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Revista Peruana de Medicina Experimental y Salud Publica
Print version ISSN 1726-4634
Rev. perú. med. exp. salud publica vol.22 no.3 Lima July/sep 2005
TRABAJOS ORIGINALES
Comportamiento poblacional de larvas de aedes egypti para estimar los casos de dengue en Yurimaguas, Perú, 2000-2004
Population behavior of Aedes aegypti larvae for estimating dengue fever cases in Yurimaguas, Peru, 2000- 2004
Werther Fernández R1; José Iannacone O 2; Eddy Rodríguez P 1; Neil Salazar C 1; Betsabet Valderrama R 3; Ana María Morales A4
1 Oficina de Salud Ambiental de la Red Alto Amazonas. Hospital de Apoyo Yurimaguas. Loreto, Perú.
2 Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas. Universidad Nacional Federico Villarreal. Lima, Perú.
3 Oficina de Epidemiología de la Red Alto Amazonas. Hospital de Apoyo Yurimaguas. Loreto, Perú.
4 Oficina General de Investigación y Transferencia Tecnológica. Instituto Nacional de Salud. Lima, Perú.
Este estudio se realizó en el Hospital de Apoyo Yurimaguas - Red de Salud Alto Amazonas, y contó con el apoyo técnico-financiero del Instituto Nacional de Salud - INS MINSA, en el marco del «V Concurso Nacional para Proyectos de Investigación en Enfermedades Infecciosas Emergentes y Reemergentes y otras Enfermedades Regionales No Infecciosas Año 2004».
RESUMEN
Objetivos: Estudiar el comportamiento poblacional de las larvas de Aedes aegypti (L.) para explicar sus fluctuaciones a través de tres indicadores entomológicos (IE) y estimar los casos de dengue en la ciudad de Yurimaguas, Loreto, Perú. Materiales y métodos: Se recogieron los datos de los censos larvales al 100% en el periodo de estudio a través de tres IEs [índice aédico (IA), índice de recipientes (IR) e índice de Breteau (IB)], así como los casos autóctonos de dengue mensuales de la Oficina de Epidemiología del Hospital de Apoyo de Yurimaguas. Se usó la correlación de Spearman para ver la relación entre los tres IE y los casos de dengue, finalmente se calcularon ecuaciones de regresión para estimar a partir del los IE los casos de dengue entre el año 2000 al 2004. Resultados: El promedio mensual del IA, IR e IB fue de 4,03±1,85, 1,31±1,07 y 4,88±2,31, respectivamente. Se encontró que los tres índices entomológicos presentaron diferencias entre las dieciocho evaluaciones realizadas del 2000 al 2004. En los tres IE se ha notado una tendencia a descender en los meses de abril-2000 a julio-2003, y un ligero incremento de diciembre-2003 a diciembre-2004. El promedio de casos de dengue mensuales durante todo el estudio fue 8,11±6,66. IA, IB e IR estuvieron todos altamente correlacionados lineal y positivamente durante el 2000 al 2004. Los tres IE y los casos de dengue total (CDT), se encuentran correlacionados lineal y positivamente. Se establecieron cuatro ecuaciones capaces de estimar los casos de dengue, sólo con el IA. Conclusiones: Teniendo como base a los datos obtenidos en cinco años de evaluación, se proponen cuatro modelos de regresión válidos para estimar CDT mensuales a partir del IA. La ecuación: log (CDT+1) = 0,50 + 0,44 (logIA+1) fue la más apropiada para la estimación de los CDT mensuales.
Palabras clave: Aedes aegypti; Dengue / prevención & control; Índices Entomológicos; Análisis de Regresión;Control Vectorial; Perú (fuentes: DeCS BIREME).
ABSTRACT
Objectives: To study the population behavior of Aedes aegypti larvae in order to explain its fluctuations using three entomological indexes and estimate dengue fever cases in Yurimaguas, Loreto, Peru. Materials and methods:Data from 100% larval counts for the three-year study period was collected using three entomological indexes: Aedes index, Recipient index and Breteau index, as well as monthly native cases of dengue fever from the Epidemiology Office in Yurimaguas Hospital. Spearmans correlation test was used for assessing the relationship between the three entomological instruments and dengue fever cases, and ultimately regression equations were used for estimating the number of dengue fever cases occurring between 2000 and 2004 from the entomological indicators. Results: Monthly average values for Aedes index, Recipient index and Breteau index were 4,03 ± 1,85; 1.31 ± 1,07; and 4,88 ± 2,31, respectively. The three entomological indexes showed differences between the eighteen assessments performed from 2000 to 2004. There was a trend for a reduction in the aforementioned indexes from April 2000 to July 2003, and a mild increase from December 2003 to December 2004. Average monthly number of dengue fever cases throughout the study was 8,11 ± 6,66. All the indexes were linearly and positively highly correlated between 2000 and 2004. Four equations capable of estimating the number of dengue fever cases were constructed, only using the Aedes index. Conclusions: Using the data obtained after five years assessment, four valid regression models are proposed for estimating the total monthly number of dengue fever cases using the Aedes index as baseline. The equation: log (total of dengue fever cases) + 1) = 0,50 + 0,44 (log Aedes index + 1) was the most appropriate for estimating the monthly number of dengue fever cases.
Key words: Aedes aegypti; Dengue / prevention & control; Entomological indexes; Regression Analysis; Vectorial Control; Peru (source: DeCS BIREME).
INTRODUCCIÓN
Las enfermedades metaxénicas virales son un problema de importancia en salud pública a nivel mundial1 , dentro de ellas se destaca el dengue por su distribución y morbilidad, es transmitida por el Aedes aegypti y actualmente es considerada como una enfermedad reemergente por la Organización Mundial de la Salud (OMS)2 .
Desde la reinfestación del país con Aedes aegypti (L.), en 1984, en las Regiones Loreto y Ucayali, el mosquito se ha dispersado a nuevas zonas 3 , y a la fecha se han presentado casos de dengue en más de trece departamentos, incluyendo Lima 4,5 .
Las epidemias por dengue originan grandes costos por hospitalización, asistencia a enfermos y campañas de emergencia para el control del vector. La eficacia en la prevención y control del dengue dependen de una adecuada vigilancia entomológica 6,7 .
Aedes aegypti es una especie urbana de importancia epidemiológica porque es transmisor de diferentes
arbovirosis como la fiebre amarilla urbana y el dengue 7,8 . En la actualidad su lucha se basa en medidas de control químico y físico 9 .
El estudio del comportamiento de las variaciones larvarias de Ae. aegypti, mediante índices entomológicos (IE) permiten la formulación de estrategias de control vectorial, permitiendo disminuir el contacto vector - hombre 10-12 . Tradicionalmente se usan tres índices entomológicos para registrar los niveles de infestación: el índice de infestación domiciliaria o índice aédico (IA), el índice de recipientes (IR) y el índice de Breteau (IB)6,13.
Se ha considerado que la correlación entre los IE y la incidencia de casos de dengue no es consistente, debido a que generalmente los índices que emplean mosquitos inmaduros son sensibles a la variación del muestreo, como tamaño de muestra reducida y corta duración del estudio 14 . Sin embargo, estudios anteriores han encontrado que los IE pueden predecir los casos de dengue 15,16 , pero es necesario realizar más investigaciones al respecto que puedan identificar y validar estas fórmulas, y posteriormente se puedan usar dentro de los sistemas de vigilancia.
En ese sentido, se trazó como objetivo determinar el comportamiento poblacional de las larvas de Aedes aegypti (L.) para explicar sus fluctuaciones a través de tres indicadores entomológicos (IE) y estimar los casos de dengue en la ciudad de Yurimaguas, Loreto, Perú entre los años 2000 y 2004.
MATERIALES Y MÉTODOS
DISEÑO DEL ESTUDIO
El estudio fue de tipo observacional, analítico y longitudinal. Se incluyó en el análisis para los índices entomológicos (IE) obtenidos de la vigilancia entomológica al 100% (censos o intervenciones) realizados
en la ciudad de Yurimaguas durante los años 2000 a 2004.
ÁMBITO DEL ESTUDIO
Yurimaguas, capital de la provincia de Alto Amazonas, departamento de Loreto, Perú, se ubica en el extremo Noroeste de la Amazonía peruana, en la confluencia de los ríos Shanusi y Paranapura con el Huallaga (5°53´30´´ L.S; 76°05´26´´ L.O), a 182 msnm. Se asienta en su mayor parte sobre una terraza alta respecto al río Huallaga, con una topografía relativamente plana-accidentada y atravesada por cuatro quebradas.
El clima es húmedo tropical con lluvias frecuentes durante todo el año, pero con dos épocas o periodos bien definidos, el de noviembre -abril que es el periodo de mayor incidencia de las lluvias (época lluviosa) y el de los meses de mayo - octubre que es el periodo de menos lluvias (época seca). La precipitación pluvial anual es de 2200 mm. La temperatura media máxima mensual es de 32,3 °C y una media mínima mensual es de 20,6 °C, la temperatura promedio es de 26 °C. Yurimaguas es el centro socioeconómico de la provincia y es la segunda ciudad más importante y más poblada de la región Loreto, con 58 627 habitantes y una superficie de 2684,34 km 2 , de las cuales 8,16 km 2 corresponde al área urbana y los 2676,18 km 2 restantes al área urbano-marginal y rural. El 61% vive en el área urbana, pero existen zonas con condiciones bastante precarias de saneamiento ambiental, especialmente en lo que respecta a la provisión de agua y sistema de alcantarillado.
La falta de continuidad en el suministro del agua (algunas zonas tienen agua de la red entre 14 a 16h al día) y el deficiente sistema de recojo y eliminación de residuos sólidos contribuyen a la formación de criaderos en el intra y peridomicilio, más las condiciones climáticas, la accidentada geografía de la ciudad y el flujo constante de personas desde la zona norte y oriente del país por el creciente intercambio comercial, convierten a Yurimaguas en una zona de alto riesgo para la transmisión del dengue hemorrágico, pues, en este escenario epidemiológico III-A se han presentado los brotes epidémicos de dengue clásico de mayor envergadura de la provincia, entre los años de 1997 a 2000 16 .
DATOS ENTOMOLÓGICOS
Los datos se obtuvieron de los censos de larvas aédicas realizadas en las inspecciones de viviendas al 100% en la ciudad de Yurimaguas durante los años 2000 al 2004. La determinación específica de las formas larvarias de este culícido se realizó en el Laboratorio de Entomología de la Dirección de Salud Ambiental del Hospital de Apoyo Yurimaguas, empleando claves taxonómicas especializadas 17 .
Durante el año 2000 se evaluaron en los meses de abril, mayo, junio, julio, octubre y noviembre. En el año 2001 en marzo, agosto y diciembre; en el año 2002 en abril, agosto y diciembre; en el año 2003 en marzo, julio y diciembre, y finalmente marzo, agosto y diciembre del año 2004.
El trabajo de campo fue realizado por personal calificado, capacitado previamente para este fin, y contratado exclusivamente para estas evaluaciones. Además se contó con un riguroso sistema de supervisión de campo y de gabinete.
Se calcularon los tres índices entomológicos de la siguiente forma:
IA = N° de casas positivas a Ae. aegypti
N° de casas inspeccionadas x 100
IR = N° de recipientes positivos a Ae. aegypti
N° de recipientes inspeccionados x 100
IB = N° recipientes positivos a Ae. aegypti
N° casas inspeccionadas x 100
CASOS DE DENGUE
Se incluyeron todos los casos de dengue autóctonos de Yurimaguas ocurridos entre enero del año 2000 a diciembre del año 2004, éstos fueron inicialmente diagnosticados por personal de salud especializado perteneciente a la Oficina de Epidemiología del Hospital de Apoyo Yurimaguas. Se consideró el protocolo de definición de caso y las manifestaciones clínicas asociadas con procesos febriles, cefalea aguda, dolor retroorbitario, mialgias, artralgias, astenia, anorexia, malestar abdominal, nauseas y vómitos. La confirmación en todos los casos fue realizada mediante pruebas serológicas. Se consideraron para el análisis, los casos de dengue mensuales totales (CDT) y los casos de dengue mensuales en intervenciones al 100% (CDI).
ANÁLISIS DE DATOS
Se creó una base de datos, la cual fue procesada en el paquete estadístico SSPS v.10.0 tanto para la estadística descriptiva como inferencial, se consideró significativo cuando se obtuvo un p < 0,05. Se empleó la prueba de homogeneidad de varianzas de Levene como requisito antes de usar pruebas paramétricas Se empleó el ANDEVA para determinar si existían diferencias entre las evaluaciones realizadas en cada y entre años de estudio, para los tres indicadores entomológicos (IA, IR e IB); y entre los casos de dengue mensuales y anuales. Posteriormente se aplicó la prueba posthoc de Tukey para determinar las diferencias entre las evaluaciones llevadas a cabo. También se realizó la correlación de Spearman (r s ) para determinar si existía correlación lineal entre IA, IR e CDT y CDI entre el 2000 al 2004.
MODELOS DE REGRESIÓN
Se crearon ecuaciones de regresión para estimar CDT y CDI a partir de los IEs (IA, IR e IB). Se emplearon las variables en el modelo sin transformación y transformación logarítmica. Las ecuaciones estimadas fueron lineales, cuadráticas y cúbicas. Se desestimaron aquellas que no fueran significativas (p<0,05).
RESULTADOS
Se presentaron diferencias entre las dieciocho evaluaciones efectuadas durante los años 2000 al 2004 para el IA (p = 0,00). Se observó las mayores variaciones principalmente entre abril-2000 y julio-2003, como entre diciembre-2003 y julio-2003. Igualmente el IR presentó diferencias significativas (p = 0,00), observándose éstas entre abril-2000, julio-2000 y agosto- 2001, diciembre-2002, marzo-2003 y julio-2003. El mismo patrón se presentó para el IB con diferencias estadísticamente significativas entre las dieciocho evaluaciones (p = 0,00), principalmente entre agosto-2001 - diciembre-2002 julio-2003 frente a abril-2000 - diciembre-2003. Para estos tres IEs se ha notado una tendencia a la disminución de abril-2000 a julio-2003, pero con un incremento en diciembre-2003 (Figura 1 a, b, c).
Durante el periodo 2001-2004 existieron diferencias significativas para el IA (p = 0,01), IR (F p = 0,00) e IB (p = 0,02) (Figura 2a, b, c). En todos los casos los mayores valores de estos tres IE fueron durante el 2000.
Para los tres indicadores entomológicos se observó una tendencia a la disminución del 2000 al 2002, pero un ligero incremento entre el 2003 al 2004, aunque no significativo.
Los casos de dengue registrados en 60 meses (2000 al 2004), disminuyeron de 15,5 casos mensuales (2000) a 7,5 (2001), a 3,0 (2002) y a 3,91 (2003), pero luego hay un incremento en el 2004 a 10,66 casos mensuales. Existiendo diferencias entre el 2000 y el 2002 (p = 0,02). No existieron diferencias entre los promedios de dengue mensuales totales (al 100%) para los doce meses del año en el periodo de estudio 2000 al 2004 (p = 0,17) (Figura 3).
Los tres índices entomológicos: IA, IB e IR estuvieron altamente correlacionados lineal y positivamente durante el periodo 2000 al 2004. En adición se observó una correlación significativa con los casos de dengue totales y entre estos tres IE, pero no con los casos de dengue en intervenciones al 100% (Tabla 1). Se realizaron regresiones para estimar CDT y CDI a partir de IA, IR e IB; sin embargo, sólo cuatro modelos de regresión para estimar los CDT mensuales a partir de los valores promedio de IA fueron válidos, pues la significancia en todos los casos fue de 0,01 a 0,04 (Tabla 2), aunque los coeficientes de determinación (R 2 ) para las ecuaciones fueron relativamente bajos (entre 0,08 y 0,13). Las ecuaciones lineales, cuadráticas y cúbicas sin y con trasformación logarítmica para estimar CDT y CDI a partir de IR e IB no fueron válidas, al presentar significancias mayores a 0,05.
DISCUSIÓN
En el Perú, un problema de importancia en salud pública es el dengue, íntimamente ligado a cambios demográficos y socioeconómicos 18 .
La especie sinantrópica Aedes aegypti está bien adaptada a ambientes multiplicativos domésticos y peridomésticos donde la cría larval se produce en casi todos los tipos de recipientes que contienen agua, aumentando considerablemente la cantidad de criaderos disponibles 19 .
Varios índices han sido empleados para estimar la transmisión de riesgo por dengue, incluyendo los índices tradicionales de vivienda, de recipiente y de Breteau 20 . La fluctuación de Ae. aegypti durante el año 2000 al año 2004 empleando los tres índices entomológicos (Figura 1), podría estar relacionada con diversos aspectos que pueden abarcar desde los factores inherentes a los vectores, tales como la ocurrencia de poblaciones residuales, resistencia a insecticidas o recolonización, hasta lo relacionado con la actitud de la comunidad 20 .
El control llevado a cabo entre los años 2000 al 2004 ha mostrado ser efectivo en la disminución de los tres índices entomológicos aédicos, aunque no se consigue pleno apoyo de las autoridades locales y de la misma comunidad 16,21 . La disminución de los IE y la ausencia de brotes de dengue desde el año 2001 al 2003 indican que las estrategias empleadas han dado buenos resultados 13,16,22 .
La difícil situación epidemiológica del dengue en el Perú durante los años 2002 - 2003 con eventos epidémicos consecutivos y persistentes de dengue clásico y dengue hemorrágico en las principales ciudades de la selva amazónica, más la agresiva, progresiva y ascendente dispersión del vector en casi todo el país, que registró IA históricos y alarmantes, también fue sentida en la ciudad de Yurimaguas y no fue ajena o exenta de esta delicada situación.
Es así que a fines del año 2003 se presentaron IE elevados, debido en gran mediada a las debilidades que en ese momento presentaba el programa de control por la disminución y falta de insumos y de disponibilidad presupuestal, lo cual originó que no se realizaran todas las actividades de prevención y control programadas, muy en particular, las acciones de IEC (información, educación y comunicación), más aún, se priorizó con los pocos recursos las acciones de lucha contra la malaria (en el escenario rural). En adición a esta situación, en la ciudad se presentaron algunos fenómenos sociales como las «invasiones» creando nuevos asentamientos humanos sin servicios de saneamiento básico 23 .
Se ha encontrado una alta correlación entre los IE 16,24 . Se muestra una asociación entre los tres IE (IA, IB, IR), obtenidos para la ciudad en forma general, con la ocurrencia de los casos de dengue registrados en Yurimaguas (Tabla 1). Biswas et al.24 indica que los casos de dengue hemorrágico pueden ocurrir con IB bajos y que este índice, con ciertos ajustes, también sería el mejor sistema para medir la densidad larvaria de Ae. aegypti.
Sin embargo, nuestros resultados muestran que el IA es más predictivo para la estimación de los casos de dengue totales, pues permitió proponer cuatro modelos de ecuaciones de regresión: simple, simple-logarítmico de IA. Simple-logarítmico de CDT e IA y cuadrático. Aunque, con valores bajos del coeficiente de determinación (Tabla 2).
Tun-Lin et al.14 consideran que la correlación entre los índices entomológicos y la incidencia de casos de dengue es inconsistente, subestudiada y pobremente definida. Debido a que generalmente los índices que emplean mosquitos inmaduros son sensibles a la variación del muestreo, como tamaño de muestra reducida y corta duración del estudio. Por lo que se requiere grandes esfuerzos de muestreo en intervalos frecuentes de tiempo para relacionar los índices de Ae. aegypti y los casos de dengue. En el presente trabajo el empleo de datos que corresponden a cinco años de muestreo (2000-2004) permitieron proponer cuatro modelos de ecuaciones de regresión para estimar los casos de dengue a partir del IA (Tabla 2). La ecuación: log (CDT+1) = 0,50 + 0,44 (logIA+1) fue la más apropiada para la estimación de los CDT mensuales.
Dentro de las estrategias de educación sanitario-ambiental para la lucha contra el dengue se debe aprovechar el entusiasmo y el interés de los escolares como público objetivo, y así se logrará que a través de ellos, sus familias y otras personas se sensibilicen y eliminen correctamente los criaderos del zancudo, que sumado al esfuerzo que hagan los gobiernos locales por mejorar el sistema de abastecimiento de agua y gestión de residuos sólidos, se garantizaría en el tiempo que las acciones sean sostenibles, y no sólo se
actúe en casos de emergencia 25 .
Yurimaguas, ciudad endémica para dengue (Escenario epidemiológico III-A), al igual que otras localidades de la amazonía peruana, desde el año 2000 hasta el 2004, no ha presentado brotes epidémicos de DC (dengue clásico) y tampoco algún caso de DH (dengue hemorrágico), aún cuando en otras ciudades de la selva peruana, se han registrado en los últimos años estos eventos epidémicos de DC y DH. Estos resultados
demuestran que las estrategias de vigilancia, prevención y control del dengue en Yurimaguas son adecuadas
20, 26,27 .
Finalmente, el empleo de estas cuatro ecuaciones de regresión para estimar CDT pueden ser aplicadas y usadas en la vigilancia y el control del dengue, por lo que, deberían emplearse para fortalecer la vigilancia de casos 28,29 , estrategias de intervención o la programación de insumos y de tratamientos del dengue en Yurimaguas, más aún, podría aportar información del riesgo y magnitud de una posible epidemia. Sin embargo, estos modelos de estimación de los casos de dengue a partir de los IE deberían validarse en otros escenarios epidemiológicos del país y evaluar las posibles diferencias en el caso de que se presenten. A fin de ser modelos e instrumentos válidos para su uso en salud pública.
AGRADECIMENTOS
Este trabajo contó con el apoyo técnico-financiero del Instituto Nacional de Salud. Muy en especial al Dr. Eduardo Falconí. A la Dra. Carmen Flores y al Dr. Roberto Fernández, Departamento de Entomología, NMRCD, por la revisión y crítica del manuscrito.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
1. Schatzmayr HG. Viroses emergentes e remergentes. Cad Saude Publica 2001; 7(Suppl): 209-13. [ Links ]
2. World Health Organization. Dengue/dengue haemorrhagic fever. Wkly Epidemiol Rec 2000; 75(24): 193-96. [ Links ]
3. Leiva N, Cáceres O. Variabilidad genética de Aedes aegypti en algunas áreas del Perú usando Single Stranded Conformational Polymorphism (SSCP). Rev Peru Med Exp Salud Publica 2004; 21(3): 157-66. [ Links ]
4. Phillips I, Need J, Escamilla J, Colan E, Sanchez S, Rodriguez M, et al. First documented outbreak of dengue in the Peruvian Amazon region. Bull Pan Am Health Organ 1992; 26(3): 201-7. [ Links ]
5. Mamani E, García M, Gutiérrez V, Cabezas C, Harris E. Tipificación molecular del virus dengue 3 durante el brote epidémico de dengue clásico en Lima, Perú, 2005. Rev Peru Med Exp Salud Publica 2005; 22(3): 161-64. [ Links ]
6. Wang CH, Chang NT, Wu HH, Ho CM. Integrated control of the dengue vector Aedes aegypti in Liu-Chiu village, Ping-Tung County, Taiwan. J Am Mosq Control Assoc 2000; 16(2): 93-99. [ Links ]
7. Nathan MB, Knudsen AB. Aedes aegypti infestation characteristics in several Caribbean countries and implications for integrated community based control. J Am Mosq Control Assoc 1991; 7(3): 400-4. [ Links ]
8. Vasconcelos PFC, Rosa APA, Pinheiro FP, Rodrigues Sg, Travassos da Rosa Es, Cruz ACR, et al. Aedes aegypti, Dengue and re-urbanization of yellow fever in Brazil and other South American countries-past and present situation and future perspectives. WHO Dengue Bull 1999; 23: 55-66. [ Links ]
9. Romero-Vivas CM, Wheeler JG, Falconar AK. An inexpensive intervention for the control of larval Aedes aegypti assessed by an improved method of surveillance and analysis. J Am Mosq Control Assoc 2002; 18(1): 40-6. [ Links ]
10. Marquetti MC, Gonzáles D, Aguilera L, Navarro A. Índices ecológicos en el sistema de vigilancia de Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) en Cuba. Rev Cub Med Trop 1999; 51(2): 79-82. [ Links ]
11. Teng HJ, Wu YL, Lin TH. Mosquito fauna in water-holding containers with emphasis on dengue vectors (Diptera: Culicidae) in Chungho, Taipei County, Taiwan. J Med Entomol 1999; 36(4): 468-72. [ Links ]
12. Chadee DD, Rahaman A. Use of water drums by humans and Aedes aegypti in Trinidad. J Vector Ecol 2000; 25(1):28-35. [ Links ]
13. Sharma SK, Padhan K, Rath Y, Rao SK. Observations on the breeding habitat of Aedes species in the steel township, Rourkela. J Commun Dis 2001; 33(1): 28-35. [ Links ]
14. Tun-Lin W, Kay BH, Barnes A, Forsyth S. Critical examination of Aedes aegypti indices: correlations with abundance. Amer J Trop Med Hyg 1996; 54(5): 543-47. [ Links ]
15. Scott TW, Amerasinghe PH, Morrinson AC, Lorenz LH, Clark GG, Strickman D, et al. Longitudinal studies of Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) in Thailand and Puerto Rico: blood feeding frequency. J Med Entomol 2000; 37(1): 89-101. [ Links ]
16. Fernandez W F, Iannacone J. Variaciones de tres índices larvarios de Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae) y su relación con los casos de dengue en Yurimaguas, Perú, 2000-2002. Parasitol Latinoam 2005; 60(1):3-16. [ Links ]
17. Balta R. Guía práctica para la identificación de Aedes aegypti. Lima: Instituto Nacional de Salud; 1997. Serie de Guías Entomológicas N° 2. [ Links ]
18. Maguiña C. Dengue clásico y hemorrágico: una enfermedad reemergente y emergente en el Perú. Rev Med Hered 2005; 16(2): 120-40. [ Links ]
19. Gonçalves Neto VS, Rebelo JM. Aspectos epidemiológicos do dengue no Municipio de São Luís, Maranhão, 1997-2002. Cad Saúde Pública 2004; 20(5): 1424-31. [ Links ]
20. Danis-Lozano R, Rodriguez MH, Hernandez-Avila M. Gender-related family head schooling and Aedes aegypti larval breeding risk in Southern Mexico. Salud Publica Mex 2002; 44(3): 237-42. [ Links ]
21. Calderón-Arguedas O, Troyo A, Solano ME. Diversidad larval de mosquitos (Diptera: Culicidae) en contenedores artificiales procedentes de una comunidad Urbana de San José, Costa Rica. Parasitol Latinoam 2004; 59(3- 4): 132-36. [ Links ]
22. Gomes AC. Medidas dos níveis de infestação urbana para Aedes (Stegomyia) aegypti e Aedes (Stegomyia) albopictus em programa de vigilância entomológica. Informe Epidemiológico do SUS 1998; 7(3): 49-57. [ Links ]
23. Programa de las Naciones Unidas para el Medio Ambiente. Asentamientos humanos en America Latina y el Caribe. En: XIV Reunión del Foro de Ministros de Medio Ambiente de América Latina y el Caribe. Panamá: PNUMA; 2003. UNEP/LAC-IGWG.XIV/Inf. 6 [ Links ]
24. Biswas D, Dey S, Dutta R N, Hati A K. Observations on the breeding habitats of Aedes aegypti in Calcutta following an episode of dengue haemorrhagic fever. Ind Jour Med Res 1993; 97: 44-46. [ Links ]
25. Swaddiwudhipong W, Lerdlukanavonge P, Khumklam P, Koonchote S, Nguntra P, Chaovakiratipong C. A survey of knowledge, attitude and practice of the prevention of dengue hemorrhagic fever in an urban community of Thailand. Southeast Asian J Trop Med Pub Health 1992; 23(2): 207-11. [ Links ]
26. Yebakima A. Control of Aedes aegypti in Martinique: contribution of entomology studies. Bull Soc Pathol Exot 1996; 89(2):161-62. [ Links ]
27. França E, Abreu D, Siqueira M. Epidemias de dengue e divulgação de informações pela impresa. Cad Saúde Pública 2004; 20(5): 1334-41. [ Links ]
28. Morrison AC, Astete H, Chapilliquén F, Ramirez-Prada C, Díaz G, Getis A, et al. Evaluation of a sampling methodology for rapid assessment of Aedes aegypti infestation levels in Iquitos, Peru. J Med Entomol 2004; 41(3): 502-10. [ Links ]
29. Getis A, Morrison A C, Gray K, Scott TW. Characteristics of the spatial pattern of the dengue vector, Aedes aegypti, in Iquitos, Peru. Am J Trop Med Hyg 2003; 69(5): 494-505. [ Links ]
Correspondencia: Werther Fernández Rengifo. Oficina de Salud Ambiental de la Red Alto Amazonas Hospital de Apoyo Yurimaguas, Loreto, Perú. Dirección: Calle Progreso N° 305 - 307 Yurimaguas Alto Amazonas, Perú. Teléfono: (51-065) 352290 - 352817. Correo electrónico: weffere@yahoo.com