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INTRODUCCIÓN
La fascioliasis es una enfermedad parasitaria de distribución mundial causada por el trematodo Fasciola hepatica (Mehmood et al., 2017), parásito digenético y hermafrodita cuyos huéspedes intermediarios (HI) son moluscos de la familia Lymnaeidae (Pereira et al., 2020). Los hospederos definitivos ingieren las metacercarias presentes en las plantas y pasturas, y el parásito se desarrolla hasta ubicarse en los conductos biliares e hígado. Los huevos de los parásitos adultos son llevados a través de la bilis al intestino, donde son eliminados por la materia fecal para iniciar un nuevo ciclo biológico (Vázquez et al., 2020).
Los ovinos, caprinos y bovinos son los principales hospederos definitivos; sin embargo, la infección también se presenta en búfalos, caballos, cerdos, perros y en el humano, entre otros (Mas-Coma et al., 2018). La enfermedad se manifiesta clínicamente mediante debilidad, anorexia, palidez, edema en mucosa y conjuntiva, desarrollo de trastornos nutricionales y dolor a la palpación en la zona de proyección hepática (López-Villacís et al., 2017). A nivel mundial se reportan prevalencias de F. hepatica en ovinos y caprinos que oscilan entre 4 a 70% (Mustafa et al., 2017; Jara et al., 2018; Celik y Celik, 2018; Atiq et al., 2020; Roldán et al., 2020; Julon et al., 2020), mientras que, en Colombia, las prevalencias oscilan entre 22 a 42% (Pinilla et al., 2020; Pulido-Medellín et al., 2020).
La presencia del parásito en la industria ovina y caprina genera impactos económicos negativos en la producción de carne, lana y leche (Rashid et al., 2019). Las pérdidas ganaderas anuales varían grandemente de país a país (Ouchene-Khelif et al., 2018; Arbabi et al., 2018; Takang et al., 2019; Zafar et al., 2019; Arias-Pacheco et al., 2020), mientras que en Colombia se calcula que las pérdidas superan los tres millones de dólares anuales (Becerra, 2001), derivadas de la mortalidad del huésped, el decomiso de hígados infectados, reducción en la producción y calidad de lana y leche, disminución de la tasa de crecimiento, deficiente tasa de conversión alimenticia y elevados gastos en animales de reemplazo y antihelmínticos (Villa-Mancera y Reynoso-Palomar, 2019).
El diagnóstico comúnmente empleado se basa en la detección de huevos de F. hepatica en las heces de individuos sospe- chosos, empleando métodos de flotación o de sedimentación (Bimirew y Cherinnat, 2020). La temperatura, humedad, precipitación pluvial, altura, cultivos con riego, áreas pantanosas y mal drenadas con suelos ácidos, ausencia de protocolos rigurosos de desparasitación, concentración de ganado, vegetación contaminada y agua de arroyos consumida por los animales, así como la raza, edad y condición corporal de los animales son considerados factores de riesgo para la presentación de F. hepatica (Pérez-Creo et al., 2016; Rahman et al., 2017; Montero et al., 2020).
La identificación de los factores de riesgo es de importancia, ya que mediante su manejo y control se puede prevenir la enfermedad (Howell y Williams, 2020), lo que representa garantizar la sanidad animal, seguridad alimentaria y reducir los costos que afecten la industria ovina y caprina. El objetivo del estudio fue establecer la prevalencia de F. hepatica mediante análisis coprológico e identificar factores de riesgo asociados a la presentación del parásito en ovinos y caprinos del municipio de Boavita, Boyacá.
MATERIALES Y MÉTODOS
Ubicación Geográfica
El estudio se desarrolló en el municipio de Boavita, ubicado en la Provincia Norte del departamento de Boyacá (Colombia). La zona cuenta con una extensión de 221 km2, está a un altitud de 2114 msnm y presenta una temperatura promedio de 18 °C (Alcaldía Municipal de Boavita, 2020).
Población y Variables
La población ovino-caprina registrada en Boavita era de 1350 ovinos y 2750 caprinos (ICA, 2019). A partir de esta población se determinó un tamaño muestral de 638 individuos (297 ovinos y 337 caprinos), considerando un error aceptado del 5%, nivel de confianza del 95% y tasa de prevalencia esperada del 50%.
Las muestras fueron tomadas en los meses de marzo y abril, que se caracterizan por tener una precipitación media de 263.3 mm y un periodo de 30.2 días de lluvia. Se incluyeron 30 fincas que tenían entre 10 a 30 ovinos y/o caprinos. Se muestrearon ovinos de criollos y de las razas Camura y Mora; y caprinos de las razas Alpina, Nubiana y criolla, siendo los criollos los predominantes en las explotaciones evaluadas. Los animales fueron seleccionados de manera aleatoria, pero considerando que sean mayores de 6 meses de edad. Las variables para evaluar se distribuyeron en dos categorías; es decir, las relacionadas con el animal (edad, raza, sexo) y las asociadas a la finca, priorizando las prácticas de manejo que se implementaban en las fincas del estudio.
Muestras
Las muestras de materia fecal fueron colectadas directamente del recto de los ovinos y caprinos (30-40 g), usando un guante de látex. Se registró la identificación, raza y edad del animal. Además, los productores firmaron un formato de consentimiento informado indicando su voluntaria participación en la investigación.
Las muestras fueron almacenadas en cavas refrigeradas a 4 °C y transportadas al Laboratorio de Parasitología Veterinaria de la Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia en un lapso de 4 h. Del material recolectado, 5 g de materia fecal fueron procesados por la técnica de formol-éter o Ritchie modificada (Botero y Restrepo, 2005). Los sedimentos fueron almacenados a -20°C hasta su lectura para la identificación de los huevos de F. hepatica mediante la observación en microscopio (10x y 40x) (Figueroa et al., 2015).
Análisis Estadístico
El estudio fue observacional, descriptivo de corte transversal con muestreo aleatorio simple. Con la base de datos consolidada y depurada, los análisis se realizaron con el programa estadístico Epi Info®. Se definieron los factores determinantes calculando la Razón de Prevalencia (RP). La variable dependiente (Y) incluyó los resultados de coprología obtenidos, mientras que las variables independientes (X) fueron todos los factores determinantes establecidos en la encuesta epidemiológica estructurada que se implementó durante la toma de las muestras, específicamente, las que estuvieron relacionadas con prácticas de manejo y con factores predisponentes con la presentación de Fascioliasis. La encuesta estuvo dirigida a los propietarios o administradores de las explotaciones evaluadas, y las preguntas fueron abiertas y de selección múltiple. La asociación entre la presentación de F. hepatica y las variables evaluadas se determinó mediante la prueba exacta de Fisher. Una vez establecidos estos factores se construyó un modelo final utilizando análisis de regresión logística.
Consideraciones Éticas
El estudio se realizó bajo las condiciones de la Ley 576 del 2000 (Código de ética para el ejercicio profesional de la medicina veterinaria, la medicina veterinaria y zootecnia y zootecnia) y la Ley 84 de 1989 (Estatuto Nacional de Protección de los Animales) de la República de Colombia. Se obtuvo consentimiento informado por parte de los propietarios de los ovinos y caprinos antes de la recolección de las muestras.
RESULTADOS
Se encontró una prevalencia general a F. hepatica del 8.0% (51/634), en donde el 9.1% de las ovejas (27/297) y el 7.1% de las cabras (24/337) presentaron huevos de F. hepatica en los sedimentos analizados. En cuanto al sexo de los individuos, los machos ovinos (14.8%) y las hembras caprinas (7.3%) presentaron las prevalencia más altas (Cuadro 1). Por otro lado, los animales menores de un año presentaron la prevalencia más alta para ovinos (9.3%) y caprinos (10.5%), mientras que las prevalencias más bajas se observaron en animales mayores de tres años (Cuadro 1).
Los ovinos criollos presentaron mayor positividad a la presencia de huevos de F. hepatica (11.1%), seguidos de las razas Camura (7.0%) y Mora (2.7%), en tanto que en los caprinos, la raza Alpina tuvo la prevalencia más alta (8%), seguida de los criollas (7.5%) y Nubiana (4%). Solo se detectó asociación estadística significativa entre las razas Criolla y Mora con relación a la presencia del parásito. Por otro lado, el valor de la RP determinó a la raza Criolla como posible factor de riesgo (Cuadro 2).
Cuadro 2 Análisis de la raza y prácticas de manejo como posibles factores de riesgo asociados a infecciones por Fasciola hepatica en ovinos
En el caso de los caprinos, no se encontró asociación estadística significativa entre las variables evaluadas y la presentación del parásito en las cabras (Cuadro 3).
DISCUSIÓN
El 7.1% de caprinos con huevos del parásito en las heces no concuerda con lo reportado por Aghayan et al. (2019), quienes encontraron 4 de cada 9 cabras infectadas por el parásito, aunque con un tamaño muestral más bajo. Por el contrario, el 9.1% de prevalencia en los ovinos concuerda con Ticona et al. (2010). Estas diferencias pueden deberse a los hábitos de pastoreo, ya que las cabras suelen ser arbustivas y arbóreas, mientras que las ovejas suelen pastorear, lo cual representa una mayor posibilidad de ingerir las metacercarias (Khanjari et al., 2014), como se observó en los ovinos evaluados, ya que la mayoría estaban en un sistema de producción basado en el pastoreo, a diferencia de las cabras en donde si se encontraron explotaciones estabuladas.
La prevalencia de F. hepatica en ovinos y caprinos varía según la zona geográfica. En México Munguía-Xóchihua et al. (2007) reportaron una prevalencia de 20% en ovinos, mientras que se reporta 13% en Pakistán (Shahzad et al., 2012), 59% en España (Martínez-Valladares et al., 2013), 4.2% en Irán (Khademvatan et al., 2019) y 1.7% en Brasil (Machado et al., 2021). Asimismo, en caprinos se han establecido valores del 25% en México (Munguía-Xóchihua, et al., 2007), 12-29% en Pakistán (Tasawar et al., 2007), 52% en Brasil (Cuervo et al., 2013), 3.1% en Irán (Khademvatan et al., 2019) y 35-55% en Nepal (Ramesh y Ram, 2019). Estas variaciones se pueden presentar por las diferencias en las prácticas de manejo y sistemas de crianza (Odeniran et al., 2021). Además, el diagnóstico microscópico de F. hepatica en heces se encuentra influenciado por la experiencia del personal (Yang et al., 2018).
Cuadro 3 Análisis de la raza y prácticas de manejo como posibles factores de riesgo asociados a las infecciones por Fasciola hepatica en caprinos
En Colombia se reportan prevalencias en ovinos entre 7.8 a 20% en Boyacá (Pulido-Medellín et al., 2014; Pinilla et al., 2020), 75% en el norte de Santander (Castro y Be- cerra, 2011), 82% en la Guajira (Sierra et al., 2018), mientras que en caprinos se reportó 18% en la Guajira (Sierra et al., 2018). Las condiciones climáticas (humedad y temperatura) que favorecerían la presencia del huésped intermediario y el desarrollo del parásito de huevo a miracidio (Andreyanov et al., 2021), así como el manejo, alimentación y estrategias profilácticas en los animales, número de animales muestreados y las técnicas de diagnóstico empleadas son factores que justifican la variación en los resultados (Lalrinkima et al., 2021).
El diagnóstico comúnmente empleado por su practicidad y accesibilidad económica es la detección de huevos en materia fecal mediante la prueba de sedimentación, procedimiento que solo detecta infecciones patentes y casos en la fase crónica de la enfermedad, siendo su sensibilidad menor ya que no detectan casos en la fase aguda de la parasitosis (Moazeni y Ahmadi, 2016; Campos et al., 2018; Howell y Williams, 2020).
Tasawar et al. (2007), Ramesh y Ram (2019) y Pinilla et al. (2020) reportan un mayor riesgo de infección de fascioliasis en ovinos y caprinos de 6-24 meses de edad y un menor riesgo en animales mayores de 36 meses, debido a que la inmunidad al parasitismo se incrementa con la edad, lo cual concuerda con los resultados del presente estudio. Por otro lado, la prevalencia puede variar por el sistema de gestión de la granja, ya que animales en crianza extensiva tienen mayor posibilidad de infección que animales estabulados (Getachew, 2021).
Se encontró que los ovinos de las razas Criolla y Mora fueron más propensos a la fascioliasis. Pinilla et al. (2020) sugieren que los cruces raciales son menos susceptibles a la infección por F. hepática. Asimismo, se reporta una mayor tolerancia a las infecciones parasitarias en ovejas de pelo en el trópico como la Camura y Mora (Esteban-Andrés et al., 2013).
Por otra parte, el pastoreo extensivo rotacional interfiere con las condiciones favorables para el desarrollo del caracol y el aumento de metacercarias (Tikyaa et al., 2019). Además, debe tenerse en cuenta que los ovinos y caprinos prefieren pastorear lejos de ambientes pantanosos donde se encuentran las formas infectivas del parásito, disminuyendo así la probabilidad de infección (Ruhoollah et al., 2021). En este sentido, la implementación de un sistema de estabulación en pequeños rumiantes evita el constante pastoreo de los animales en áreas con alta carga de metacercarias, disminuyendo así el riesgo de infección a la parasitosis (Andreyanov et al., 2021; López et al., 2021).
