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Revista de Investigaciones Veterinarias del Perú

Print version ISSN 1609-9117

Rev. investig. vet. Perú vol.32 no.6 Lima Nov./Dic. 2021  Epub Oct 05, 2021

http://dx.doi.org/10.15381/rivep.v32i6.21711 

Artículos Primarios

Estudio seroepidemiológico de Toxoplasma gondii en caprinos del Perú y su asociación a factores de riesgo

Seroepidemiological study of Toxoplasma gondii in Peruvian goats and its association with risk factors

Amanda Chávez V.1  * 

Rosa Pinedo V.1 

Francisco Suárez A.2 

Eglinton Villacaqui A.3 

Ibelice Pérez C.4 

1 Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Facultad de Medicina Veterinaria, Laboratorio de Microbiología y Parasitología Veterinaria, Lima, Perú

2 Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Facultad de Medicina Veterinaria, Laboratorio de Epidemiología y Economía Veterinaria, Lima, Perú

3 Universidad Científica del Sur, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Laboratorio de Epidemiología Veterinaria y Salud Pública, Lima, Perú

4. Servicio Nacional de Sanidad Agraria del Perú - SENASA, Lima, Perú

RESUMEN

El objetivo del estudio fue determinar la seroprevalencia y su asociación con los factores de riesgo en la infección por Toxoplasma gondii en caprinos del Perú. Se trabajó con un grupo de 1119 sueros de caprinos colectados entre 2017-2018 de 23 de los 24 departamentos del país por el Servicio Nacional de Sanidad Animal (SENASA) para un monitoreo de Brucella melitensis. El número de muestras fue proporcional a la población de cabras de cada departamento. Se consideraron las variables edad (<1, 1-3, >3 años), sexo, procedencia (Zona Costa Norte, Zona Costa Centro-Sur, Zona Sierra-oriente, altitud (0-500, >500-2500, >2500 msnm) y tipo de crianza (intensiva, extensiva). Los sueros fueron analizados con un kit comercial de ELISA indirecta multi-especie y los factores de riesgo se determinaron mediante regresión logística. La prevalencia general.

Palabras clave: cabra; ELISA; toxoplasmosis; crianza intensiva; zoonosis parasitaria

ABSTRACT

The aim of this study was to determine the seroprevalence of Toxoplasma gondii and its association with risk factors in Peruvian goats. A total of 1119 goat sera collected between 2017-2018 from 23 of the 24 departments of the country by the National Animal Health Service (SENASA) to monitor Brucella melitensis were evaluated. The number of samples was proportional to the goat population of each department. The variables age (<1, 1-3, >3 years), sex, origin (North Coast Zone, Central-South Coast Zone, Sierra-East Zone, altitude (0-500, >500-2500, >2500 m) and type of rearing (intensive, extensive) were considered. The sera were analysed with a commercial multi-species indirect ELISA kit and the risk factors were determined by logistic regression. The overall prevalence of T. gondii was 28.15% (95% CI: 25.5-30.9). The highest prevalences were found in the Sierra- East and Central-South Coast), at an altitude <2500 m and under intensive rearing.

Key words: goat; ELISA; toxoplasmosis; intensive rearing; parasitic zoonosis

INTRODUCCION

La toxoplasmosis, causada por Toxoplasma gondii, constituye una de las enfermedades zoonóticas más generalizada a nivel mundial (Tenter et al., 2000). Presenta como hospedero definitivo a los felinos domésticos y silvestres y como hospederos intermediarios lo constituyen una amplia gama de animales de sangre caliente (Dubey y Jones, 2008). Se estima que aproximadamente el 22% de la infección humana por Toxo- plasma se debe al consumo de carne insuficientemente cocida (FAO-WHO, 2015).

El ciclo de vida de T. gondii presenta tres formas infectivas: el ooquiste que alberga esporozoitos, el cual es eliminado al medio ambiente junto con las heces de los felinos; los quistes tisulares conteniendo bradizoitos, formas de multiplicación lenta que se encuentran en músculo, órganos y el sistema nervioso central (Dubey y Jones, 2008). Además los taquizoitos son formas de multiplicación rápida, que intervienen en la transmisión congénita, la cual ocurre en el hombre, oveja y cabra (Dubey y Jones, 2008). El hombre y animales de sangre caliente se pueden infectar por primera vez al consumir alimentos y agua contaminados con ooquistes infectivos o al ingerir carne poco cocida conteniendo quistes tisulares.

La toxoplasmosis en humanos puede causar enfermedades graves como encefalitis toxoplasmática en pacientes inmunode-primidos y abortos o causar defectos congénitos en fetos (Montoya y Liesenfeld, 2004). La ingestión de carne de cordero infectado poco cocido es un factor de riesgo importan- te para la infección por T. gondii en mujeres embarazadas, personas inmunodeprimidas y seronegativas a este parásito (Cook et al., 2000). Se estima que el 50% de casos registrados ocurre por esta vía (Scallan et al., 2011). Un estudio reciente reveló una distribución desigual de T. gondii en la muscula- tura en cabras y que incluso pequeñas porciones de carne (5-10 g) tienen el potencial de transmitir T. gondii si se consumen crudas o poco cocidas (Rani et al., 2020).

Del punto de vista de sanidad animal, T. gondii, constituye una de las principales causas de problemas reproductivos en pequeños rumiantes a nivel mundial, especialmente en cabras (Dubey et al., 2020). Provoca reabsorción fetal, abortos, mortinatos y mor- talidad neonatal que resultan en grandes pérdidas económicas (Freyre et al., 1999; Dubey et al., 2020).

Existen numerosos estudios de la seroprevalencia de T. gondii en rumiantes menores, Así, se reportan prevalencias altas en ovejas y cabras en las islas caribeñas de Dominica (67 y 58%), Granada (48 y 57%), Montserrat (89 y 80%) y St. Kitts y Nevis (57 y 42%), respectivamente (Hamilton et al., 2014), en tanto que seroprevalencias bajas (15.8 y 3.8%) en cabras y ovejas de Pernambuco y Paraíba al noreste de Brasil, respectivamente (da Silva et al., 2015). La prevalencia de toxoplasmosis varía con la ubicación geográfica, sistema de crianza y con la edad del animal (De Moura et al., 2016, Rêgo et al., 2016; Tegegne et al 2016). Por otro lado, estudios sobre prevalencia de T. gondii en pequeños rumiantes en Perú son escasos; así Bernal et al. (2015) y Caldas et al. (2007) hallaron prevalencias de 44 y 65.7% en ovinos de Puno y Junín.

La crianza de cabras en el país es una actividad secundaria, pero representa un medio de subsistencia importante para la población rural (Arroyo, 2007). La crianza de caprinos se lleva a cabo principalmente en la costa y sierra del país, encontrándose en mínima cantidad en la zona de selva (Gómez- Urviola et al., 2016). En la costa, los departamentos con mayor producción son Piura, Lima e Ica y en la sierra Ayacucho y Huancavelica (MINAGRI, 2015). Su crianza está mayormente orientada a la producción de carne de cabrito y leche para la producción de queso (Minagri, 2015). Por lo tanto, el objetivo del estudio fue determinar la seroprevalencia de Toxoplasma gondii y su asociación con los factores de riesgo en la infección de caprinos en el país.

MATERIALES Y METODOS

Animales y Lugar de Estudio

La población caprina considerada en el estudio provino de 23 de los 24 departamentos que conforman el país. La población caprina de Ancash no fue considerada debido a problemas climatológicos (fenómeno del niño costero) que imposibilitaron la toma de muestras. El grupo racial predominantes es el criollo, la crianza es mayormente de tipo extensiva y la alimentación se basa principal- mente en pastos naturales y subproductos y rastrojos de la agricultura. Cómo criterio de inclusión; se consideró animales aparentemente saludables mayores de seis meses, excluyéndose a los animales con menos de 30 días en las zonas de muestreo.

La zonas costa norte y centro-sur presenta altitudes entre 0 y 2000 m, temperatura ambiental de 18-27 °C. y precipitación anual promedio de 0 y 500 mm, respectivamente. La zona de la sierra presenta altitudes entre 2000 y 6750 m, pero las cabras se encuentran por debajo de los 4000 m, donde la temperatura oscila entre 10 y 15 °C y la precipitación pluvial entre 500 y 700 mm/año. La zona de selva (oriente) presenta altitudes bajas (80-500 msnm) y altas (500-2000 msnm), temperaturas de 22-26 °C y precipitación entre 500 a 5000 mm/año (Clima del Perú, s.f.)

Muestras

Las muestras de sangre fueron colectadas en forma aleatoria simple de cabras por el Servicio Nacional de Sanidad Animal (SENASA) durante los años 2017 y 2018 para el monitoreo sanitario de Brucella melitensis. Las muestras de suero sanguíneo (n=6625) fueron conservadas en congelación (-20 °C), que luego de ser trabajadas para su propósito original, fueron donadas a la Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos para el estudio de otras enfermedades de importancia sanitaria.

Los sueros de los animales fueron agrupados en tres zonas de procedencia de acuerdo con los departamentos con mayor producción caprina (Sarria et al., 2014), pero en la zona de Sierra se incorporó a 15 animales procedentes de tres departamentos de la selva.

Zona Costa Norte: Tumbes, Piura, Lambayeque

Zona Costa Centro-Sur: La Libertad, Lima, Ica, Arequipa, Moquegua, Tacna

Zona Sierra-Oriente: Cajamarca, Ama- zonas, Huánuco, San Martín, Pasco, Junín, Huancavelica, Ayacucho, Apurímac, Cusco, Puno por parte de los departamentos de la sierra, incluyendo además los departamentos de la zona oriental como Loreto, Ucayali y Madre de Dios

Las muestras se clasificaron según la edad de las cabras (<1, 1-3, >3 años), sexo, procedencia (Zona Costa Norte, Zona Costa Centro-Sur, Zona Sierra-oriente, altitud (0- 500, >500-2500, >2500 msnm) y tipo de crianza (intensiva, extensiva). El estudio no afectó a los animales pues se hizo a partir de muestras de un Banco de Sueros.

Tamaño de Muestra

Se tomó de referencia la población caprina del IV Censo Nacional Agropecuario 2012 (INEI, 2012), sin incluir los animales de Ancash, la prevalencia (23.7%) reportada por Dong et al. (2018) en un estudio similar, un nivel de confianza del 95% y un error máximo admisible del 5%. Se aplicó la fórmula de tamaño mínimo de muestra para proporciones en poblaciones finitas (Daniel, 2002). El tamaño mínimo muestral resultante fue de 278 animales; sin embargo, debido a la existencia de las muestras de suero, se cuadruplicó el tamaño muestral de cada departamento, trabajándose finalmente con 1119 individuos.

Análisis de Laboraorio

Se determinó la presencia de anticuerpos contra Toxoplasma gondii como variable dependiente. Se utilizó un kit comercial de ELISA indirecta (ID Screen Toxoplasmosis Indirect Multi species, ID.Vet, Francia). Se siguió el protocolo del fabricante. Se determinó la densidad óptica (DO) de las muestras y de los controles negativo y positivo. Se utilizó la fórmula S/P% = (DO media de la muestra - DO media del control negativo) / (DO media del control positivo - DO media del control negativo) * 100. Los resultados se consideraron como negativo (S/P% <40%), dudoso (>40-<50%) y positivo (>50%). La lectura de la absorbancia se realizó en el lector de ELISA Kayto-RT-2100C con filtro de 450 nm.

Análisis de la Información

La prevalencia de anticuerpos contra T. gondii se expresa en forma porcentual con sus respectivos intervalos de confianza al 95%. En el análisis bivariado se utilizaron las pruebas de Chi cuadrado y regresión logística para determinar el grado de asociación entre la presencia de anticuerpos contra el parásito con las variables en estudio. En el análisis multivariado se utilizó la regresión logística múltiple para obtener los valores del Odds ratio (OR) a fin de estimar los factores de riesgo (p<0.05).

RESULTADOS

La prevalencia general de T. gondii en caprinos distribuida por los 23 departamentos evaluados fue de 28.15% (315/1119) (Cuadro 1). Cinco muestras mostraron resultados dudosos, por lo que no se incluyeron en las demás evaluaciones del estudio.

Cuadro 1 Prevalencia general (%) de Toxoplasma gondii en caprinos de 23 departamentos del Perú (2017-2018) 

No hubo asociación significativa (p>0.05) entre la prevalencia de T. gondii con la edad ni con el sexo de los animales (Cuadro 2). Por otra parte, Se encontró una asociación significativa (p<0.05) entre la pre- valencia de Toxoplasma gondii con las variables localización (p=0.038) siendo mayor en la zona costa centro sur (34.19%), altitud (p=0.001) siendo mayor zonas entre 0 y 500 msnm (32.68%), con el tipo de crianza (p=0.026), siendo mayor en crianza de tipo intensiva (34.42%) (Cuadro 2).

El análisis de regresión logística múltiple, ajustado mediante Stepwise, indicó asociación significativa (p<0.05) con las variables localización, altitud y sistema de crianza (Cuadro 3).

Cuadro 2. Análisis univariado de los factores asociados al diagnóstico serológico de Toxoplasma gondii en caprinos del Perú (2017-2018) 

Los caprinos de la Zona Sierra-Oriente y de la Zona Costa Centro-Sur presentaron un riesgo (OR) de 1.62 y 1.67 veces más de presentar anticuerpos contra T. gondii, respectivamente que aquellos de la Zona Costa Norte, considerando que la altitud y el sistema de crianza permanecen constantes. Los caprinos muestreados a altitudes de 0-500 y >500-2500 msnm presentaron 2.59 y 2.02 veces más de riesgo (OR) de presentar anticuerpos contra el parásito que aquellos ubicados a una altitud >2500 msnm, considerando que la localización y el sistema de crianza permanecen constantes. Asimismo, aquellos criados bajo un sistema intensivo presentaron un mayor riego (OR=1.58) que aquellos criados en sistema extensivo (Cuadro 3).

DISCUSION

La prevalencia de Toxoplasma gondii en caprinos mediante la técnica de ELISA indirecta fue del 28.15%. Los resultados, además, indicaron que en 21 de los 23 departamentos en estudio se encontró animales serorreactores a T. gondii, con prevalencias entre 14.29 hasta 100%. Solo los departamentos de Pasco y Punto estuvieron libres de caprinos seropositivos a T. gondi, pero es posible que se haya debido al reducido número de muestras en dichas localidades

Cuadro 3 Análisis multivariado de factores asociados al diagnóstico serológico de Toxoplasma gondii en caprinos mediante regresión logística múltiple 

El 28.15% de prevalencia fue inferior al 35.6% reportado por Rivera et al. (1988) en seis departamentos del Perú mediante la técnica de HAI. Sin embargo, Dubey et al. (1995), señala que esta prueba presenta baja sensibilidad (29.4%) y especificidad (98.3%), en tanto que la prueba de ELISA empleada en el presente estudio tiene una sensibilidad del 98.1% y una especificidad del 99.8% según el laboraorio fabricante del kit (Mangili et al., 2009). Por otro lado, no es dable comparar la seroprevalencia promedio del estudio (28.15%) con los valores hallados entre 0 y 100% de otras ciudades o regiones, ya que este valor promedio representa el efecto de varias variables, los cuales deben ser agrupadas según los factores de riesgo reportado en la literatura, para llegar a conclusiones generales y comparables (Stelzer et al., 2019). De otra parte, los resultados dudosos encontrados (n=5) con la técnica de ELISA podrían indicar que aquellos animales se halla- rían con una infección aguda por T. gondii, donde la IgM se encontraría más elevada que la IgG, único anticuerpo que es detectado por la prueba de ELISA utilizada (Lopes et al., 2013).

La prueba de Chi cuadrado indicó que solo las variables localización, altitud y tipo de crianza; presentaron asociación significativa con la presencia de anticuerpos contra T. gondii, a pesar de otros estudios que evidencian una seropositividad proporcional a la edad del animal (Anderliniet al., 2011; Garcia et al., 2012; Xu et al., 2015; Rêgo et al., 2016). Este resultado podría deberse que solo 7.24% de los animales pertenecían al grupo menor de un año y probablemente estos eran más cercanos al año de edad, dado que los ganaderos evitan tomar muestras en cabritos de corta edad. Esto indicaría que los animales de menor edad del estudio habrían tenido tiempo suficiente para estar expuestos a los ooquistes presentes en el medio ambiente.

La variable sexo no constituyó factor de riesgo, mientras que otros autores hallaron un mayor riesgo de infección en hembras (Ahmad et al., 2015; de Moura et al., 2016; Rêgo et al., 2016), debido a una mayor susceptibilidad a la infección por parásitos protozoarios en las hembras en comparación con los machos (Alexander y Stinson, 1988), además que otros factores como preñez, nutrición y lactación (Martin, 2000; Kelly et al., 2001).

El análisis multivariado evidenció que las variables localización, altitud y sistema de crianza constituyeron factores de riesgo para la presentación de la infección por T gondii. Respecto a la «localización», si bien los animales criados en la zona sierra-oriente mostraron un OR=1.62, es posible que el resulta- do haya estado influenciado por la inclusión de 15 animales criados en la zona oriente que mostraron prevalencias entre 40 y 100%. Por otro lado, la mayor prevalencia de los caprinos de la Zona Costa Centro-Sur (34.19%) no solo se deba a la zona geográfica sino a otras no contempladas en el estudio, como fuentes de agua, cercanía a zonas urbanas, presencia de gatos, etc., que estarían afectando la presencia del parásito. Otros estudios también han encontrado diferencias significativas entre zonas geográficas (Tzanidakis et al., 2012; Alvarado-Esquivel et al., 2013; de Moura et al., 2016; Zou et al., 2015), aunque Xu et al. (2015) y Tilahun et al. (2018) no encontraron tales diferencias.

En el presente estudio se evidenció un mayor riesgo (OR) de presentar anticuerpos contra T. gondii en caprinos criados entre 0 y 2500 msnm en comparación con caprinos criados en altitudes mayores a 2500 msnm, a diferencia de otros reportes que indican un mayor riesgo en crianzas en zonas montañosas (Alvarado-Esquivel et al., 2013; De Moura et al., 2016; Tegegne et al., 2016). Estas diferencias con las del presente estudio podrían deberse a otros factores no considerados como la cercanía a zonas urbanas donde la presencia de gatos es más evidente (García et al., 2012; Ahmad et al 2015; de Moura et al., 2016), y la presencia de fuentes de agua.

Mientras que los caprinos criados bajo un sistema intensivo, el riesgo (OR) de presentar anticuerpos contra T. gondii fue de 1.58 veces el de los caprinos criados en un sistema extensivo, siempre y cuando la localización y la altura fueran similares. Todos estos resultados evidenciarían falta de cono- cimiento sobre las medidas de un manejo técnico y de asesoramiento de algunos productores en este tipo de crianza.

Los sistemas de producción están relacionados con acciones específicas bajo las cuales los animales son criados y alimenta- dos. Estas acciones, podrían influir en la probabilidad de infección con ooquistes de T. gondii, presentes en el agua o en alimentos contaminados. Se espera que la crianza intensiva bien llevada disminuye el riesgo de infección con T. gondii (Xu et al., 2015; Rêgo et al., 2016) al evitar la presencia de hospederos definitivos del parásito y otras medidas sanitarias y de bioseguridad (Luyo et al., 2017); sin embargo, el concentrado utilizado para alimentar a las cabras, especialmente en las ganaderías lecheras favorecería la presencia de roedores, estando los productores propensos a tener gatos como medida

«protectiva», favoreciendo de esta manera la presencia continua de ooquistes de T. gondii en el ambiente (Gebremedhin et al., 2013).

CONCLUSIONES

Se confirma que T. gondii es una infección endémica en caprinos criados en casi la totalidad de departamentos del país.

La prevalencia en las diversas regiones estaría influenciada por factores de riesgo relacionados con la localización (sierra- oriente y costa centro-sur), altitud (<2500 msnm) y tipo de crianza (intensiva).

LITERATURA CITADA

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*Correspondencia: E-mail: achavezv@unmsm.edu.pe

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