INTRODUCCIÓN
El añuje (Dasyprocta punctata) es un roedor neotropical del Orden Rodentia, Familia Caviidae, emparentado con especies como D. fuliginosa, D leoporina, D. ruatanica, D. azarea y D. kalinowski, este último endémico en Perú, los cuales han sido recientemente diferenciados por un estudio filogenético (Ruiz-García et al., 2022). D. punctata habita en varias regiones de América del Sur, teniéndose reportes de poblamiento en el Parque Nacional Cerros de Amotape, al noroeste de Perú (Hurtado y Pacheco, 2015) y a nivel de selva, en la región San Martín, donde el añuje se encuentra en zonas de vida libre, así como en centros de rescate y reinserción de fauna silvestre autorizados por el Servicio Nacional Forestal y de Fauna Silvestre (SERFOR).
Se reporta el caso de un añuje albino de 8 años, siendo aparentemente el primero de ese tipo observado en el Perú; habiéndose realizado el primer registro de albinismo en esta especie en Honduras (Elvir-Valle et al., 2021). Sin embargo, son escasos los estudios en el país acerca de esta especie, más aún sobre casos de neoplasias (Hamano et al., 2014).
Se dispone de un estudio retrospectivo de la frecuencia de neoplasias en mamíferos silvestres en cautiverio en Perú para el periodo 1996-2015 donde solo se encontró un caso de adenocarcinoma mamario en un ejemplar de D. punctata (Velásquez, 2017). Asimismo, a nivel de la región, en un estudio de hallazgos histopatológicos en añujes en Colombia se reportaron patologías de índole gastrointestinal y respiratorio, pero ninguna de tipo neoplásico (González et al., 2015). Por otro lado, se ha reportado un caso de carcinoma de células escamosas en un ronsoco (Hydrochoerus hydrochaeris) macho a nivel de la zona glútea, a partir de una dermatosis crónica, y con metástasis en el nódulo linfático inguinal (Hamano et al., 2014), y en fecha más reciente, en esta misma especie, se reportó un caso de leiomiosarcoma con metástasis generalizada en útero, intestinos y pared abdominal (Borkowski et al., 2022).
El carcinoma de células escamosas es una neoplasia maligna de tipo epitelial que ha sido reportado en animales domésticos (Moulton, 1978), pero raramente en roedores (John y Heider, 1999). Su comportamiento es bastante infiltrativo y generalmente causa metástasis a los nódulos linfáticos (Golds-chmidt y Hendrick, 2002). Este tipo de carcinoma puede surgir de afecciones precancerosas como el queratoacantoma (folículo piloso), queratosis actínicas (manchas ásperas) y enfermedad de Bowen (ACS, 2020). Estudios moleculares indican que, en esta neoplasia, el bajo nivel de la proteína INPP5A favorece a su propagación, y el exceso de la proteína EGFR en la superficie de estas células posibilitan su crecimiento (ACS, 2020).
El presente reporte describe el primer caso de un carcinoma de células escamosas bien diferenciado, tanto sus características macroscópicas como microscópicas en un añuje albino en la región San Martín, Perú.
REPORTE DE CASO
Examen físico y clínico
Un añuje (Dasyprocta punctata) de un año de edad fue donado al Centro Académico de Investigación y Ecoturismo-Biodiversidad de la Universidad Nacional de San Martín (UNSM) ubicado en Tarapoto, Perú. A los 8 años presentó una dermatopatía a nivel de la región temporal. En la evaluación clínica se encontró que estaba ulcerada, con bordes hiperplásicos y queratinizados anormalmente cubierto de costras secas, por lo que se sospechó por una lesión bacteriana. Fue tratado con cremas topicales a base de amoxicilina, dexametasona y antimiásicos por siete días, reduciéndose el tamaño de la lesión. Sin embargo, luego de unas semanas reapareció la lesión evolucionando rápidamente en una masa tumoral de aprox. 5x6 cm, de características granulomatosa, exofitica, expansiva, ulcerada y hemorrágica.
En el examen citológico se encontró un cuadro compatible con neoplasia maligna de origen epitelial, por lo que se continuó con tratamiento sintomático y se adicionó vitamina K para evitar hemorragias constantes de la lesión.
Análisis de laboratorio
Debido a las restricciones por la pandemia del COVID-19, a la carencia de especialistas y de laboratorios de diagnósticos veterinarios especializados en especies silvestres en la zona y al riesgo de trasladarlo por el estrés que podría generarse, no se pudieron realizar exámenes sanguíneos o bioquímicos. Sin embargo, ante la progresión recidivante de la lesión, se optó por realizar una impronta citológica para su análisis en el Laboratorio de Histopatología Animal de la UNSM. Al realizar la evaluación se pudo evidenciar que la lesión se encontraba alopécica, ulcerada con exposición a nivel subepidérmico, y era muy proliferativa e invasiva.
El examen citológico reveló células epiteliales escamosas con características anaplásicas en anisocitosis, anisocariosis y pleomorfismo con múltiples nucléolos basófilos; es decir, un cuadro compatible con neoplasia maligna de origen epitelial.
Necropsia
Debido al mal pronóstico del caso y la infiltración de la masa neoplásica, se optó por no realizar la resección quirúrgica, ya que, por la falta de especialistas, y las restricciones para traslado, puesto que este tipo de procedimientos necesita de un protocolo anestésico especializado en fauna silvestre, solo se tuvo como alternativa continuar con tratamiento sintomático para brindarle calidad de vida al animal, ya que presentaba signos clínicos como decaimiento, letargia, y caquexia, entre otros. El animal falleció luego de 120 días del diagnóstico citológico, realizando la necropsia y la extracción total de la masa neoplásica (biopsia escisional) para su envío al laboratorio de histopatología animal (Figura 1), En este examen se evidenciaron zonas infiltrativas blanquecinas penetrantes a la sección subcutánea y muscular de la lesión (Figura 2). No se halló linfoadenopatía regional ni masas metastásicas en otros órganos.
Diagnóstico histopatológico
En la histopatología se observaron islotes y cordones aislados provenientes de la capa epidérmica, y desarrollo de yemas de variables tamaños compuestas por células epiteliales escamosas atípicas neoplásicas, queratinocitos con alto grado de infiltración en formas de clavos y espongiosis. Se evidenció hipomelanosis en capas basal y escamosa, además de hiperqueratosis ortoqueratótica. Las células epidérmicas escamosas presentaban formas poligonales, citomegálicas, eosinofilia citoplasmática, presencia notoria de desmosomas. A nivel nuclear se observó hipercromasia, anisocariosis y prominencia, nucléolos múltiples (hasta tres por núcleo) y de formas elípticas irregulares. En algunos campos se evidenció coalescencia de islotes con láminas queratínicas concéntricas (Figura 3B, 2C), soluciones de continuidad con depósito de fibrina, glóbulos rojos, y células inflamatorias plasmocitícas y neutrófilos. Los islotes fueron altamente invasivos a nivel de la dermis con vasos sanguíneos dilatados, estroma con los fibroblastos circundantes en marcada desmoplasia. A nivel de fibras musculares se observó infiltración de células neoplásicas con presencia de exudado inflamatorio de predominancia linfocítica (Figura 2D). Se observaron mitosis atípicas con un promedio de 4 a 5 por cada 10 campos (40X) y las células epiteliales atípicas se extienden hacia los bordes quirúrgicos ventrolaterales.
DISCUSIÓN
El carcinoma de células escamosas es una neoplasia comúnmente reportada en especies como el canino, felino (Ogilvie y Moore, 1976; Bostock, 1986) y bovino (Heeney y Valli, 1985). Referente a las localizaciones, se reporta esta neoplasia a nivel de la cabeza y cuello, especialmente en orejas, nariz y parpados en caninos y felinos cariblancos, cuyas lesiones inducidas por la radiación social, progresan de lesiones eritematosas a ulceraciones con destrucción tisular por avance del crecimiento neoplásico (Ogilvie y Moore, 1976). El carcinoma de células escamosas ha sido reportado en otros roedores silvestres como el ronsoco (Hamano et al., 2014). Además, se reportó el caso de esta neoplasia en un ciervo (Capreolus capreolus), con ulceraciones en la cavidad oral, abarcando tejidos y huesos blandos circundantes (Domenis et al., 2020), así como en dos tortugas (Myuchelys bellii) a nivel de la parte ventral del caparazón, afectando las estructuras óseas y tejido blando circundante (Hall y Bender, 2020).
En la especie reportada, un factor favorable y coincidente con los reportes en cuyes (Jelinek, 2003) sería la edad avanzada del añuje. Además, un factor predisponente podría ser su condición de pelaje albino y la pobre pigmentación. Si bien Scott et al. (2001) indican que el carcinoma de células escamosas no presenta una predisposición en animales con pelaje despigmentado, es frecuente encontrar este tipo de neoplasias en bovinos con despigmentación a nivel periocular (Heeney y Valli, 1985) y en caninos y felinos cariblancos (Ogilvie y Moore, 1976). Es así que se podría asociar a la exposición de la luz ultravioleta, la cual se encuentra asociada al daño del ADN y cambios mutagénicos (Armstrong y Kricker, 2001; Kojszczyk et al., 2021).
En el presente caso, la lesión fue diagnosticada presuntivamente como una severa dermatitis queratósica con sospecha de origen bacteriano, por lo que se realizó un tratamiento a base de antibióticos y antiinflamatorios; sin embargo, una vez que se evidenció hemorragia y necrosis se adicionó antihemorrágicos y antimiásicos para evitar complicaciones secundarias en la tumoración.
La citología realizada evidenció células de origen epitelial de características atípicas, sospechándose de un carcinoma. Luego de la necropsia se determinó histopatológicamente que se trataba de un carcinoma de células escamosas bien diferenciado, el cual, según Gross et al. (2005), este tipo de neoplasia se caracteriza por presentar la formación de placas y conglomerados de células escamosas derivados de la epidermis con infiltraciones en la dermis. Asimismo, se evidenció que las células basales se disponían en una sola capa, siendo además visible las venas con la compactación o laminación de la queratina a nivel central de los estratos infiltrados hacia la dermis, con un índice mitótico moderadamente bajo a alto. Todas estas características, además de la desmoplasia en el tejido conectivo fueron compatibles con la neoplasia diagnosticada en el presente caso. Macroscópicamente, no se evidenció la metástasis a linfonódulos de la cabeza; sin embargo, la neoplasia fue altamente invasiva y se extendió hacia el tejido muscular.
En relación con el tratamiento de este tipo de neoplasia, en caninos se recomienda la resección quirúrgica y tratamiento coadyuvante con terapias alternativas de radioterapia, quimioterapia y crioterapia (Meuten, 2020). Recientemente se ha evaluado el tratamiento a base de carboplatino en un gel de copolímero de poloxámero (poloxámero 407) en un loro gris africano (Psittacus erithacus) evidenciándose la remisión completa del tumor y un mayor tiempo de sobrevida (Adair y Riggs, 2022).