentemente saludables y sin diferencia por sexo. Cómo criterio de inclusión solo se consideró a los animales que no hayan sido desparasitados en los últimos tres meses y como criterio de exclusión a los animales menores de seis meses y hembras gestantes.

Toma de Muestras

Las muestras de heces se tomaron di- rectamente del recto y fueron almacenadas en un contenedor térmico con geles refrigerantes (4-8 °C) (Rojas, 2004) para su inmediato traslado al Laboratorio de Parasitología de la FMV-UNMSM para su procesamiento.

Diagnóstico Coproparasitológico

La presencia y los tipos de huevos de nematodos se determinaron mediante la técnica cualitativa de flotación con solución de Sheather. La carga parasitaria (número de huevos de nematodos por gramo de heces - hpg) se obtuvo mediante la técnica cuantitativa de McMaster modificado (Rojas, 2004).

Cultivo e Identificación de Nematodos

Las muestras de heces positivas a huevos tipo Strongylus (HTS) fueron sometidas a cultivo de larvas por la técnica de Corticelli y Lai y las larvas infectivas (L3) fueron recuperadas por el método de Baerman (Rojas, 2004). Los géneros de las larvas infectivas (L3) fueron determinados mediante claves taxonómicas según sus características morfológicas y biométricas (Levine, 1968; Ueno y Gonçalves, 1998; Van Wyk et al., 2004).

Análisis de la Información

Se calculó la prevalencia de nematodos mediante la determinación del número de muestras fecales positivas para cada parásito expresándose en forma porcentual. La probable asociación entre la prevalencia general de nematodos con las variables procedencia (Independencia, Humay, El Carmen y Chincha Baja), edad (<1, 1-<3, >3 años) y sexo (hembra y macho) fue determinada mediante la prueba de Chi cuadrado (Daniel, 2007).

Se determinó la prevalencia de cada tipo de huevo de nematodo (HTS, Skrjabinema spp y Trichuris spp) y se evaluó la posible asociación de cada uno con las variables de interés (procedencia, edad y sexo) mediante la prueba de Chi cuadrado (Daniel, 2007). La carga parasitaria (hpg) de los tipos de huevos se expresó en función a su media geométrica (MG). El análisis de la relación entre la carga parasitaria y las variables de estudio se realizó mediante las pruebas no paramétricas de U-Mann Whitney para el caso de sexo y Kruskall Wallis para procedencia y edad (Daniel, 2007). Además, se determinó la prevalencia por género / especies de lavas infectivas L3 de los huevos HTS cultivados. Los datos se procesaron con el paquete de análisis estadístico Stata IC 15 (Stata Corp, College Station TX).

RESULTADOS

La prevalencia general de nematodos gastrointestinales en muestras fecales de caprinos pertenecientes a cuatro distritos de la región Ica fue 67.6% (IC 95%: 64.1-70.9). Las prevalencias según distritos fueron: Independencia 92.5%, Humay 80.8%, El Carmen 59.1% y Chincha Baja 41.9% (Cuadro 1). La prueba de Chi cuadrado demostró asociación significativa entre la prevalencia de nematodos con todas las variables de estudio; así la prevalencia fue mayor en caprinos de 1-<3 años (74.5%) y en hembras (68.6%) (Cuadro 1).

Cuadro 1 Prevalencia general (%) de nematodos gastrointestinales y su asociación con las variables edad, sexo y procedencia en caprinos de cuatro distritos de Ica (2017) 

a Prueba de chi cuadrado

Con respecto a los tipos de huevos de nematodos detectados, el 63.7% de los caprinos presentaron huevo tipo Strongylus (HTS), mientras que 12.9 y 4.1% mostraron huevos compatibles con los géneros Skrjabinema y Trichuris, respectivamente (Cuadro 2). La mayor prevalencia de huevos HTS se observó en los caprinos de 1-<3 años (71%), en hembras (64.8%) y en los anima- les del distrito de Independencia (90.8%) (Cuadro 2).

Cuadro 2 Prevalencia (%) de tipos de huevos de nematodos y su asociación con las variables edad, sexo y procedencia en caprinos de cuatro distritos de Ica (2017) 

a Prueba de chi cuadrado; b Prueba exacta de Fisher

La prevalencia de huevos del género Skrjabinema fue mayor en caprinos de 1-<3 años (15.3%), en hembras (13.2%) y en los distritos de Independencia (17.6%) y Humay (16.3%). demostrándose asociación significativa entre la prevalencia de estos huevos con las variables edad (p=0.002) y procedencia (p=0.001). La prevalencia de huevos del género Trichuris fue muy baja (4.1%) y sin diferencias por efecto de la edad, procedencia y sexo de los animales (Cuadro 2).

La carga parasitaria general de HTS mostró una media geométrica de 259.4 hpg. Los animales de 1-<3 años, las hembras y los procedentes del distrito de Independencia presentaron las mayores cargas parasitarias con medias geométricas de hpg de 319.3, 264.6 y 579.9, respectivamente. Asimismo, se halló asociación entre la carga parasitaria de huevos HTS con todas las variables (Cuadro 3).

Cuadro 3 Media geométrica (MG) de la carga parasitaria (hpg) de huevos tipo Strongylus (HTS), Skrjabinema spp y Trichuris spp presentes en caprinos positivos de cuatro distritos de Ica (2017) 

a Prueba de Kruskall Wallis; b Prueba de U-Mann Whitney; - No evaluado

La media geométrica de la carga parasitaria general de los huevos de Skrjabinema spp fue 70 hpg y de los huevos de Trichuris spp de 54.3 hpg, sin hallarse diferencias significativas por efecto de las variables en estudio. Cabe señalar que la asociación entre la carga parasitaria de los huevos de Trichuris spp y el sexo no pudo ser evaluada debido a que ningún animal macho resultó positivo a este tipo de parásito (Cuadro 3).

El cultivo larvas de muestras de muestras con altas cargas de huevos HTS resultó con las siguientes prevalencias: Haemonchus spp (45%), Trichostrongylus spp (37%), Ostertagia spp (15%), Chabertia ovina (0.6%) y Cooperia spp (0.6%) (Cuadro 4).

Cuadro 4 Prevalencia (%) de géneros y especies de larvas infectivas (L3) obtenidas de muestras de heces con altas cargas de HTS, en caprinos de cuatro distritos de Ica (2017) 

DISCUSIÓN

Se encontró una alta prevalencia general (67.6%) de nematodos gastrointestinales en las cabras del estudio; resultado concordante con los estudios previos en el país (Torres, 1952; Casas, 1993). Estudios precedentes llevados a cabo en otros países indican que la alta prevalencia puede estar muy relacionada al tipo de crianza, siendo más prevalente en explotaciones extensivas, debido al inadecuado control sanitario y a las condiciones climáticas y geográficas de la zona (Cordero del Campillo et al., 1999; Quiroz, 2008; Muluneh et al., 2014). Así, en África tropical, Agyei y Amponsah (2001) reportaron cerca del 95% positividad a nematodos en ovejas y cabras de crianza extensiva, en tanto que en Venezuela se halló 65% de prevalencia (Quijada et al., 2012) y en Brasil de 91.7% (Martins-Filho y Menezes, 2001).

La crianza extensiva, al estar basada en el pastoreo conlleva a una mayor probabilidad de ingerir larvas infectivas (L3) presentes en pasturas contaminadas, lo cual unido a la no dosificación empleo de suplementos nutricionales conllevan a una alta morbilidad, tal y como se ha encontrado en el presente estudio (Cordero del Camillo et al., 1999; Quiroz, 2008).

En relación con el control sanitario, se observó que los productores carecían de un calendario sanitario y solo vacunaban contra brucelosis por medio de las campañas del SENASA (Servicio Nacional de Sanidad Agraria del Perú). La dosificación antiparasitaria era realizada a criterio propio, sin orientación técnica y en su mayoría por conveniencia, variando entre 3 a 12 meses. Asimismo, gran parte de los ganaderos desparasitaban con albendazol; el cual, es un producto que ha venido siendo utilizado desde hace muchos años ocasionando resistencia, principalmente en nematodos de los géneros Haemonchus y Trichostrongylus (Fiel et al., 2000; Estrada, 2010; Arece et al., 2016). Este tipo de manejo sanitario, llevado a cabo por mucho tiempo en el país, explicaría la alta prevalencia encontrada.

Los distritos de Independencia y Humay presentaron mayores prevalencias (92.5 y 80.8%, respectivamente) en comparación con los distritos de El Carmen (59.1%) y Chincha Baja (41.9%) (p<0.001). Estos resultados estarían probablemente relacionados con las condiciones ambientales y geológicas favorables en estos distritos que propician el desarrollo del parasitismo, así como al manejo deficiente de los antihelmínticos. Si bien la precipitación pluvial es escasa en las zonas del estudio, Humay e Independencia poseen suelos con alta humedad debido a la presencia de zonas pantanosas con flujos de agua provenientes de pozos subterráneos, así como riachuelos y acequias originadas del rio Pisco (SENAMHI, 2018). Esta humedad constante cerca de los sembríos y pampas hace que sea favorable la supervivencia de los huevos y el desarrollo de larvas infectivas (L3) en las pasturas permitiendo la continuidad del ciclo biológico en forma permanente e incrementando la probabilidad de su consumo durante el pastoreo (Urquhart et al., 2001; Barriga, 2002; Quiroz, 2008).

Los caprinos de 1-<3 años presentaron una mayor prevalencia (74.5%) en comparación con los menores de 1 año (33.3%) y los mayores a 3 años (48.6%) (p<0.001), posiblemente debido a que la mayoría de los animales estaba cerca del año de edad y, por lo tanto, mostraban una insuficiente respuesta inmune contra infecciones parasitarias. Vale decir que se ha determinado que la respuesta inmune eficiente se logra en cabritos entre los 12 y los 18 meses de edad (Vlassoff et al., 1999). De otro lado, la baja prevalencia hallada en cabritos menores a un año se deba probablemente al escaso número de animales evaluados (n=30), esto debido a la renuencia de los propietarios de permitir que los animales más pequeños sean muestreados. Asimismo, se observó que los animales más jóvenes se mantenían en estabulación, de allí que la probabilidad de contagio haya sido menor (Castillo, 2003).

La mayor prevalencia en hembras (68.6%) que en machos (33.3 %) (Cuadro 1; p=0.001) pudo deberse igualmente a la menor población de machos en los criaderos (n=21), toda vez que los productores solo necesitan tener un macho reproductor por cada 100 hembras, y el resto es vendido a partir del mes de edad debido a la alta demanda de su carne. De esta forma, la mayoría de machos muestreados eran adultos (76%) y, por lo tanto, con un completo desarrollo de su sistema inmune (Vlassoff et al., 1999).

Respecto al tipo de huevos (Cuadro 2), se halló una alta prevalencia (63.7%) de huevos tipo Strongylus (HTS), en comparación con los de Skrjabinema (12.9%) y Trichuris (4.1%). La mayor prevalencia general de huevos HTS probablemente fue influenciada por las condiciones climáticas y geológicas (Quiroz, 2008; Taylor et al., 2016). Respecto a los huevos oxiuroideos, específicamente los del género Skrjabinema suelen encontrarse con frecuencia en caprinos, siendo de baja patogenicidad (Quiroz, 2008; Zajac y Conboy, 2012). Por otro lado, la prevalencia de huevos del género Trichuris suele ser baja en condiciones de crianza extensiva (Rossanigo, 2007).

Ninguna de las medias geométricas de las cargas parasitarias halladas fue alta (Cuadro 3). Solo en el distrito de Independencia (579.9 hpg) y en los animales de 1-<3 años (319.3 hpg) se encontraron cargas moderadas (300-700 hpg) (Skerman y Hillard, 1966). La carga parasitaria está relacionada al potencial biótico y a la hipobiosis de cada nematodo siendo afectadas principalmente por las condiciones medioambientales de la época de muestreo (Rojas, 2004; Ghalsasi et al., 2015).

Las hembras de los nematodos con HTS poseen un alto potencial biótico, así Haemonchus spp puede ovopositar de 5000-15 000 huevos/día, Trichostrongylus spp de 100-200 huevo/día (Ueno y Gonçalves, 1998; Cordero y Salas, 2000; Arece et al., 2016), Chabertia ovina de 3000 huevos/día (Martínez, 2008), Ostertagia spp de 200-300 huevos/día y Cooperia spp 1000 huevos/día; de igual manera sucede con Skrjabinema spp y Trichuris spp con 3000-10 000 huevos/día (Cordero y Salas, 2000). No obstante, la carga parasitaria hallada fue en su mayoría baja y esto debido principalmente a que el muestreo se realizó entre junio y agosto, meses de época seca. Si bien, el pastoreo, la humedad del suelos, deficiencias nutricionales, baja respuesta inmunológica y la resistencia antihelmíntica favorecen la diversidad de especies parasitarias y explican las asociaciones halladas, la escasa precipitación (0.28 mm) y la baja temperatura (mínimo de 9°C en julio) (SENAMHI, 2018) que se da en los meses de invierno influyen negativamente en el potencial biótico, reduciendo el metabolismo de los nematodos con huevos tipo HTS, no permitiendo su reactivación, ya que este evento necesita de temperaturas constantes mayores a 15 °C (Rojas, 2004; Ghalsasi et al., 2015).

Los géneros más frecuentes de larvas (L3) infectivas halladas en el presente estudio fueron Haemonchus (45%) y Trichostrongylus (37%), resultados similares a los encontrados por Gonzales (1968) y Casas (1993) en Ica y Carruitero (1966) en Lima. Cabe resaltar que dichos estudios emplearon la técnica de recuento diferencial de parásitos al examen post mortem; el cual es el método más sensible para detectar las especies parasitarias presentes en animales (Rojas, 2004).

Por otro lado, estudios más actuales en otros países reportaron la presencia de estas mismas especies por el tipo de clima templado-cálido. Estudios en Antioquia, Colombia, reportaron una alta prevalencia de Trichostrongilidos, siendo Haemonchus contortus (61.3%), Ostertagia circumcincta (25.5%) y Trichostrongylus spp (21.5%) los parásitos más frecuentes (Zapata et al., 2016). Así mismo, estudios realizados en Argentina reportaron un predominio de Haemonchus spp (73.5%) en primavera y de Trichostrongylus spp (40.5%) (Suarez et al., 2013). De otra parte, en Huambo, Angola se reportaron cinco géneros de estrongilidos gastrointestinales en caprinos (Haemonchus spp, Oesophagopstomun spp, Trichostrongylus spp, Ostertagia spp y Cooperia spp), siendo Haemonchus el género predominante (Paixão et al., 2015).

CONSLUSIONES

La prevalencia general de nematodos gastrointestinales en caprinos de cuatro distritos del departamento de Ica fue de 67.6%.

Se encontró asociación entre la prevalencia de nematodos gastrointestinales con las variables edad, sexo y procedencia (p<0.05), siendo mayor en los caprinos de los distritos de Independencia (92.5%) y Humay (80.8%), en las hembras (68.6%) y en animales de 1-<3 años (74.5%).

El 63.7% de los caprinos presentaron huevo tipo Strongylus (HTS) y solo el 12.9% y 4.1% presentaron huevos compatibles con los géneros Skrjabinema y Trichuris, respectivamente. Siendo las cargas consideradas como bajas en todos los casos.

Los principales géneros y especies de larvas infectivas (L3) fueron Haemonchus spp (45%), Trichostrongylus spp (37%), Ostertagia spp (15%), Chabertia ovina (0.6%) y Cooperia spp. (0.6%).

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