ARTÍCULOS ORIGINALES  

 

Variación estacional e interanual de la dieta de la lisa, Mugil Cephalus Linnaeus, 1758, frente a Callao (12°S), en 2005 y 2013  

Seasonal and interannual variation in the diet of the striped mullet, Mugil Cephalus Linnaeus, 1758, from Callao (12°S), in 2005 and 2013  

 

César Fernández¹  

¹ Instituto del Mar del Perú. Laboratorio de Ecología Trófica. Esq. Gral. y Valle s/n Chucuito-Callao. Casilla Postal: Apartado 22. Correo electrónico: cfernandez@imarpe.gob.pe.  

 

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Resumen  

Se presenta un aporte a la ecología trófica de la lisa, Mugil cephalus. Se consideraron 3 807 ejemplares de lisa capturados en la zona del Callao (12°S) durante 2005 y 2013, entre las 0 - 05 millas náuticas (mn). Los ejemplares se agruparon en juveniles y adultos. Se analizaron dos estómagos por talla y se pesó cada contenido. Luego se agruparon en seis tallas por rangos con medio centímetro de diferencia. Los contenidos estomacales se filtraron y se obtuvieron dos submuestras (fitoplancton y zooplancton). Los análisis se estandarizaron y transformaron de número a carbono. Se utilizaron factores de conversión de carbono (μg-1) individuales de fitoplancton y zooplancton. Los resultados indicaron que la dieta estuvo conformada por diatomeas de afloramiento (pelágicas y bentónicas), dinoflagelados (cosmopolitas y termófilos), silicoflagelados, tintínidos, copépodos, eufaúsidos, organismos ocasionales y restos orgánicos no identificados. El fitoplancton (99%) dominó en número y (46%) en carbono. La variación de la dieta respondió mejor a los cambios estacionales en relación con los interanuales y ontogénicamente las lisas juveniles y adultas no difirieron en sus presas planctónicas. Su plasticidad trófica es una de las adaptaciones que les han permitido vivir en ambientes antrópicos.  

Palabras clave: Mugil cephalus, lisa, dieta, ecología trófica, carbono, Callao, Perú.  

 

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Abstract  

A contribution to the trophic ecology of the stripped mullet, Mugil cephalus, is described. The study considered 3 807 stripped mullet specimens captured in the area of Callao (12°S) in 2005 and in 2013, from 0 to 05 nautical miles (nm). Samples were grouped into juveniles and adults. Two stomachs per size were analyzed and each of the contents were weighed. Then, they were grouped into six size ranges with half a centimeter apart. Stomach contents were filtered obtaining two subsamples (phytoplankton and zooplankton). Data were standardized and transformed from number to carbon. Individual carbon conversion factors (μg-1) were used for phytoplankton and zooplankton. Results showed that the diet was composed of upwelling diatoms (pelagic and benthic), dinoflagellates (cosmopolitan and thermophilic), silicoflagellates, tintinnids, copepoda, euphausiacea, occasional organisms and unidentified organic remains. Phytoplankton (99%) dominated in number and (46%) carbon. Variation in the diet responded better to seasonal changes in relation to the interannual and ontogenically stripped mullets juveniles and adults did not differ in their planktonic prey. Its trophic plasticity is one of the adaptations that have allowed them to live in anthropic environments.  

Key words: Mugil cephalus, striped mullet, diet, trophic ecology, carbon, Callao, Peru.  

 

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Introducción.  

La investigación enfoca la variabilidad estacional e interanual de Mugil cephalus en Callao (12°S) durante el período 2005-2013. El tema es importante porque permite actualizar los conocimientos de su ecología trófica, que sirven de información para uso académico y una importante aportación sobre su manejo, ya que presenta importantes desembarques en las pesquerías atesanales en la costa peruana; además de ser una buena fuente de proteína para el consumo humano directo.  

Se sabe que, es una especie cosmopolita de hábitos bentopelágicos (Sánchez & Zimic, 1973), los primeros trabajos sobre su alimentación fueron descriptivos, como los de (Kesteven, 1941; Hildebrandt, 1946; Koepcke, 1955), quienes reportaron la presencia de fango y algas; mientras que Llanos (1974) la catalogó como especie omnívora e iliófaga. Otros determinaron presas zooplanctónicas (Hendricks, 1961; Thomson, 1964) con ingestión ocasional de copépodos, probablemente provenientes de algas. Por su parte, Gonzáles & Álvarez-Lajonchere (1978) la clasificaron como detritívora, que consume partículas inorgánicas, detrito orgánico y diatomeas, con variaciones de acuerdo con el área. Collins (1981) estudió los ítems alimenticios y presentó hasta cinco categorías: diatomeas, algas filamentosas, otras algas, detritus y partículas sedimentadas. A su vez, Franco & Bashirullah (1992) observaron que la principal característica que define el comportamiento alimenticio de los mugílidos es la facilidad para adaptarse y subsistir con alimentos de diverso origen, según las condiciones en el que desarrolle su ciclo vital. Un aporte interesante fue el de Verdiell et al., (2007), quienes estudiaron mugílidos juveniles de tres especies, cuya dieta fue omnívora, tanto de origen animal como vegetal.  

El presente estudio tiene como objetivos: (i) determinar la composición de la dieta, (ii) analizar la variación estacional, (iii) analizar la variación interanual y (iv) determinar la variación ontogénica de la dieta.  

Materiales y métodos.  

Área de estudio.  

El área del Callao, está localizada entre los 12°00’- 12°30’, situada en Lima; capital del Perú. Sostiene una intensa actividad antropogénica, principalmente el puerto; un muelle artesanal pesquero, además de la desembocadura de un colector; con aguas residuales domésticas y/o industriales.

La pesca de la lisa la realiza la flota artesanal con embarcaciones de poca capacidad de carga: botes y chalanas utilizando redes de cerco, cortina, chinchorro y otras artes de pesca. El zarpe es variable, pudiendo ser por la mañana o en la tarde (Tabla 1). El tiempo que transcurre hasta el arribo es todo un día, aunque también depende de la disponibilidad del recurso. El recurso obtenido es almacenado en cajas plásticas conservadas con hielo hasta su posterior comercialización en el terminal pesquero. La muestra biológica se adquirió durante el desembarque, tomando una muestra aleatoria de la pesca (juveniles y adultos).

 

El observador de campo de Imarpe entrevista al pescador, obteniendo información de la pesca: área, captura total (Kg), fauna acompañante, profundidad captura (bz), distancia costa (mn), arte de pesca. Las áreas de pesca donde se capturó este recurso fueron: Marbella, El Frontón, La Fertiza, Camotal, Horadada, Chorrillos, Base Naval, La Punta, Los Tanques, El Cuartel y Ventanilla (Figura 1).

 

Muestreo del recurso.  

La muestra es llevada al Imarpe donde se lleva a cabo un muestreo biométrico y biológico, obteniendo dos estómagos por talla y preservándolos en alcohol al 10% hasta su posterior análisis en el laboratorio.  

Colección de estómagos.  

Se extrajeron 3 807 estómagos de lisa durante el período 2005 al 2013. La periodicidad de la colecta fue variable y depende principalmente del presupuesto así como la disponibilidad del recurso. El muestreo puede ser 1 o 2 veces por semana, totalizando al mes de 3 a 6 colectas; pudiendo comenzar a inicios de año (enero), durante el verano o más adelante hasta diciembre.  

El seguimiento y evaluación de este recurso (Imarpe), agrupa los individuos de lisa en juveniles (menores de 37 cm) y adultos (mayores de 37 cm), tomando los 37 cm como patrón, criterio tomado del primer desove de esta especie y con el cual norma el Ministerio de Pesquería R.M. N° 209-2001-PE (Aprueban relación de tallas mínimas de captura y tolerancia máxima- 21 junio 2001). Sin embargo, últimos estudios del Laboratorio de Reproducción (no publicados), vienen elaborando una nueva escala de maduración, considerando 24 cm adultos. Por este motivo, en el presente manuscrito se prefirió no agrupar los rangos de talla en juveniles y adultos.  

Procesamiento en el laboratorio.  

El contenido estomacal de cada individuo se pesó en una balanza analítica (marca Sartorius) con precisión 0,001 g; agrupándose por rangos de talla al medio cm: por ejemplo 13.0 a 15.5 cm reunió seis tallas: 13.0, 13.5, 14.0, 14.5, 15.0 y 15.5. Luego el contenido estomacal se filtró con tamices de 75 y 300 μ obteniéndose dos submuestras (fitoplancton y zooplancton). Se analizaron los contenidos estomacales de lisas entre 13,0 y 45,0 cm de longitud total. La lectura del fitoplancton se realizó con un microscopio compuesto (modelo Nikon Eclipse E400). El análisis de la fracción zooplanctónica se realizó con un microscopio estereoscopio SMZ 800 Nikon. Para la determinación taxonómica se utilizaron los trabajos de Cupp (1943), Balech (1988), Steidinger & Tangen (1996), Schiller (1971) y Boltovskoy (1981). El análisis cuantitativo consistió en determinar la composición del contenido estomacal al menor taxón posible, con el método numérico de Berg (1979) e Hyslop (1980).  

La información fue digitada y los datos numéricos se estandarizaron y fueron transformados a unidades de carbono. Para el fitoplancton, se aplicaron factores de conversión de contenido de carbono utilizando ecuaciones dadas en Menden-Deur y Lessard (2000) y Verity y Langdon (1984); por su parte el zooplancton se estimó a partir de literatura, Alexandrov (2001), Deibel (1986), James (1987), Van der Lingen (2002), Parsons et al., (1984) y Sameoto (1971) y mediciones realizadas en Imarpe. Los resultados de la dieta se expresaron en términos de carbono, el cual presenta la contribución energética de las presas en el pez.  

Se obtuvieron los pesos promedio de contenido estomacal, agrupando los pesos individuales por rango de tallas. Cabe señalar que el contenido estomacal ocasionalmente trae arena, para ello se está considerando la mejor manera de separación pudiendo ser con tamices más finos (63μ), sedimentación, etc.  

Análisis Estadísticos.  

A los datos se les realizó pruebas de normalidad (Kolmogorov-Smirnova y Shapiro-Wilk) concluyendo que las variables estudiadas no tienen distribución normal, además se realizaron las pruebas de homogeneidad de varianza (Estadístico de Levene) determinando que las varianzas son diferentes.

El Escalamiento No métrico Multi-dimensional (NMDS) se usó para graficar biplots de fechas y grupos dietarios, a partir de matrices de pesos de contenido estomacal ordenados en objetos (años o meses) y dimensiones (grupos dietarios). Se utilizó el NMDS debido a que es la técnica recomendada para datos biológicos caracterizados por presentar relaciones no lineales entre las dimensiones (Borcard et al., 2011).  

Además se utilizó el Análisis de Componentes Principales (PCA) el cual analiza los coeficientes en las combinaciones lineales de las variables.  

Los datos se transformaron mediante Log (x+1) debido a la alta variabilidad de los ítems planctónicos, antes de ejecutar los análisis NMDS y PCA con ayuda del programa Primer versión 6.  

Se realizaron pruebas Kruskall Wallis, para verificar si existen diferencias en más de dos grupos, es una prueba no paramétrica (Theodorsson-Norheim, 1986), además se realizó la prueba de Comparaciones múltiples dándole un rigor estadístico a los análisis ya obtenidos. Se utilizó el programa R versión 3.1.1. y SPSS.  

Resultados.  

Composición de la dieta.  

El mayor esfuerzo de muestreo estuvo concentrado en el rango de talla de 22.0 a 36.5 cm, representando el 94.0% del total de la muestra obtenida (Figura 2). La distribución de frecuencia de la dieta estuvo conformada por 25 diatomeas pelágicas (29%), 10 diatomeas bentónicas (11%), 7 dinoflagelados cosmopolitas (8%), 2 dinoflagelados termófilos (2%), 2 silicoflagelados (2%), 6 tintínidos (7%), 16 copépodos (18%) y 19 organismos ocasionales (22%) como poliquetos, larvas de cirrípedos, huevos de anchoveta, eufaúsidos, zoeas, bivalvos, gasterópodos, ostrácodos, Semimytilus algosus (Tabla 2).

 

Del fitoplancton destacaron, Coscinodiscus perforatus (104.794 μg/ind-1), Detonula pumila (7.872 μg/ind-1), Ditylum brightwellii (5.066 μg/ind-1), Gyrosigma sp.(23.697 μg/ind-1), del zooplancton: Calanus sp.(13.589 μg/ind-1), Eucalanus sp.(11.531 μg/ind-1), Harpatocoida (5.163 μg/ind-1), Copepoditos (2.857 μg/ind-1), restos de copépodos (0.378 μg/ind-1), megalopas (5.105 μg/ind-1) restos de myctophidae (16.352 μg/ind-1) y polychaeta (94.422 μg/ind-1), (Figura 3).

 

Variación estacional.  

La composición porcentual de la dieta presentó diferencias estacionales. Dominaron las diatomeas pelágicas (otoño, invierno y parte de primavera), otras presas (invierno y primavera) y dinoflagelados (verano); además de la presencia de eufaúsidos (finales de primavera) y diatomeas bentónicas (otoño, invierno y primavera) (Figura 4).

 

El contenido de carbono de los grupos dietarios también presentó diferencias estacionales (Tablas 3 y 4).

 

Las diatomeas presas pelágicas presentaron diferencias significativas entre el invierno y las estaciones de verano (p<0.01), otoño (p<0.01) y primavera (p<0.01).  

Las diatomeas presas bentónicas presentaron diferencias significativas entre el verano y las estaciones de invierno (p<0.01) y de otoño (p<0.01). También se encontraron diferencias significativas entre la primavera y el otoño (p<0.01).  

Los copépodos presas presentaron diferencias entre el invierno y la primavera (p<0.05) y el verano (p<0.01).  

Variación interanual.  

Durante el periodo 2005 al 2013, la composición porcentual de la dieta de la lisa fue variable; destacaron las diatomeas pelágicas (2007 y del 2009-2011), los copépodos (2005-2006), otras presas (2008 y 2013) y eufaúsidos (2012). El 2008 se diferenció con respecto a los otros años, debido a la importancia de los restos de myctophidae (56%) y en el 2012 destacaron los eufaúsidos (59%) (Figura 5) (Tabla 5).

 

El contenido de carbono de los grupos dietarios también presentó diferencias interanuales (Tabla 6 y 7).

 

Las diatomeas presas pelágicas presentaron diferencias significativas entre los años 2008 y 2010 (p<0.05). Las diatomeas bentónicas no presentaron diferencias significativas (p>0.05).  

No se puede rechazar la Ho nula, sin embargo no existe suficiente evidencia que afirme que la variación de las diatomeas presas bentónicas es igual por año.  

Los copépodos presentaron diferencias significativas entre el año 2008 y los años 2005 (p<0.01), 2006 (p<0.01), 2007 (p<0.01), 2009 (p<0.01) y 2011 (p<0.05).  

Variación ontogénica.  

La composición porcentual de la dieta por rangos de talla no fue uniforme, las lisas juveniles y adultas se alimentaron indistintamente de diatomeas, copépodos y otras presas. Las de talla 13.0 a 15.5 cm consumieron principalmente diatomeas y las de 43.0 a 45.5 cm ingirieron dinoflagelados y copépodos; mientras que las de 19.0 a 39.5 cm tuvieron un amplio rango de presas (diatomeas, dinoflagelados, copépodos, eufaúsidos, además de polychaeta, restos de myctophidae, larvas de pez, megalopas, bivalvia, gastropoda; las de 16.0 a 18.5 cm consumieron principalmente restos de myctophidae y entre las de 31.0 a 42.5 cm destacaron los eufaúsidos (Figura 6) (Tabla 8).

 

El contenido de carbono entre rangos de tallas no presentó diferencias significativas (p>0.05), tanto en diatomeas pelágicas, diatomeas bentónicas y copépodos (Tabla 9).

 

El análisis de cluster (Figura 7) presentó tres grupos de tallas (a un nivel de similaridad de 20 %): el primer grupo, con las lisas de 13.0 a 18.5 cm, se alimentaron únicamente de Coscinodiscus sp.; el segundo grupo, con lisas de 19,0 a 42.5 cm, compartieron 12 ítems-presa (diatomeas, dinoflagelados, copépodos y polychaeta). Cabe señalar que un subgrupo de 19.0 a 39.5 coincidió en la ingesta de 40 ítems-presa (diatomeas, dinoflagelados, silicoflagelados, tintínidos, copépodos, polychaeta y otros). Finalmente, el tercer grupo con lisas de 43.0 a 45.5 cm, consumieron el dinoflagelado Protoperidinium sp. y restos de copépodos.

 

Los pesos promedio de contenido estomacal por rangos de talla (16.0 a 39.5 cm LT) presentaron un patrón de mayor contenido estomacal a mayor rango de talla (Figura 8). En particular, desde el 2005 al 2013, los pesos no superaron 1 g, excepto en el 2009, en el que los individuos de 34.0 a 36.5 cm y 37.0 a 39.5 cm LT alcanzaron 1,07 y 1,38 g, respectivamente. Estos datos podrían ser más precisos si se usa una técnica que permita separar el alimento de la parte inorgánica.

 

El análisis NMDS presentó una distribución espacial por mes (Figura 9), con un stress de 0.07; donde el verano se segregó, mientras que finales del otoño se reunió con invierno y comienzos de primavera. Además se analizó la variabilidad por año (Figura 10), con un stress de 0.12; observando una tendencia con asociaciones: 2005-2006, 2007 con 2009-2011; mientras que 2008 y 2013 son independientes.

 

El análisis PCA enseño la asociación de los rangos de talla con los grupos dietarios (Figura 11). El primer componente presentó 64% de variabilidad. El cuadrante de arriba hacia la izquierda agrupó diatomeas pelágicas, diatomeas bentónicas, dinoflagelados, silicoflagelados, tintínidos, copépodos y otras presas con los individuos de 19.0 a 30.5 cm; mientras que en el cuadrante de abajo solo se encontraron los huevos de anchoveta y eufaúsidos con los de 31.0 a 39.5 cm. Además segregados de derecha hacia abajo los de 13.0 a15.5 con los de 43.0 a 45.5 cm.

 

Discusión.  

Composición de la dieta.  

Se determinó que las diatomeas pelágicas dominaron, asociadas a las bentónicas; además de los copépodos calanoideos y eufaúsidos, resultados que contrastan con lo encontrado por Odum (1970), Wells (1984), Romer & McLachlan (1986), quienes observaron la fuerte afinidad de la lisa por presas bentónicas y en menor grado por las pelágicas (Romer & McLachlan, 1986; Drake & Gallego, 1984; Odum, 1968; Cardona, 1990); en tanto, la presencia de presas zooplanctónicas indicaría su carácter oportunista con una alta tasa de ingestión de presas abundantes y una baja eficiencia de asimilación (Odum 1970), permitiéndole sobrevivir con alimentos de diverso origen y poco exigente en sus requerimientos nutricionales (Franco & Bashirullah 1992).  

Variación estacional.  

La variación estacional de la dieta, presentó diferencias en la ocurrencia de los grupos dietarios. Prácticamente en las cuatro estaciones destacaron las diatomeas y dinoflagelados en el contenido estomacal, decayendo en otoño y finales de primavera; sin embargo las mayores abundancias de fitoplancton en el mar se presentan entre la primavera y el otoño y menor cantidad en invierno (Ochoa et al., 1986). Las diferencias temporales podrían deberse a una mayor electividad de fitoplancton por la lisa en el invierno.  

Variación interanual.  

La composición porcentual de la dieta presentó más del 50% de fitoplancton en los años 2007, 2009, 2010 y 2011. Estos años coinciden con la presencia de eventos La Niña durante los años 2007, inicios del 2009 y 2010-11; favoreciendo los procesos de afloramiento costero en el Callao (IMARPE, 2005, 2006, 2007, 2008, 2009, 2010, 2011, 2012, ERFEN, 2013).  

Las principales presas consumidas fueron Coscinodiscus perforatus y Gyrosigma sp. diatomeas que presentan altas biomasas en Callao; donde la primera fue abundante e indicadora de contaminación en esta área durante el 2006 al 2011 (IMARPE, 2011), luego Ceratium spp. es un dinoflagelado que comúnmente en esta área puede ocasionar mareas rojas. Del zooplancton consumió ocasionalmente copépodos calanoideos destacando Calanus sp., Eucalanus sp. y Harpatocoida; sin embargo, en el ambiente, Acartia sp., Paracalanus sp. y Centropages sp. alcanzaron los niveles de abundancia más altos, Quesquen & Ayón 2011 (no publicado). Respecto a esto, El- Marakby et al., (2006) mencionan que la lisa no consume alimentos de forma aleatoria, selecciona y elige el alimento preferido.  

Variación ontogénica.  

Se ha observado que los juveniles y adultos de la lisa compartieron sus presas y no hicieron discriminación en cuanto a su alimentación fitoplanctónica y zooplanctónica, coincidiendo con lo observado en las aguas costeras del Océano Indico en África, donde la competencia interespecífica entre juveniles y adultos es probablemente impedida por el cambio rápido de carnívoros macrofagos planctónicos a bentónicos omnívoros micrófagos y la entrada a los estuarios en diferentes momentos de acuerdo a los períodos de desove (Blaber et al., 1997).

La plasticidad ecológica que presenta la lisa le brinda la capacidad de consumir una gran variedad de presas (Fernández-Delgado et al., 2000; Cardona, 2001), debido a adaptaciones en el aparato bucal y digestivo; disminución de la dentición, engrosamiento de las paredes musculares del estómago y el alargamiento del intestino (Drake et al., 1984); tamaño de la boca, permitiéndole ingerir presas relativamente grandes. Además la forma particular de tomar el alimento del lecho marino aspirando y arrastrando detritus, arena, diatomeas bentónicas y ocasionalmente copepodos (Thomson, 1964; Hendricks, 1961).  

Conclusión.  

Dado los hallazgos de esta investigación, se puede concluir que la dieta de lisa estaría sujeta a los cambios estacionales a diferencia de la anual y ontogénicamente no se observó mayor diferencia. Sus hábitos omnívoros y la oferta alimentaria le brindan un amplio espectro trófico.

 

Agradecimientos.  

El presente estudio fue realizado en el Instituto del Mar del Perú (Laboratorio de Ecología Trófica), el material biológico procedió del Seguimiento de Pesquerías. Reconocimiento especial al Técnico Iván Navarro por su función analítica (zooplancton) y asesoría en el análisis de la información, al Mg. Sc. Pepe Espinoza (Laboratorio de Ecología Trófica) y al Blgo. Luis Quipuzcoa (Laboratorio de Bentos Marino); al Bach. en Estadística Willer Chanduvi (INEI) por los análisis estadísticos. Al Dr. Jorge Tam (Laboratorio de Modelado Oceanográfico, Ecosistémico y del Cambio Climático) y la M.Sc. Marilú Bouchon (Dirección de Investigaciones de Recursos Pelágicos) por la revisión de todo el manuscrito. Finalmente a la Lic. Marta Miyashiro (Universidad Católica del Perú) por la revisión de forma.  

 

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Presentado: 21/01/2014
Aceptado: 21/11/2014