INTRODUCCIÓN

México contaba en 2020 con cerca de 33 y 2.6 millones de cabezas de ganado bovino de carne y leche respectivamente, obteniéndose 2081 millones de toneladas de carne en canal y 12 564 millones de litros de leche, lo que lo posiciona como el sexto y decimosexto productor mundial, respectivamente. Sin embargo, esta producción resulta insuficiente, ya que tan solo en 2020 se importó 3588 millones de litros de leche con un valor aproximado de 879 millones de dólares (^{SIAP, 2021}).

Uno de los más importantes sistemas de producción bovina en México es el de doble propósito, el cual se desarrolla en una superficie mayor a 48 millones de hectáreas y concentra casi la mitad del inventario ganadero bovino. Este sistema se desarrolla principalmente en las zonas de trópico para la producción de carne y leche a partir del ordeño diario de la vaca con el ternero al pie hasta su destete. Se utilizan animales cruzados producto del apareamiento entre razas tipo cebú y europeas como Pardo Suizo, Holstein y Simmental, entre otras. El pastoreo de pastos nativos e introducidos constituye la base de la alimentación del ganado, la cual se complementa principalmente en época de secas con subproductos agroindustriales y residuos de cosechas (^{Cuevas-Reyes y Rosales-Nieto, 2018}; ^{Granados-Rivera et al., 2018}; ^{Ruiz-Sesma et al., 2021}).

No obstante que las explotaciones bovinas de doble propósito muestran una elevada capacidad de resiliencia y versatilidad, presentan una baja productividad en términos de litros de leche por cabeza por día, así como bajos niveles de eficiencia y de innovación tecnológica (^{Espinosa et al., 2015}). La mortalidad de los terneros representa una de las principales causas de la baja productividad y rentabilidad, debido a una reducción en el número de terneros para la venta y de novillas para reemplazo, además de pérdidas indirectas por subutilización de equipos e infraestructura (^{Segura-Correa et al., 2018}). En México se dispone de escasos estudios recientes sobre la mortalidad pre-destete en ganado doble propósito. Así, ^{Rojo-Rubio et al. (2009}) reportaron una mortalidad de terneros al destete de 10 a 15%, siendo el 63% de las pérdidas dentro de los dos primeros meses de vida, debido principalmente a deficiencias nutricionales y enfermedades parasitarias, respiratorias y gastrointestinales. Más recientemente, ^{Segura-Correa et al. (2018)} encontraron una mortalidad pre-destete del 9.65% indicando como principales factores de riesgo el año y estación de nacimiento y el número de parto y grupo racial de la vaca.

El estado de Colima se encuentra ubicado en la región de trópico seco de México, cuenta con una población de 185 614 bovinos (^{SIAP, 2022}), manejados en su mayoría bajo un sistema de producción de doble propósito, sin que se disponga de información básica sobre su mortalidad, por lo que la presente investigación tuvo como objetivo determinar las causas e identificar los factores de riesgo asociados a la mortalidad predestete en hatos bovinos de doble propósito en Colima, México.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se realizó durante un periodo de 12 meses en cuatro hatos localizados en el estado de Colima, México, seleccionados por ser representativos del sistema de doble propósito y por el compromiso de los productores.

El hato A se localiza en el municipio de Coquimatlán (19°14'29" N -103°49'22" O) a una altitud de 400 msnm. La zona presenta una temperatura media anual de 25.6 °C y una precipitación de 962 mm distribuida de julio a octubre (^{INEGI, 2017}). Está compuesto por 224 vientres, 6 sementales adultos, 6 sementales en desarrollo y 132 terneros menores de 7 meses. Los animales son cruza de Brahman con razas europeas, principalmente con Limousin, Charolais, Simmental y Beef Máster. El pastoreo es rotacional en praderas de pasto Estrella Africana (Cynodon nlemfuensis), Pangola (Digitaria decumbens), Insurgente (Brachiaria brizantha), Chetumal (Brachiaria humidicola) y Guinea (Panicum maximum).

El hato B se localiza en el municipio de Colima (19°17'35" N -103°42'06" O) a una altitud de 500 msnm. La zona presenta una temperatura media anual de 25.6 °C y una precipitación de 962 mm distribuidos de julio a octubre (^{INEGI, 2017}). La población es de 170 vientres, 5 sementales y 69 terneros menores a 7 meses, producto de cruzas Brahman con razas europeas principalmente Limousin, Charolais, Simmental y Beef Máster. El pastoreo es rotacional en praderas de pasto de Estrella Africana, Insurgente y Guinea.

El hato C se localiza en el municipio de Comala (19°20'27" N -103°46'42" O) a una altitud de 740 msnm. La zona presenta una temperatura media anual de 24.3 °C y una precipitación de 1036 mm distribuida entre julio a octubre (^{INEGI, 2017}). La población es de 37 vientres, 1 semental, 10 toretes, 30 vaquillas en desarrollo y 16 terneros menores de 9 meses de las razas Brahman y Limousin. El pastoreo es rotacional en praderas con pasto Estrella Africana, Pangola, Insurgente, Chetumal y Guinea.

El hato D se localiza en el municipio de Colima (19°13'11" N -103°45'01" O) a una altitud de 500 msnm. La zona presenta una temperatura media anual de 25.6 °C y una precipitación media anual de 962 mm distribuida entre julio a octubre (^{INEGI, 2017}). La población es de 120 vientres, 11 sementales adultos, 1 semental en desarrollo y 20 terneros menores de 7 meses. El tipo de ganado es mayormente cruzas de Brahman con razas europeas destacando Simmental, Pardo Suizo y Beef Máster. El pastoreo es rotacional en praderas de pasto Estrella Africana y se les suplementa con bloques nutricionales en la temporada seca.

En los cuatro hatos se utiliza monta directa y palpación rectal para confirmar la gestación y se suplementa a los animales con pollinaza y rastrojo de cultivos (maíz, sorgo, etc.) en la temporada seca (en el hato D se suplementa con bloques nutricionales). El manejo profiláctico consiste en la aplicación anual de vacunas contra la rinotraqueitis infecciosa bovina (IBR), diarrea viral bovina (DVB), parainfluenza bovina 3 (PI3), virus sincitial respiratorio bovino (BRSV) y contra las especies de Clostridium (C. chauvoei, C. septicum, C. haemolyticum, C. novyi, C. sordelli, C. perfringens tipo C y D) y Mannheimia haemolytica. Adicional-mente, en los hatos B, C y D se aplicó la vacuna contra la rabia paralítica bovina. En todos los hatos se realizan pruebas para la detección de tuberculosis y brucelosis conforme a las normas NOM-031-ZOO-1995 y NOM-041-ZOO-1995, respectivamente (^{SENASICA, 2022}). El control de endoparásitos se realiza de forma anual con Ivermectina al 1% y se realizan baños mensuales con amidinas para el control de ectoparásitos.

Cada hato se visitó una vez por semana mientras que la recolección de los terneros muertos se realizó con la prontitud posible. La necropsia se realizó a la brevedad para evitar que la lisis de los tejidos afectara la interpretación de los resultados, siguiendo los procedimientos de rutina indicados por ^{Prophet et al. (1992}). Las necropsias se realizaron en el Laboratorio de Patología de la Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad de Colima en los casos que se pudo realizar el transporte de los animales nuestros, caso contrario se realizó in situ.

El análisis de la asociación entre hato (A, B, C, D), sexo de la cría (macho, hembra) y número de parto de la madre (1, 2, 3, 4) con la mortalidad predestete se hizo utilizando la prueba de Chi-cuadrado. Adicionalmente, se realizó un análisis de Regresión Logística con los factores significativamente asociados con la mortalidad (p<0.05) (^{Hosmer et al., 2013}). Para esto, se reagruparon los datos de los hatos (A-B-D y C) y del número de parto (1 y ≥ 2).

RESULTADOS

El porcentaje de mortalidad predestete general fue de 4.30%, consecuencia de 16 terneros muertos entre 372 nacidos. La principal causa de mortalidad fue la distocia, seguida por anormalidades congénitas, infecciones gastroentéricas y neumonía. La mitad de los casos de mortalidad ocurrieron dentro de las 48 horas del nacimiento (Cuadro 1).

Cuadro 1 Causas de mortalidad predestete en hatos bovinos de doble propósito en Colima, México 

Figura 1 Becerro Brahman x Pardo Suizo. Causa de muerte: neumonía por aspiración de meconio. (A) con lesiones de dislocación de las extremidades; (B) Pulmones congestionados (flecha); (C) Restos de meconio en bronquiolo (flecha). Tinción hematoxilina y eosina (HE), objetivo 10X; (D) Hemorragia en cerebro eritrocitos fuera de capilar colapsado (flecha). Tinción hematoxilina y eosina (HE), 40X 

Figura 2 Neonato Limousine macho. Lesión causal de muerte: Atresia anal con microftalmia bilateral. (A) Atresia anal; (B) Acercamiento en el cual se observa la carencia de orificio anal (atresia anal); (C) y (D) Acercamiento de la región ocular donde se observa el ojo disminuido de tamaño (microftalmia) bilateral 

Figura 3 Becerro hembra de 7 meses. Causa de muerte: Clostridiasis. (A) Becerro con distención abdominal; (B) Enteritis hemorrágica y necrótica; (C) y (D) Hígado congestionado; (E) Riñones congestionados y con manchas blancas multifocales aproximadamente de 3 mm (nefritis embólica) 

La mortalidad predestete estuvo significativamente asociada (p<0.05) con el hato y el número de parto de la madre, habiendo mayor mortalidad de terneros en el hato C y de vacas de primer parto. No se observó una asociación significativa (p>0.05) con el sexo del ternero (Cuadro 2).

Cuadro 2 Asociación estadística entre mortalidad predestete y el hato, sexo del ternero y número de parto de la vaca (Colima, México) 

El análisis de regresión logística indicó que los terneros nacidos en el hato C tuvieron 4.60 veces más probabilidades de morir que aquellos nacidos en los hatos A, B y D. La razón de momios para el número de parto de la vaca fue de 0.28, con un intervalo de confianza menor a 1, por lo que los terneros nacidos de madres multíparas presentaron un riesgo de muerte 72% menor que los nacidos de madres primíparas (Cuadro 3).

Cuadro 3 Análisis de regresión logística de los factores de riesgo asociados con la mortalidad predestete de terneros en Colima, México 

β ₀: ordenada al origen de la función de regresión; β ₁: coeficiente de la pendiente de la recta; RM: razón de momios

DISCUSIÓN

El 4.30% de mortalidad predestete fue menor a la encontrada en Yucatán, México (9.65%) en ganado cebú Brahman, Nellore y Guzerat y sus cruzas con Pardo Suizo manejados bajo un sistema de producción similar (^{Segura-Correa et al., 2018}), así como del 10-15% reportado para el país por ^{Rojo-Rubio et al. (2009}). Otros estudios en ganado doble propósito reportan mortalidades predestete del 8.93% en Venezuela (^{Aular y Martínez, 2015}), entre 3 y 11% en Colombia (^{González-Quintero et al., 2020}) y 13.7% en Brasil (^{Pires et al., 2020}).

De acuerdo con lo expuesto por ^{Mee et al. (2019}), la distocia representa la principal causa de muerte perinatal de terneros, con 50% de las pérdidas, en tanto que ^{Fernández et al. (2007}) indican que en Argentina representó el 16.2% de pérdidas por esta causa en razas de carne. Estos autores asocian la ocurrencia de partos distócicos al sexo (mayor incidencia en machos) y al tamaño del neonato, más no al número de parto de la madre, que en el presente estudio 7 de 8 muertes por distocia ocurrieron en crías de vacas primíparas. La alta incidencia de muertes relacionadas con dificultades al parto representa un área de oportunidad que debe atenderse a través de la capacitación de los productores y los trabajadores (^{Norquay et al., 2020}), especialmente en vaquillas (^{Abera, 2017}).

Las anomalías genéticas representaron la segunda causa de muerte (25%), en frecuencia superior al 11.8% reportado por ^{Fernández et al. (2007}) en Argentina y del 14.7% reportado por ^{Norquay et al. (2020}) en Inglaterra al evaluar alrededor de 200 muertes en cada caso.

Las principales causas de muerte durante los primeros siete meses de vida en terneros de doble propósito suelen ser atribuidas a deficiencias nutricionales y a enfermedades parasitarias, respiratorias y gastrointestinales (^{Rojo-Rubio et al., 2009}; ^{Zhang et al., 2019}; ^{Molossi et al., 2021}; ^{Alemu et al., 2022}), siendo en el presente estudio de 25% de los casos, lo cual puede explicarse por el buen manejo profiláctico realizado por los propietarios de los cuatro hatos estudiados, consistente en la inmunización del ganado contra las enfermedades de mayor prevalencia en la región y la aplicación de antiparasitarios.

El sexo de la cría no se consideró un factor de riesgo de importancia en la mortalidad predestete, tal y como ha sido demostrado en otros estudios (^{Segura-Correa et al., 2018}; ^{Pires et al., 2020}). Sin embargo, ^{Norquay et al. (2020}) indican que los terneros machos presentan 2.5 veces más probabilidades de morir durante las primeras 48 horas de vida que las hembras, mientras que ^{Aular y Martínez (2015}) encontraron una mortalidad 14.13% mayor en los machos con respecto a las hembras.

Con respecto al número de parto de la vaca, los resultados del presente estudio coinciden con los hallazgos de ^{Segura-Correa et al. (2018}), quienes encontraron que las vacas de primer parto tuvieron la mayor tasa de mortalidad (14.5%) y sus crías tuvieron tres veces más posibilidades de morir que las de las vacas multíparas. Asimismo, ^{Aular y Martínez (2015}) encontraron mayor mortalidad para las crías de vacas primíparas (10.0%) que en crías de vacas con más partos. Sin embargo, ^{Pires et al. (2020}) no encontraron diferencia en la tasa de mortalidad de terneros nacidos de vacas primíparas menores de tres años con vacas multíparas mayores de cuatro años.

El hato de nacimiento representó el principal factor de riesgo de muerte del ternero, lo que generalmente se explica por el número de animales que lo componen y las diferencias en su manejo. En el presente estudio, la mayor mortalidad se presentó en el hato más pequeño (hato C). En este sentido, ^{Raboisson et al. (2013}) y ^{González-Quintero et al. (2020}) encontraron que la tasa de mortalidad disminuía con el aumento del tamaño del hato. ^{Waldner et al. (2013}) indican que los productores de hatos más grandes son usuarios más intensivos de servicios veterinarios que aquellos con hatos más pequeños y parecen ser más conscientes con los conceptos de salud del rebaño. Por el contrario, ^{Zucali et al. (2013}) indicaron que el tamaño del hato en Italia no afectó la mortalidad de los terneros, atribuyendo el resultado a una mayor conocimiento y capacidad de los trabajadores.

CONCLUSIONES