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INTRODUCCIÓN
La determinación de nutrientes digestibles en las dietas permite estimar la cantidad de nutrientes aprovechados por el animal, lo cual puede afectar su productividad. Se requiere conocer la composición química y los coeficientes de digestibilidad de las dietas que se suministran a los animales, así como las particularidades del tracto gastrointestinal, como es el caso del conejo, que puede utilizar fuentes fibrosas e inclusiones significativas de carbohidratos solubles en las dietas (Nieves, 2005). Asimismo, De Maria et al. (2013) resaltan la importancia del ciego y del proceso natural de cecotrofía, los cuales permiten un mayor aprovechamiento de nutrientes.
La producción animal eficiente depende grandemente de los costos de alimentación, especialmente en especies monogástricas, donde el costo de la alimentación llega al 70% del costo total de la producción (Araujo et al., 2008). Por otro lado, la fluctuación de los precios en ciertas épocas de año, el crecimiento de las agroindustrias y el aumento de la producción de residuos fomenta el interés del uso de subproductos agrícolas en la alimentación animal (Gomes et al. 2018).
La industria alimentaria de jugos genera diversos subproductos que pueden ser utilizados en la alimentación animal; especialmente los cítricos (Lante y Tinello, 2015). Según Peñaranda et al. (2017), Colombia produce 20 millones de toneladas de subproductos de cítricos, mayormente a partir de fruta desechada, cáscara y resto de pulpa de la industria de jugos, donde la cáscara puede representar 45-60% del peso total de la fruta (Ruiz y Flotats, 2014). La mecanización de la agricultura ha llevado a un aumento de los subproductos agroalimentarios, la mayoría siendo desechados, de allí que podrían ser una opción de ingredientes económicos, no competitivos y fácilmente asequibles en la nutrición animal (Oluremi et al., 2006).
La pulpa cítrica tiene ventajas productivas, económicas y nutricionales, considerándose una fuente de compuestos bioactivos como vitaminas, carotenoides, fibra, compuestos fenólicos (Okwu y Emenike, 2006; Castro et al., 2016). Asimismo, se ha determinado que la inclusión de pulpa cítrica en la alimentación animal estimula la formación de bacterias probióticas que estimulan la microbiota intestinal y promueven la salud intestinal (Jiménez et al., 2012). En esta línea, Serra et al. (2021) señala la importancia de los polifenoles como metabolitos secundarios con acción antioxidante, usándose como aditivos en concentrados de animales de producción. El presente estudio, por lo tanto, tuvo como objetivo determinar la composición química y los coeficientes de digestibilidad aparente de dietas para conejos con niveles crecientes de sustitución de pulpa cítrica.
MATERIALES Y MÉTODOS
Localización del Estudio y Animales
La investigación se llevó a cabo en el área cunícola de la Unidad Académica El Remanso de la Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales (U.D.C.A.), ubicada en el Distrito Capital de la ciudad de Bogotá, Colombia. La zona se encuentra a una altitud de 2630 msnm, y presenta una temperatura máxima de 18-20 ºC y mínima de 8-10 ºC, precipitación anual de 797 mm y humedad relativa de 77-83% (IDEAM, 2017).
Se recolectó cáscara, pulpa y semillas de naranja en diversos puntos de ventas de jugos de naranja de la ciudad de Bogotá DC. Los subproductos de naranja provinieron principalmente de las variedades Tangelo (Citrus × tangelo) y Valencia (Citrus sinensis 'Valencia'). Los sub-productos fueron homogenizados y secados con calentadores de ambiente en área de cemento, siendo colocados en camadas y volteados dos veces al día durante cinco días hasta alcanzar un contenido de humedad de aproximadamente 13%. El material (±15 kg) fue molido en un molino tipo cuchilla (tamiz con poros de 2.5 mm).
Se trabajó con cuatro tratamientos: Una dieta control (concentrado comercial con 17% de proteína, 2.5% grasa, 15% de fibra, 12% de materia mineral y 13% de humedad) y tres dietas con niveles de sustitución de concentrado por subproducto de naranja de 10, 20 y 30%, respectivamente, cada uno con seis repeticiones. El material cítrico seco fue mezclado con el concentrado comercial y fue peletizado nuevamente. El concentrado comercial contiene alfalfa, maíz, harina de arroz, torta de soya, salvado de trigo, melaza, vitaminas y minerales.
Se utilizaron 24 conejos adultos (>80 días de edad) en óptimas condiciones de salud para la evaluación de digestibilidad de las dietas. Los animales fueron ubicados en jaulas metálicas individuales que contenían bebedero y comedero. Los animales recibieron el alimento dos veces al día (07:00 y 15:00). La cantidad de alimento suministrado fue ajustada acorde con el peso vivo. El consumo de agua fue ad libitum. Los animales se mantuvieron de acuerdo con las normas nacionales e internacionales de bienestar animal. Todos los procedimientos experimentales estuvieron de acuerdo con la aprobación del Comité de Bioética de la Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales.
Periodo Experimental
El periodo experimental fue de 12 días, de los cuales 7 días correspondieron al periodo de adaptación y 5 días al periodo de colecta de heces. Las heces se recolectaron, se pesaron y se almacenaron diariamente a 18 °C en el Laboratorio de Nutrición Animal (U.D.C.A.). Al final del periodo de colecta, las muestras de heces se descongelaron y fueron homogenizadas dentro de cada repetición y secadas en una estufa de ventilación forzada a 55 ºC por 72 h.
Las heces secas se molieron en un molino con tamiz de 1 mm y se procedió al análisis de composición química de acuerdo con los procedimientos de AOAC (2007): materia seca (MS) (967.03), materia orgánica (MO) (967.05), proteína bruta (PB o PT) (992.23), fibra cruda (FC) (978.10), extracto etéreo (EE) (920.39C), material mineral (MM) (923.03), fibra en detergente neutro (FDN) (2002.04), fibra en detergente ácido (FDA) (973.18). El extracto libre de nitrógeno (ELN) fue calculado a partir de la sumatoria de los resultados obtenidos de los análisis bromatológicos correspondientes a proteína, grasa, fibra cruda, cenizas y humedad menos el 100% del alimento. Los valores de energía fueron determinados por medio de bomba calorimétrica (Parr Instruments Co.). La determinación del contenido de polifenoles totales fue obtenida de los extractos hidroalcohólicos según la metodología de Bloor (2001) y los resultados fueron expresados en miligramos de Equivalentes de ácido gálico/100 g de pulpa cítrica.
Los coeficientes de digestibilidad aparente (CDa) de MS, PT, FC, EE, MM, ELN, FDA, FDN, MO y EB de las dietas y del subproducto de naranja deshidratada fueron determinados acorde con Pérez et al. (1995) según la ecuación: Coeficiente de digestibilidad (%) = ([NI - NE]/NI) x 100, donde NI es el nutriente ingerido y NE el nutriente excretado.
Análisis Estadístico
Los resultados se sometieron a un análisis estadístico por medio del software SAS 9.4. Se hizo un análisis de varianza teniendo en cuenta la prueba de Bartlett para la verificación de la homogeneidad de varianzas. Asimismo, para verificar el cumplimiento de distribución normal se utilizó la prueba de normalidad Jarque-Bera. Luego, se realizó la prueba de Dunnett (p<0.05). Los niveles de sustitución de la ración control por subproducto de naranja deshidratada fueron evaluadas a través de la regresión polinomial.
Para el análisis se utilizó el modelo estadístico: Yij= b0 + b1Ai + b2Ai + eij, donde Yij: Observación de la variable dependiente en la unidad experimental j sometida al nivel i del subproducto, donde son los niveles (0, 10, 20 y 30%) de la pulpa cítrica, B0: Intercepto, b1 y b2 son los coeficientes lineales cuadráticos de regresión de la variable dependiente en función de los niveles de inclusión del subproducto, y eij es el error asociado a cada observación Yi.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
La pulpa cítrica tuvo 7.4% de PT, 4308 kcal EB/kg y 14.87% de FC, indicando que es un producto altamente energético y una buena fuente de fibra, apropiado para animales que requieren altos niveles de fibra como es el caso de los conejos. El contenido de polifenoles totales fue de 385.76 mg de (equivalente de ácido gálico) por 100 g de pulpa cítrica.
Los resultados de composición química y energía bruta de la cáscara de naranja y las dietas con los niveles de sustitución se presentan en el Cuadro 1. La proteína mostró un comportamiento decreciente a medida que aumentó el porcentaje de pulpa cítrica en el concentrado, presentando valores entre 16.77 a 17.85%.
Cuadro 1 Composición química y energética de la pulpa cítrica deshidratada, ración referencia y raciones experimentales para conejos de engorde
| Nutriente | Pulpa cítrica | Niveles de sustitución | |||
|---|---|---|---|---|---|
| (%) | (%) | 0% | 10% | 20% | 30% |
| MS | 93.26 | 88.27 | 88.26 | 89.41 | 89.56 |
| PT | 7.40 | 20.05 | 17.85 | 17.81 | 16.77 |
| FC | 14.87 | 13.48 | 13.58 | 14.25 | 16.22 |
| EE | 3.81 | 5.02 | 5.01 | 5.71 | 5.76 |
| MM | 5.10 | 12.30 | 11.61 | 10.50 | 10.23 |
| ELN | 68.82 | 48.95 | 52.02 | 52.73 | 51.02 |
| FDA | 16.80 | 18.10 | 17.19 | 17.32 | 17.15 |
| FDN | 25.81 | 44.11 | 41.39 | 41.35 | 41.26 |
| MO | 94.90 | 87.70 | 88.39 | 89.50 | 89.77 |
| EB kcal/ kg | 4308 | 4276 | 4230 | 4331 | 4333 |
Materia seca (MS), Proteína total (PT), Fibra cruda (FC), Extracto etéreo (EE), Materia mineral (MM), Extracto libre de nitrógeno (ELN), Fibra en detergente ácido (FDA), Fibra en detergente neutro (FDN), Materia orgánica (MO), Energía bruta (EB)
La pulpa de los cítricos se caracteriza por la alta digestibilidad de la materia seca, alto contenido de fibra, alto contenido de carbohidratos solubles y pared celular digerible (Pinheiro et al., 2000). En el presente estudio, el subproducto de naranja deshidratado evidenció valores altos (>80%) de CDa de EE (92.26%), FDN (89.04%), PT (85.03%), MM (83.77%), EB (87.81%), MO (81.74%), ELN (83.69%), FDA (81.59%).
El nivel de 30% de sustitución de concentrado con pula cítrica presentó mayor digestibilidad de MS y ELN y menor digestibilidad de FDA y EB (p<0.05). Al evaluar los niveles de sustitución de pulpa cítrica deshidratada se encontraron resultados lineales crecientes para la digestibilidad de la MS y ELN, en tanto que los CDa de FDA y MM mostraron resultados lineales decrecientes (Figura 1).
Figura 1 Efecto de los niveles de pulpa cítrica sobre el coeficiente de digestibilidad de materia seca (CDMS), extracto libre de nitrogeno (CDELN), materia mineral (CDMM) y fibra de detergente ácido (CDFDA) en dietas de conejos de engorde
No se observaron diferencias significativas en CDa de PT, obteniéndose valores de 85.03% para la pulpa cítrica y entre 79.64 a 82.62% para las dietas experimentales. En forma similar, tampoco se encontraron diferencias significativas para los CDa de FC, EE, FDN, MO y EB (Cuadro 2).
Cuadro 2 Coeficiente de digestibilidad aparente (CDa %) de la pulpa cítrica y dietas experimentales (Media ± error estándar) para conejos de engorde
Test de Dunnett a 5%
CV= Coeficiente de variación; R= Regresión; NS = No-significativo; L= efecto linear
Materia seca (MS); proteína total (PT); fibra cruda (FC); extracto etéreo (EE); materia mineral (MM); extracto libre de nitrógeno (ELN); fibra en detergente ácido (FDA); fibra en detergente neutro (FDN); materia orgánica (MO); eergía bruta (EB)
1 y = 0.132x + 80.12; R² = 0.9702; 2 y = -1.811x + 73.16; R² = 0.9526; 3 y = 0.574x + 85.59; R² = 0.8523; 4 y = -2.4x + 67.52; R² = 0.9732
El valor de EB, PT, y EE de la pulpa cítrica del presente estudio (Cuadro 1) comparado con el maíz, según Rostagno et al. (2017), indica que la pulpa cítrica contiene valores de 11.6, 6.9 y 3.8% mayores que los del maíz, respectivamente. Además, presenta un elevado contenido de FC, FDN, FDA y MO (Cuadro 1).
Datos similares a los encontrados en este estudio fueron reportados por Ojabo y Adenkola (2013) en Citrus sinensis aunque valores mayores para EE (7.19%) y MM (8.19%). Los valores de proteína bruta están en concordancia con el 7.44% obtenido por Oluremi et al. (2006). Por otro lado, el total de PB de las dietas con pulpa cítrica estuvo dentro del rango de 16-18%, que según Anugwa et al. (1982) cubre las necesidades requeridas para el mejor desempeño de los conejos. No obstante, la disminución del contenido de PB en la dieta con el incremento del porcentaje de sustitución de concentrado comercial por pulpa cítrica podría deberse al aumento de sustancias pécticas y a la disminución del grado de lignificación de las dietas (De Blas et al. (2018).
Pedroso y Cavalho (2006) indican que la pulpa cítrica sustituye apropiadamente el maíz al ser una fuente más económica y contener 85-90% del valor energético del grano. Por otro lado, Hon et al. (2009) refiere el alto contenido de fibra de la cáscara de naranja como una ventaja en la alimentación del conejo, principalmente por la mayor cantidad de carbohidratos digeribles.
Los niveles de FC en las dietas experimentales se encuentran en los parámetros indicados por Igwebuike et al. (1995) quienes aconsejan aportes del 11 al 16% de fibra en las dietas para conejos en etapa de crecimiento. Las fracciones de FDA deben estar ente 18 a 24% y de FDN entre 30 a 33%, para evitar alteraciones en la tasa de excreción, paso del alimento y digestión, entre otros (Refstie et al., 1999). En este sentido, Gomes et al. (2021) indican que altos niveles de FDN pueden ocasionar la disminución de la ingesta, principalmente por la sensación de saciedad mediante la reducción del tránsito intestinal.
Sin embargo, en el presente estudio no se observó diferencia en el tiempo de pasaje del alimento o en la digestibilidad de este, y esto fue corroborado con los coeficientes de digestibilidad.
La pulpa cítrica posee metabolitos secundarios como los flavonoides que constituyen el grupo más relevante de los compuestos fenólicos, los cuales son considerados como micronutrientes en la alimentación animal. Estos tienen funciones antioxidantes que retrasan el daño oxidativo de lípidos y proteínas (Álvarez et al., 2004). El contenido de 385.76 mg (equivalente de ácido gálico) de polifenoles totales por 100 g de pulpa cítrica fue similar al valor de 374.5mg reportado por Badiale-Furlong et al. (2003).
La pulpa cítrica tiene altos valores de carbohidratos solubles con buena fermentación y con alta digestibilidad (Orozco, 2015), lo que explica la respuesta linear creciente en la digestibilidad de la MS y ELN al incrementar el nivel de substitución de pulpa cítrica, tal y como lo reportan otros autores (Bhattacharva y Harba, 1973; Tafoya, 2011) quienes mencionan CD de MS de 77 a 83% usando sustitución de pulpa cítrica en la alimentación de cabras y corderos, respectivamente. Asimismo, Mejía et al. (2021) utilizando niveles crecientes de 5 a 20% de pulpa cítrica en la alimentación de cerdo en engorde no encontraron diferencias en la digestibilidad de materia seca. Por otro lado, los coeficientes de digestibilidad estimados para el subproducto de naranja deshidratado fueron cercanos a los obtenidos por Pereira (2003) de 84.79% de CDMS, 60.17% CDFDA y 84.26% CDEB.
La disminución del contenido de minerales digestibles se asocia con la presencia de factores anti-nutricionales como oxalato, ya que la pulpa cítrica contiene 0.033 a 0.048% de oxalato, que puede reducir la disponibilidad de calcio de la dieta (Kumar, 1991; Coloni et al., 2012).
Con relación al coeficiente de digestibilidad de la PT, los valores observados para la pulpa cítrica y las dietas fueron mayores que los reportados por Watanabe et al. (2010), quienes utilizaron cuatro niveles de pulpa cítrica, hasta 30%, en cerdos en terminación encontrando un coeficiente de digestibilidad para la PT de 55%, para la PT de la pulpa cítrica de 85.0% y para las dietas con substitución de 81.3%, lo que evidencia que el aumento de fibra en la dieta de conejos no disminuye la digestibilidad de la proteína. Coloni et al. (2012) usaron la pulpa cítrica observando que el CDa de la PT presentó reducciones de 1.42, 0.42 y 3.4% con relación al concentrado comercial, en concordancia con De Maria et al. (2013) quienes sustituyeron 20% de maíz con pulpa cítrica y evidenciaron una disminución del 2.13% en la digestibilidad de la proteína.
La calidad proteica del alimento está ligada con el procesamiento que es sometida la materia prima, como la alta temperatura de peletizado, que puede causar la desnaturalización de proteínas e interfiere en la digestibilidad de los subproductos (Gomes et al. 2021).
En conclusión, la pulpa cítrica es una excelente fuente de energía y fibra soluble para la alimentación en conejos y puede ser utilizada hasta 30% en sustitución del concentrado comercial sin afectar la digestibilidad de los nutrientes de la dieta.
