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Revista Peruana de Medicina Experimental y Salud Publica

Print version ISSN 1726-4634On-line version ISSN 1726-4642

Rev. perú. med. exp. salud publica vol.40 no.2 Lima Apr./Jun. 2023  Epub June 30, 2023

http://dx.doi.org/10.17843/rpmesp.2023.402.12472 

Artículos originales

Vigilancia serológica de la zoonosis parasitaria en 13 regiones de la sierra del Perú: Periodo 2016-2019

Isidro Antitupa1  , Biólogo
http://orcid.org/0000-0002-8684-767X

Nury Jakeline Vargas-Mayuri1  , Biólogo
http://orcid.org/0000-0001-7380-8885

Jhon Vicent Mayo1  , Biólogo
http://orcid.org/0000-0001-7031-1136

Luis Arturo Estares-Porras2  , médico veterinario
http://orcid.org/0000-0002-6818-7612

William Marcelino Quispe Paredes1  , Biólogo
http://orcid.org/0000-0002-1946-6287

Elizabeth Luz Sánchez1  , Biólogo
http://orcid.org/0000-0001-8179-1657

Gilmer Solis-Sánchez3  , cirujano dentista
http://orcid.org/0000-0001-7084-088X

1Laboratorio de Referencia Nacional de Metaxénicas y Zoonosis Parasitarias, Instituto Nacional de Salud, Lima, Perú.

2Dirección de Prevención y Control de Enfermedades Metaxénicas y Zoonosis de la Dirección General de Intervenciones Estratégicas en Salud Pública, Ministerio de Salud, Lima, Perú.

3Universidad Científica del Sur, Lima, Perú.

RESUMEN

Objetivos.

Determinar la seropositividad a anticuerpos anti-IgG por infección de Echinococcus granulosus, Fasciola hepatica y cisticerco de Taenia solium y describir las características de los infectados en 13 regiones de la sierra peruana entre 2016 y 2019.

Materiales y métodos.

Estudio observacional transversal, que analizó 7811 fichas epidemiológicas de la vigilancia basada en laboratorio de las zoonosis parasitarias del periodo 2016-2019. El diagnóstico se realizó mediante la detección de anticuerpos tipo IgG anti E. granulosus, F. hepatica y cisticerco de T. solium utilizando antígenos nativos mediante el ensayo inmunoabsorbente ligado a enzimas (ELISA) e Inmunoblot. La diferencia en la frecuencia de casos de estas zoonosis según características identificadas se realizó mediante la prueba chi-cuadrado de Pearson y prueba exacta de Fisher.

Resultados.

Se determinó una seropositividad de 7,9% para fascioliasis, 4,9% para equinococosis quística, y 2,3% para cisticerco de T. solium. Estas frecuencias fueron mayores en Cerro de Pasco para equinococosis quística (24,5%), en Ayacucho para cisticerco de T. solium (4,5%) y en Puno para fascioliasis (40,6%). Entre las características sociodemográficas, se encontró una diferencia estadísticamente significativa en la frecuencia de casos para todas las zoonosis según grupo etario, ocupación, y región de residencia. Además, se encontró diferencia con el consumo de verduras en emolientes, y entre las características clínico-epidemiológicas con tener antecedentes familiares de las zoonosis parasitarias.

Conclusiones.

A partir de las 7811 muestras evaluadas, se encontró que estas zoonosis parasitarias están distribuidas en 13 regiones de la sierra del Perú, ocasionando un problema de salud importante, con frecuencias que varían según diversas características.

Palabras clave: Cisticercosis; Equinococosis; Fascioliasis; ELISA; Estudios Seroepidemiológicos; Vigilancia en Salud Pública; Zoonosis; Perú

MENSAJE CLAVE

  • Motivación para realizar el estudio. Conocer las características y distribución de las principales zoonosis parasitarias en el Perú y generar data para la toma de decisiones en la vigilancia, prevención y control.
  • Principales hallazgos. Estas zoonosis parasitarias están distribuidas en zonas de extrema pobreza de la sierra central y sur del Perú. Se encontró una mayor seropositividad de fascioliasis a comparación de equinococosis y cisticercosis. Además, las características sociodemográficas y estilo de vida influyen en la transmisión de estas zoonosis.
  • Implicancias. Se debe realizar la búsqueda activa de estas zoonosis en otras zonas de riesgo con características epidemiológicas similares, para determinar la prevalencia de cada una de estas zoonosis e implementar programas de prevención y control multisectorial.

Palabras clave: Cisticercosis; Equinococosis; Fascioliasis; ELISA; Estudios Seroepidemiológicos; Vigilancia en Salud Pública; Zoonosis; Perú

INTRODUCCIÓN

Las zoonosis parasitarias son enfermedades desatendidas, que son transmitidas naturalmente desde animales vertebrados al ser humano, siendo las de mayor importancia, las zoonosis causadas por helmintos como Fasciola hepatica, Echinococcus granulosus y Taenia solium1. En el humano, la infección por cisticerco de T. solium afecta principalmente el sistema nervioso central (SNC), la infección por F. hepatica afecta los conductos biliares del hígado, y la infección por E. granulosus afecta el hígado y el pulmón. Todas estas parasitosis tisulares, son asintomáticas hasta la fase crónica de la enfermedad, donde los principales signos y síntomas empiezan a manifestarse, generando un deterioro significativo de la salud de las personas 2.

La endemicidad de estas zoonosis está distribuida principalmente en África, Asia, Sur de Europa y América del Sur 3-5. En Perú, se encontraron seroprevalencias en humanos, de hasta 20% de equinococosis quística en Cerro de Pasco 6, 24% de cisticerco de T. solium en Saylla (Cusco) 7 y hasta 31% de fascioliasis en Puno 8, que son zonas rurales y ganaderas de la sierra central y sierra sur. Se estima que, en el Perú, la carga de la enfermedad por años de vida ajustados por discapacidad (AVAD) para equinococosis quística humana es de 1139 años con un costo total anual de 2,420,348 dólares americanos 9; sin embargo, aún no se han realizado estimaciones de AVAD para cisticerco de T. solium y fascioliasis humana.

Los principales factores de riesgo asociados con equinococosis quística humana, que se reportaron en población peruana, son la exposición a perros infectados, contacto con ganado infectado y consumo de alimentos contaminados con huevos de E. granulosus que, es la forma infectante del parásito 10. La fascioliasis humana está asociada con determinantes como la exposición a ganado infectado y el consumo de vegetales crudos expuestos a agua de riego contaminados con metacercarias de F. hepatica que, es la forma infectante del trematodo 11. Por otro lado, se encontraron factores de riesgo asociados con cisticerco de T. solium, tales como el consumo de carne de cerdo cruda o insuficientemente cocida contaminada con larvas de cisticerco de T. solium, consumo de alimentos y agua contaminada con heces de personas con teniasis a través de la transmisión directa de los huevos de T. solium que, es la forma infectante para el cisticerco de T. solium12. Además, existen determinantes comunes para las tres zoonosis como los hábitos higiénicos deficientes, y condiciones socioeconómicas desfavorables, donde resalta la falta de acceso a servicios de salud adecuados, educación y saneamiento básico 10-12.

Existen estudios de distribución de las zoonosis a nivel nacional focalizados en niños en edad escolar, sin embargo, no se han determinado las comunidades de alto riesgo de las zoonosis en el territorio peruano ni la magnitud de la enfermedad en la población general. Por este motivo, el presente estudio buscó determinar la seropositividad a anticuerpos anti-IgG por infección de E. granulosus, F. hepatica y cisticerco de T. solium y describir las características de los infectados en 13 regiones de la sierra peruana entre 2016 y 2019.

MATERIALES Y MÉTODOS

Diseño del estudio

Se realizó un estudio observacional de enfoque cuantitativo de diseño transversal, en el cual, se analizaron las fichas epidemiológicas de las zoonosis parasitarias y resultados obtenidos en las actividades de la vigilancia basada en laboratorio para la identificación de zoonosis parasitaria, ejecutadas por el Laboratorio de Referencia Nacional de Zoonosis Parasitaria del Instituto Nacional de Salud (LRNZOP-INS) entre los años 2016 y 2019.

Población de estudio

Se evaluaron las fichas epidemiológicas de pobladores que participaron en las actividades de vigilancia epidemiológica basada en laboratorio entre 2016 y 2019, quienes provenían de 13 regiones de la sierra del Perú (Apurímac, Arequipa, Ayacucho, Cajamarca, Cerro de Pasco, Cusco, Huancavelica, Huánuco, Junín, Lima Provincias, Moquegua, Puno y Tacna), que se encuentran entre los 1800 y los 4100 metros sobre el nivel del mar, con un estimado de pobreza total entre 23 y 44% 13, y se caracterizan por tener como principal actividad económica a la ganadería y agricultura.

Muestra y selección de participantes

En el análisis, se incluyó a la totalidad de fichas epidemiológicas disponibles que fueron realizadas en cada departamento de procedencia. La ejecución de las fichas se basó en el número de pobladores de cada localidad y la capacidad logística de las Direcciones Regionales de Salud (DIRESA) de las regiones que, implementaron la actividad de vigilancia. Los tamizajes se ejecutaron por conveniencia mediante búsqueda proactiva de los participantes en casas e instituciones educativas de cada localidad. El tamizaje consideró a personas mayores de cinco años y con residencia permanente en zonas endémicas, mientras que las personas que presentaron otras patologías por laboratorio fueron excluidas. Para el análisis, se excluyeron las fichas que tenían datos incompletos.

Recolección de datos

Los datos analizados provenían de información recolectada mediante la ficha epidemiológica de las zoonosis parasitarias: equinococosis quística, fascioliasis y cisticerco de T. solium (Material Suplementario) y los resultados de las pruebas serológicas de cada uno de los participantes tamizados registrados en el sistema NETLAB.

Las fichas epidemiológicas analizadas fueron elaboradas por el LRNZOP-INS para la realización de las actividades de vigilancia. Estas fichas han sido revisadas previamente por expertos técnicos, fueron aplicadas por personal capacitado, y se encontraban almacenadas en el LRNZOP-INS, como una herramienta para la elaboración de informes técnicos sobre la situación epidemiológica de estas enfermedades parasitarias.

Datos serológicos

Posterior al llenado de la ficha epidemiológica, se obtuvo una muestra de 5 mL de sangre venosa, que fue empleada para el diagnóstico serológico por el método de ELISA-IgG e Inmunoblot-IgG. Cabe precisar que, ambos kits de diagnóstico fueron producidos en el LRNZOP-INS. El método de Inmunoblot para equinococosis quística tiene una sensibilidad de 95% y especificidad de 100% para las bandas de 8 kDa, 16 kDa, y 21 kDa, empleando antígenos del líquido hidatídico de E. granulosus. Por otro lado, el Inmunoblot para cisticerco de T. solium tiene una sensibilidad de 93% y especificidad de 100% para las bandas de 13 kDa, 14 kDa, 17 kDa, 18 kDa, 23 kDa, 24 kDa, 31 kDa, y 35 kDa, empleando antígenos del líquido vesicular del cisticerco de T. solium. Finalmente, el Inmunoblot para fascioliasis tiene una sensibilidad de 91% y especificidad de 99%, empleando antígenos purificados de 27-28 kDa desde los productos de secreción/excreción de F. hepatica14,15.

Primero, se realizó el tamizaje serológico de cada etiología, empleando el método de ELISA-IgG para equinococosis quística, fascioliasis y cisticerco de T. solium, que fueron ejecutadas en los Laboratorios de Referencia Regional (LRR) de cada DIRESA. Luego, se realizó la confirmación diagnóstica empleando el método de Inmunoblot-IgG para equinococosis quística, fascioliasis, y cisticerco de T. solium de las muestras con resultado REACTIVO en el método de ELISA-IgG, que fueron ejecutadas en el LRNZOP-INS.

Variables

La variable dependiente corresponde al resultado categórico (positivo, negativo) del diagnóstico serológico de las zoonosis según tipo de parasitosis evaluada. Las variables independientes corresponden a los datos obtenidos mediante las fichas epidemiológicas que han sido materia de interés en otros estudios para este tipo de infecciones 11,16-20. Estas variables comprendían información sobre las características sociodemográficas, crianza de animales, faenamiento y prácticas de riesgo, consumo de alimentos y bebidas de riesgo, y características clínicas y epidemiológicas.

Los nombres de algunas variables evidencian una adaptación de los nombres de los ítems de las fichas para una adecuada presentación. Algunos ítems de la ficha original incorporaron la alternativa «otros» para permitir una recolección exhaustiva de respuestas que fueron consideradas, según criterio del equipo del LRNZOP-INS, como poco frecuentes al momento de la elaboración de la ficha. Entre estas variables, se encuentra el «Material de vivienda» (que podría abordar piedra con barro, cartón, piedra o sillar con cal, etc.), así como «Tipo de verduras que consume» y «Forma de consumo de verduras». Las características de las adecuaciones/agrupaciones de las variables se presentan en el Material Suplementario.

Las características sociodemográficas evaluadas fueron edad, sexo, ocupación, grado de instrucción, material de vivienda, fuente de agua para consumo humano, consumo de agua hervida, tipo de servicios higiénicos, y departamento de procedencia. Características relacionadas con la crianza de animales, faenamiento y prácticas de riesgo. Respecto a las prácticas de riesgo, se registraron los datos del tipo de animales que cría o ha criado, tipo de crianza y lugar de sacrificio del cerdo, lugar de sacrificio de ovinos/bovinos/caprinos, alimentación a sus perros con vísceras crudas, desparasitación de sus perros y manejo de la carne con cisticercosis. En cuanto a la categorización de las variables, la edad fue categorizada según etapa de vida, que es una clasificación ampliamente utilizada en sistemas de salud, mientras que la ocupación fue categorizada por conveniencia considerando la similitud y afinidad de respuestas obtenidas de forma abierta en la ficha epidemiológica.

En cuanto a las características de consumo de alimentos y bebidas de riesgo, se registró información sobre los alimentos que consume, la frecuencia de consumo de carne de cerdo y verduras, tipo de verduras que consume y forma de consumo. Las características clínicas y epidemiológicas evaluadas comprendieron antecedentes semiológicos personales (desmayo, disminución de peso, dolor abdominal, dolor de cabeza, dolor torácico, epilepsia, fiebre, ictericia, mareos, náuseas, tos crónica y vómitos), y antecedentes familiares de equinococosis, cisticercosis y fascioliasis.

Análisis estadístico

El análisis de datos fue llevado a cabo con el paquete estadístico Stata v17.0. (Stata Corporation, College Station, Texas, USA), para realizar estimaciones descriptivas de las variables de estudio obteniendo frecuencias absolutas y relativas. De manera exploratoria, se identificó la diferencia en la proporción de cada infección según todas las características de estudio mediante la prueba chi-cuadrado de Pearson o Exacta de Fisher (según la regla de Cochran). Estas pruebas se ejecutaron considerando un nivel de significancia de 0,05.

Aspectos éticos

El presente estudio corresponde a una evaluación de datos secundarios los cuales fueron recolectados durante actividades de vigilancia epidemiológica en el marco del «Protocolo de Vigilancia Basada en Laboratorio de las Zoonosis Parasitarias (Teniosis/Cisticercosis, Equinococosis quística, y Fasciolosis)» aprobado el 2015 por el Centro Nacional de Salud Pública del INS.

Previo a la obtención de información clínica y de laboratorio, según lo establecido en el citado protocolo, cada participante brindó su autorización mediante consentimiento y/o asentimiento informado

RESULTADOS

De las 9389 fichas epidemiológicas identificadas, se excluyeron 1578 debido a falta de información. Finalmente, se incluyó un total de 7811 fichas epidemiológicas obtenidas de pobladores de 13 regiones de la sierra del Perú (Figura 1).

Figura 1 Flujograma de conformación las fichas epidemiológicas analizadas. 

En la Tabla 1, se describen las características sociodemográficas de la población estudiada, donde el 36,7% eran adultos, el 65% eran varones, y el 41,4% eran estudiantes. Asimismo, la mayoría de los participantes tenía solo estudios primarios (44,4%), adobe como material de pared de la vivienda (85,2%), abastecimiento de agua mediante pileta o caño (52,3%), consumía agua hervida (86,1%), contaba con baño con desagüe (50,5%) y eran de Apurímac (26,2%).

Tabla 1 Características sociodemográficas de la población estudiada en 13 regiones de la sierra del Perú, 2016-2019. 

Características sociodemográficas Total de fichas evaluadas Equinococosis quística positiva Valor de p Cisticercosis positiva Valor de p Fascioliasis positiva Valor de p
n / N % n/N (%) n/N (%) n/N (%)
Grupo Etario            
Niños (5 -11 años) 1241 / 7811 15,9 42 / 1241 (3,4) 0,031a 10 / 1241 (0,8) <0,001a 96 / 1241 (7,7) <0,001a
Adolescente (12 -17 años) 1774 / 7811 22,7 77 / 1774 (4,3)   25 / 1774 (1,4)   172 / 1774 (9,7)  
Jóvenes (18 - 29 años) 974 / 7811 12,5 53 / 974 (5,4) 24 / 974 (2,5) 76 / 974 (7,8)
Adulto (30 - 59 años) 2866 / 7811 36,7 157 / 2866 (5,5)   83 / 2866 (2,9)   178 / 2866 (6,2)  
Adulto mayor (60 a más) 956 / 7811 12,2 52 / 956 (5,4) 39 / 956 (4,1) 93 / 956 (9,7)
Sexo            
Femenino 2730 / 7811 35,0 129 / 2730 (4,7) 0,647a 51 / 2730 (1,9) 0,053a 214 / 2730 (7,8) 0,934a
Masculino 5081 / 7811 65,0 252 / 5081 (5,0)   130 / 5081 (2,6)   401 / 5081 (7,9)  
Ocupación    
Estudiante 3230 / 7811 41,4 136 / 3230 (4,2) 0,019a 37 / 3230 (1,1) <0,001a 280 / 3230 (8,7) <0,001a
Salariados/comercio 671 / 7811 8,6 23 / 671 (3,4) 20 / 671 (3,0) 22 / 671 (3,3)
Ama de casa/limpieza 1635 / 7811 20,9 93 / 1635 (5,7)   67 / 1635 (4,1)   94 / 1635 (5,7)  
Agropecuario 2248 / 7811 28,8 128 / 2248 (5,7) 56 / 2248 (2,5) 219 / 2248 (9,7)
No registrado 27 / 7811 0,3 1 / 27 (3,7)   1 / 27 (3,7)   0 / 27 (0,0)  
Grado de instrucción    
Primaria 3278 / 7389 44,4 149 / 3278 (4,5) 0,554a 81 / 3278 (2,5) 0,194a 262 / 3278 (8,0) 0,034a
Secundaria 3242 / 7389 43,9 159 / 3242 (4,9) 68 / 3242 (2,1) 258 / 3242 (8,0)
Superior 604 / 7389 8,2 28 / 604 (4,6)   10 / 604 (1,7)   28 / 604 (4,6)  
Sin instrucción 265 / 7389 3,6 17 / 265 (6,4) 10 / 265 (3,8) 21 / 265 (7,9)
Material de vivienda            
De adobe 6144 / 7210 85,2 272 / 6144 (4,4) 0,519a 152 / 6144 (2,5) 0,064a 502 / 6144 (8,2) <0,001a
De choza 126 / 7210 1,7 9 / 126 (7,1)   5 / 126 (4,0)   14 / 126 (11,1)  
De material noble 802 / 7210 11,1 35 / 802 (4,4) 9 / 802 (1,1) 31 / 802 (3,9)
Otros 138 / 7210 1,9 7 / 138 (5,1)   4 / 138 (2,9)   5 / 138 (3,6)  
Fuente de agua para consumo humano    
Potable 2427 / 6486 37,4 117 / 2427 (4,8) 0,200a 65 / 2427 (2,7) 0,304a 196 / 2427 (8,1) <0,001a
Pileta y/o caño 3393 / 6486 52,3 145 / 3393 (4,3) 77 / 3393 (2,3) 230 / 3393 (6,8)
Pozo 301 / 6486 4,6 10 / 301 (3,3)   9 / 301 (3,0)   37 / 301 (12,3)  
Manantial 245 / 6486 3,8 11 / 245 (4,5) 8 / 245 (3,3) 22 / 245 (9,0)
Acequia 49 / 6486 0,8 5 / 49 (10,2)   0 / 49 (0,0)   6 / 49 (12,2)  
Río 71 / 6486 1,1 1 / 71 (1,4) 4 / 71 (5,6) 0 / 0 (0,0)
Consume agua hervida            
6212 / 7213 86,1 305 / 6212 (4,9) 0,027† 146 / 6212 (2,4) 0,857a 457 / 6212 (7,4) 0,024†
No 855 / 7213 11,9 33 / 855 (3,9)   18 / 855 (2,1)   72 / 855 (8,4)  
A veces hervida o no hervida 146 / 7213 2,0 1 / 146 (0,7) 4 / 146 (2,7) 19 / 146 (13,0)
Servicios higiénicos            
Baño con desagüe 3592 / 7111 50,5 169 / 3592 (4,7) 0,445a 79 / 3592 (2,2) 0,353a 207 / 3592 (5,8) <0,001a
Letrina 2987 / 7111 42,0 123 / 2987 (4,1)   73 / 2987 (2,4)   262 / 2987 (8,8)  
Deposiciones en campo libre 532 / 7111 7,5 21 / 532 (3,9) 17 / 532 (3,2) 70 / 532 (13,2)
Departamento de procedencia            
Lima Provincias 1187 / 7811 15,2 73 / 1187 (6,1) <0,001a 16 / 1187 (1,3) <0,001a 155 / 1187 (13,1) <0,001a
Huánuco 903 / 7811 11,6 17 / 903 (1,9)   17 / 903 (1,9)   78 / 903 (8,6)  
Junín 528 / 7811 6,8 28 / 528 (5,3) 9 / 528 (1,7) 29 / 528 (5,5)
Apurímac 2047 / 7811 26,2 67 / 2047 (3,3)   36 / 2047 (1,8)   121 / 2047 (5,9)  
Cusco 1318 / 7811 16,9 57 / 1318 (4,3) 50 / 1318 (3,8) 91 / 1318 (6,9)
Ayacucho 969 / 7811 12,4 78 / 969 (8,0)   44 / 969 (4,5)   60 / 969 (6,2)  
Huancavelica 197 / 7811 2,5 14 / 197 (7,1) 1 / 197 (0,5) 7 / 197 (3,6)
Cajamarca 140 / 7811 1,8 0 / 140 (0,0)   0 / 140 (0,0)   28 / 140 (20,0)  
Arequipa 188 / 7811 2,4 7 / 188 (3,7) 2 / 188 (1,1) 29 / 188 (15,4)
Moquegua 14 / 7811 0,2 0 / 14 (0,0)   0 / 14 (0,0)   0 / 14 (0,0)  
Tacna 133 / 7811 1,7 1 / 133 (0,8) 0 / 133 (0,0) 2 / 133 (1,5)
Puno 32 / 7811 0,4 1 / 32 (3,1)   0 / 32 (0,0)   13 / 32 (40,6)  
Cerro de Pasco 155 / 7811 2,0 38 / 155 (24,5) 6 / 155 (3,9) 2 / 155 (1,3)
Total ---- ---- 381 / 7811 (4,9)   181 / 7811 (2,3)   615 / 7811 (7,9)  

a Prueba Chi Cuadrado de Pearson.

La frecuencia de casos de equinococosis quística, cisticercos de T. solium y fascioliasis fue de 4,9%, 2,3% y 7,9%, respectivamente. Además, se encontró que la mayor cantidad de casos de equinococosis quística se obtuvo en adultos (5,5%), para cisticerco de T. solium en adultos mayores (4,1%), y de fascioliasis en adolescentes y adultos mayores (9,7%). El grupo ocupacional más afectado por equinococosis quística fueron las amas de casa y agropecuarios (5,7%), para cisticerco de T. solium fueron las amas de casa (4,1%), y los agropecuarios para fascioliasis (9,7%). Se encontró positividad significativa de fascioliasis a predominio de personas con formación primaria y secundaria (8,0%). Asimismo, la mayor frecuencia de fascioliasis se encontró en los participantes que residían en una vivienda de material de chozas (11,1%), así como quienes recibían abastecimiento de agua de pozo (12,3%), y realizaban deposiciones en campo libre (13,2%). Entre las regiones evaluadas, la mayor frecuencia de equinococosis quística se encontró en Cerro de Pasco (24,5%), de cisticercosis en Ayacucho (4,5%), y de fascioliasis en Puno (40,6%) (Tabla 1).

En cuanto a las costumbres y actividades de las personas, se encontró una positividad significativa de equinococosis quística en los participantes que criaban cerdos (5,4%) y ovejas (3,8%); y de fascioliasis en criadores de cabras (7,2%), vacas (6,2%) y ovejas (6,5%). La mayor frecuencia de cisticercosis se encontró en los participantes que criaban cerdos a campo libre (4,1%), y quienes sacrificaban a sus cerdos cerca a sus casas (2,4%). Las personas con perros no desparasitados tuvieron mayor frecuencia de equinococosis quística (6,0%), mientras que los casos de cisticercosis fueron mayores en quienes vendían carne contaminada con cisticerco de T. solium (5,7%) (Tabla 2).

Tabla 2 Distribución de las zoonosis parasitarias según las características de crianza de animales, faenamiento y prácticas de riesgo en 13 regiones de la sierra del Perú, 2016-2019. 

Crianza de animales, faenamiento y prácticas de riesgo Total de fichas evaluadas Equinococosis quística positiva n/N (%) Valor de p Cisticercosis positiva n/N (%) Valor de p Fascioliasis positiva n/N (%) Valor de p
n / N %
Animales que cría o ha criado
Cerdos 4022 / 7202 55,8 217/4022 (5,4) <0,001a 99 / 4022 (2,5) 0,415a 310 / 4022 (7,7) 0,649a
Ganado caprino 6447 / 7121 90,5 283/6447 (4,4) 0,543a 147 / 6447 (2,3) 0,877a 462 / 6447 (7,2) <0,001a
Ganado vacuno 3583 / 7194 49,8 164/3583 (4,6) 0,597a 77 / 3583 (2,1) 0,373a 221 / 3583 (6,2) <0,001a
Ganado ovino 4054 / 7209 56,2 153/4054 (3,8) <0,001a 84 / 4054 (2,1) 0,163a 263 / 4054 (6,5) <0,001a
Perros 1793 / 7247 24,7 83/1793 (4,6) 0,787a 47 / 1793 (2,6) 0,326a 117 / 1793 (6,5) 0,069a
Tipo de crianza del cerdo
En corral en casa 1452 / 3423 42,4 82/1452 (2,7) 0,271a 27 / 1452 (1,9) 0,001a 117 / 1452 (8,1) 0,617a
En corral en campo 1140 / 3423 33,3 43/1140 (3,8) 19 / 1140 (1,7) 92 / 1140 (8,1)
A campo libre 831 / 3423 24,3 29/831 (3,5) 34 / 831 (4,1) 76 / 831 (9,1)
Lugar de sacrificio del cerdo
Peridomicilio 2968 / 3263 91,0 96/2968 (3,2) 0,445a 71 / 2968 (2,4) 0,022a 249 / 2968 (8,4) 0,580a
Camal 295 / 3263 9,0 12/295 (4,1) 1 / 295 (0,3) 22 / 295 (7,5)
Lugar de sacrificio de ovino/bovino/caprino
Peridomicilio 3558 / 3840 92,7 149/3558 (4,2) 0,957† 97 / 3558 (2,7) 0,040† 319 / 3558 (9,0) 0,204†
Camal 282 / 3840 7,3 12/282 (4,3) 2 / 282 (0,7) 19 / 282 (6,7)
Alimenta a sus perros con vísceras crudas
No 2026 / 4879 41,5 104/2026 (5,1) 0,043† 49 / 2026 (2,4) 0,516† 188 / 2026 (9,3) 0,051†
2853 / 4879 58,5 112/2853 (3,9) 61 / 2853 (2,1) 220 / 2853 (7,7)
Perro desparasitado
No 1451 / 4834 30,0 87/1451 (6,0) <0,001a 39 / 1451 (2,7) 0,162a 103 / 1451 (7,1) 0,092a
3383 / 4834 70,0 112/3383 (3,3) 69 / 3383 (2,0) 289 / 3383 (8,5)
Conocimientos sobre la enfermedad:
Fascioliasis
No 2715 / 6579 41,3 132/2715 (4,9) 0,027a 84/2715 (3,1) 0,001a 215/2715 (7,9) 0,939a
3864 / 6579 58,7 145/3864 (3,8) 72 / 3864 (1,9) 304 / 3864 (7,9)
Equinococosis
No 1731 / 4959 34,9 83/1731 (4,8) 0,035a 58/1731 (3,4) <0,001a 132/1731 (7,6) 0,082a
3228 / 4959 65,1 115/3228 (3,6) 56 / 3228 (1,7) 293/3228 (9,1)
Cisticercosis
No 2754 / 5794 47,5 134/2754 (4,9) 0,009a 80/2754 (2,9) 0,004a 208/2754 (7,6) 0,106a
3040 / 5794 52,5 106/3040 (3,5) 54/3040 (1,8) 265/3040 (8,7)
Que hace con la carne con cisticercosis
Lo consume 342 / 3238 10,6 10/342 (2,9) 0,397a 12 / 342 (3,5) 0,019a 23/342 (6,7) 0,872a
Lo vende 123 / 3238 3,8 4/123 (3,3) 7 / 123 (5,7) 9/123 (7,3)
Lo entierra 2430 / 3238 75,0 114/2430 (4,7) 61 / 2430 (2,5) 192/2430 (7,9)
Lo da al perro 343 / 3238 10,6 13/343 (3,8) 3 / 343 (0.9) 25/343 (7.3)

a Prueba Chi Cuadrado de Pearson.

En lo referente a consumo de alimentos y bebidas de riesgo para las zoonosis parasitarias, se encontró mayor positividad para cisticercosis entre los participantes que consumían carne de cerdo (2,9%), sin embargo, no se obtuvo una diferencia estadísticamente significativa. Además, se reportó que los participantes que consumían emolientes y extractos de verduras tenían una mayor frecuencia de fascioliasis y equinococosis quística (p<0,05). Adicionalmente, se evidenció una diferencia en los casos de equinococosis quística por consumo de verduras en jugos (p<0,05) (Tabla 3).

Tabla 3 Distribución de las zoonosis parasitarias según el consumo de alimentos y bebidas de riesgo para las zoonosis parasitarias encontradas en 13 regiones de la sierra del Perú, 2016-2019. 

Consumo de alimentos y bebidas de riesgo para las zoonosis parasitarias Total de fichas evaluadas Equinococosis quística positiva Valor de p Cisticercosis positiva Valor de p Fascioliasis positiva Valor de p
n / n % n/N (%) n/N (%) n/N (%)
Condiciones de riesgo en la alimentación                
Consume carne de cerdo 1329 / 4938 26,9 76/1329 (5,7) 0,006a 38 / 1329 (2,9) 0,295a 114 / 1329 (8,6) 0,173a
Consume verduras crudas 568 / 4938 11,5 19/568 (3,3) 0,169a 14 / 568 (2,5) 0,815a 42 / 568 (7,4) 0,853a
Frecuencia de consumo de carne de cerdo
De uno a dos veces al mes 1849 / 5031 36,8 67/1849 (3,6) 0,199a 31 / 1849 (1,7) 0,092a 129 / 1849 (7,0) 0,169a
De uno a dos veces al año 3182 / 5031 63,2 139/3182 (4,4) 76 / 3182 (2,4) 256 / 3182 (8,0)
Frecuencia de consumo de verduras                
Todos los días 906 / 5441 16,7 28/906 (3,1) 0,271a 15 / 906 (1,7) 0,397a 69 / 906 (7,6) 0,102a
De uno a dos veces al mes 3076 / 5441 56,5 134/3076 (4,4)   79 / 3076 (2,6)   287 / 3076 (9,3)  
De tres a cuatro veces al mes 1356 / 5441 24,9 64/1356 (4,7) 29 / 1356 (2,1) 99 / 1356 (7,3)
De uno a dos veces al año 103 / 5441 1,9 5/103 (4,9)   3 / 103 (2,9)   8 / 103 (7,8)  
Tipo de verduras que consume
Berro 1949 / 5614 34,7 93/1949 (4,8) 0,399a 50 / 1949 (2,6) 0,401a 155 / 1949 (8,0) 0,708a
Lechuga 4275 / 5614 76,1 194/4275 (4,5) 0,582a 102 / 4275 (2,4) 0,641a 337 / 4275 (7,9) 0,208a
Diente de león 112 / 5614 2,0 7/112 (6,3) 0,348b 2 / 112 (1,8) 1,000b 7 / 112 (6,3) 0,460a
Alfalfa 162 / 5614 2,9 5/162 (3,1) 0,392a 1 / 162 (0,6) 0,186b 10 / 162 (6,2) 0,353a
Otros 18 / 5614 0,3 1/18 (5,6) 0,560b 1 / 18 (5,6) 0,347b 0 / 18 (0,0) 0,393b
Forma de consumo de verduras
En ensaladas 5231 / 5614 93,2 234/5231 (4,5) 0,786a 120 / 5231 (2,3) 0,469a 429 / 5231 (8,2) 0,538a
En jugo 420 / 5614 7,5 36/420 (8,6) <0,001a 10 / 420 (2,4) 0,947a 34 / 420 (8,1) 0,972a
En extractos 210 / 5614 3,7 17/210 (8,1) 0,009a 1 / 210 (0,5) 0,096b 4 / 210 (1,9) 0,001a
En emolientes 235 / 5614 4,2 4/235 (1,7) 0,037a 1 / 235 (0,4) 0,048a 6 / 235 (2,6) 0,001a
Otros 66 / 5614 1,2 3/66 (4,5) 0,769b 3 / 66 (4,5) 0,199b 4 / 66 (6,1) 0,534a

a Prueba Chi Cuadrado de Pearson.

b Prueba exacta de Fisher.

En cuanto a las características clínicas y epidemiológicas de los pacientes positivos, se destaca que los principales síntomas para equinococosis quística fueron la disminución de peso (4,3%), dolor torácico (4,2%) y dolor abdominal (4,4%). Para la cisticercosis fueron el dolor de cabeza (1,8%), mareos (2,0%), y náuseas (2,2%), mientras que para la fascioliasis fueron la disminución de peso (7,6%), dolor abdominal (8,0%), fiebre (7,9%) e ictericia (7,8%). Respecto a la evaluación de los antecedentes familiares, se encontró una diferencia estadísticamente significativa en la frecuencia de casos (p<0,05) para las tres zoonosis parasitarias (Tabla 4).

Tabla 4 Características clínicas y epidemiológicas de las zoonosis parasitarias encontradas en 13 regiones de la sierra del Perú, 2016-2019. 

Características clínicas y epidemiológicas Total de fichas evaluadas Equinococosis quística positiva Valor de p Cisticercosis positiva Valor de p Fascioliasis positiva Valor de p
n / n % n/N (%) n/N (%) n/N (%)
Signos y Síntomas                
Disminución de peso 5540 / 6246 88,7 238/5540 (4,3) 0,005a 122 / 5540 (2,2) 0,047a 420 / 5540 (7,6) 0,010a
Dolor abdominal 3320 / 6235 53,2 146/3320 (4,4) 0,374a 71 / 3320 (2,1) 0,224a 265 / 3320 (8,0) 0,792a
Dolor de cabeza 3306 / 6220 53,2 133/3306 (4,0) 0,018a 59 / 3306 (1,8) 0,001a 262 / 3306 (7,9) 0,997a
Dolor toráxico 5013 / 6184 81,1 213/5013 (4,2) 0,008a 111 / 5013 (2,2) 0,161a 409 / 5013 (8,2) 0,223a
Epilepsia 6189 / 6260 98,9 272/6189 (4,4) 0,770b 139 / 6189 (2,2) 0,675b 386 / 6189 (6,2) <0,001b
Fiebre 4858 / 6247 77,8 218/4858 (4,5) 0,521a 108 / 4858 (2,2) 0,265a 384 / 4858 (7,9) 0,986a
Ictericia 6049 / 6241 96,9 277/6049 (4,6) 0,787a 137 / 6049 (2,3) 0,088b 471 / 6049 (7,8) 0,063a
Mareos 4968 / 6252 79,5 228/4968 (4,6) 0,912a 98 / 4968 (2,0) <0,001a 382 / 4968 (7,7) 0,298a
Nauseas 4883 / 6200 78,8 215/4883 (4,4) 0,129a 105 / 4883 (2,2) 0,028a 377 / 4883 (7,7) 0,228a
Tos crónica 5417 / 6238 86,8 237/5417 (4,4) 0,060a 122 / 5417 (2,3) 0,330a 411 / 5417 (7,6) 0,024a
Vómitos 5282 / 6247 84,6 244/5282 (4,6) 0,612a 120 / 5282 (2,3) 0,322a 399 / 5282 (7,6) 0,027a
Antecedentes familiares                
Equinococosis 6289 / 6548 96,0 272/6289 (4,3) 0,001a 147 / 6289 (2,3) 0,436a 503 / 6289 (8,0) 0,872a
Cisticercosis 6100 / 6526 93,5 274/6100 (4,5) 0,976a 133 / 6100 (2,2) 0,001a 505 / 6100 (8,3) 0,003a
Fascioliasis 6574 / 6658 98,7 287/6574 (4,4) <0,001a 150 / 6574 (2,3) 0,711a 504 / 6574 (7,7) <0,001a

a Prueba Chi Cuadrado de Pearson.

b Prueba exacta de Fisher.

DISCUSIÓN

El Laboratorio de Referencia Nacional de Zoonosis Parasitaria del Instituto Nacional de Salud decide realizar una vigilancia basada en laboratorio para conocer la magnitud de la infección de fascioliasis, equinococosis quística, y cisticercosis de T. solium en 7811 muestras provenientes de 13 regiones del Perú. Los datos de dicha actividad han permitido identificar una seropositividad de 4,9% para equinococosis quística, de 7,9% para fascioliasis humana, y de 2,3% para cisticercosis de T. solium.

En cuanto a la seropositividad de equinococosis quística, se destaca que Cerro de Pasco (24,5%), Ayacucho (8%), Huancavelica (7,1%), Lima Provincias (6,1%), Junín (5,3%) y Cusco (4,3%) tuvieron las mayores frecuencias debido a que son consideradas zonas endémicas, tal como se evidencia en otros estudios realizados en los andes del Perú 21-24. Además, se encontraron casos de equinococosis quística en Huánuco (1,9%), Tacna (0,8%), Arequipa (3,7%), Apurímac (3,3%) y Puno (3,1%). Cabe mencionar que, en las regiones de Puno y Moquegua, se obtuvo una poca cantidad de muestras debido a que estas regiones no contaban con la logística necesaria para obtener una mayor cantidad de muestras en la vigilancia basada en laboratorio de las zoonosis parasitarias.

En el caso de fascioliasis humana, las regiones de Huánuco (8,6%), Ayacucho (6,2%) y Apurímac (5,9%) presentaron la mayor frecuencia de seropositividad, sin embargo, debemos resaltar también la presencia de casos en Cerro de Pasco (1,3%), Huancavelica (3,6%) y Tacna (1,5%) debido a que el presente estudio correspondería al primer reporte de casos de fascioliasis humana en estas regiones. Por lo tanto, es de suma importancia realizar otros estudios que permitan identificar zonas de riesgo para el control y prevención de esta zoonosis.

La frecuencia de fascioliasis humana fue mayor en Puno (40,6%), Cajamarca (20,0%), Arequipa (15,4%), Junín (5,5%) y Cusco (6,9%), que han sido identificadas como endémicas para esta etiología, tal como lo evidenció Marcos et al. en su reporte de casos humanos entre 1995 y 2005 25, y en otros estudios que identificaron estas zonas como endémicas 16,26,27. Además de las regiones mencionadas, en Lima provincias, se encontró una alta seropositividad (13,1%). Este hallazgo concuerda con estudios previos, donde se ha reportado una prevalencia de 12,1% en Vichaycocha, Huancapón y Cajamarquilla de la sierra de Lima 28. Asimismo, la presencia de este parásito también ha sido reportado a partir de muestras coprológicas obtenidas en Huarochirí (16,7%) 29 y Oyón (1,12%) 30.

La seropositividad de cisticercosis de T. solium encontrada (2,3%) es menor a la prevalencia estimada en América Latina (4,08%) 3. Además, se encontraron casos de esta infección en regiones no reportadas anteriormente, como Huánuco (1,9%) y Huancavelica (0,5%). Se evidenció una seropositividad menor a los reportes preexistentes en algunas regiones, como Cerro de Pasco que antes reportó 4,2%, Cusco con 24,0% en Saylla, Junín con 7,0% en Huancayo, Apurímac con 12,0% en Andahuaylas, Tacna con 1,85% y Puno con 1,64% 7. Por otro lado, se encontraron regiones con una seropositividad mayor a lo antes reportado, como es Ayacucho que tenía reportes de 3,3% en Pampa Cangallo, Lima con seropositividad previa menor a 1%, y Arequipa que antes tenía 1,01% 19. Esta variación de resultados se puede deber a la cantidad de muestras obtenidas y las zonas de muestreo elegidas.

Las características sociodemográficas que tenían una mayor seropositividad para estas zoonosis parasitarias fueron edad, y ocupación. Según los resultados obtenidos para la variable edad, existe una mayor frecuencia de anticuerpos tipo IgG contra equinococosis quística y cisticercosis de T. solium en personas adultas y adultos mayores, respectivamente, en comparación con la fascioliasis humana, que se encontró principalmente en adolescentes y adultos mayores. El incremento de la seropositividad de equinococosis quística y cisticercosis de T. solium con la edad encontrado en nuestro estudio es consecuente con lo hallado en otros estudios 31,17. Los grupos ocupacionales más afectados para estas zoonosis fueron las amas de casa y los agropecuarios, una mayor seropositividad de equinococosis quística en amas de casa ha sido reportado en otros estudios 32. Asimismo, el material de la vivienda, fuente de agua para consumo humano, consumo de agua no hervida y deposición en campo libre presentaron una diferencia en la seropositividad de fascioliasis humana, donde la pobreza y las condiciones sanitarias deficientes permiten la perpetuación de esta enfermedad, lo que ha sido encontrado en otros estudios 8,26,33.

Las costumbres y actividades de los pobladores de las zonas estudiadas que presentan una diferencia en la seropositividad de estas zoonosis fueron la crianza de animales como cerdos y ovejas en equinococosis quística; cabras, vacas y ovinos para fascioliasis humana, y la crianza de cerdos en campo libre para cisticercosis de T. solium. Estos animales actúan como hospederos que ayudan a que el ciclo biológico de los parásitos zoonóticos se complete. Al respecto, Ghatee et al.34, encontraron que la densidad poblacional del ganado ovino, vacuno y caprino influyen significativamente en la distribución de equinococosis quística. Además, se encontró relación entre una mayor frecuencia de cisticercosis de T. solium y el sacrificio de cerdos en el peridomicilio. Este hallazgo podría deberse a que la crianza de cerdo en condiciones insalubres y el consumo de su carne sin la inspección debida genera una mayor exposición a T. solium35. Por otro lado, los perros son utilizados para la crianza del ganado vacuno, ovino y caprino en el campo. Esto genera que los perros no desparasitados que consumen vísceras crudas, de animales sacrificados en el peridomicilio, sean una fuente de infección primaria de equinococosis quística para humanos y animales, lo que ha sido demostrado en el presente estudio debido a que se encontró una diferencia en la frecuencia de casos entre tener perros no desparasitados y el sacrificio de animales en el peridomicilio con la equinococosis quística.

Las zoonosis parasitarias se pueden adquirir por consumir agua y plantas contaminadas con huevos de E. granulosus, T. solium, o metacercarias de F. hepatica. Este hecho podría explicar nuestros resultados, los cuales, muestran que consumir verduras crudas en jugos, extractos y emolientes tuvo una diferencia en la seropositividad de equinococosis quística y fascioliasis humana. Este hallazgo ha sido determinado en estudios previos que reportaron resultados similares 11,35.

En cuanto a las variables clínico-epidemiológicas, se encontró una diferencia estadísticamente significativa en la frecuencia de casos entre la disminución de peso y dolor torácico con la seropositividad a equinococosis quística. Himsawi et al. encontraron que la disminución de peso es una característica asociada a la equinococosis quística 20. Además, otro estudio encontró una mayor frecuencia de dolor abdominal y tos crónica 36, tal como se observa en nuestro estudio. Los síntomas como dolor de cabeza, mareos y náuseas tuvieron mayor seropositividad de cisticerco de T. solium como lo demuestran estudios anteriores 37,38. Sin embargo, a pesar de que la cisticercosis está asociada con la epilepsia, en nuestro estudio no identificamos una diferencia en la frecuencia de casos. Este hallazgo podría atribuirse a que, en el presente estudio, solo se evaluaron datos centrados en la detección de anticuerpos circulantes tipo IgG, lo que no permitirá determinar una neurocisticercosis. Para fascioliasis, se encontró una diferencia significativa en la frecuencia de casos con la disminución de peso, esta diferencia ha sido encontrada también por Orfanos et al.39 en un estudio realizado en niños de tres provincias de Cajamarca. Por otro lado, el dolor abdominal y fiebre fueron síntomas frecuentes en la seropositividad a fascioliasis, lo que se condice con investigaciones anteriores 40,41.

Asimismo, se encontró que los participantes que tenían antecedentes familiares tuvieron una mayor frecuencia de las parasitosis estudiadas, lo que ha sido reportado previamente por Carmona et al.42. Este hallazgo podría deber a que la convivencia de las personas en un mismo ambiente y compartir los mismos alimentos y costumbres facilitaría la transmisión de estas zoonosis. Por ello, se recomienda tamizar a toda la familia una vez confirmado un caso de estas etiologías. Estos hallazgos demuestran la importancia de la detección temprana para realizar un tratamiento adecuado de estas zoonosis parasitarias para evitar complicaciones y de esta manera mejorar la salud pública.

Es importante indicar que, nuestro estudio presenta como principal limitación, la utilización de datos secundarios obtenidos previamente en actividades de vigilancia y cuyos datos no poseen una definición establecida en algún manual o guía para las fichas empleadas, sin embargo, la mayoría de los datos presentan claridad y reducida subjetividad. Así también, por la misma naturaleza del estudio de abordar datos secundarios no fue posible incorporar otras variables que pudieran ser de interés epidemiológico, como la variable «Ocupación» que fue recogida de forma abierta en la ficha, y fue categorizada por los autores de forma ad hoc según afinidad y similitud de las respuestas. Adicionalmente, los datos recolectados mediante las fichas epidemiológicas fueron empleadas para establecer, de forma exploratoria, una diferencia en la cantidad de casos identificados para cada una de las infecciones parasitarias. Otra limitación importante comprende a la representatividad de los datos analizados, dado que se tuvo una limitada cantidad de sujetos tamizados por región, así como por la selección no probabilística realizada. Estos aspectos sobre la obtención de los datos responden a dificultades logísticas, ya que los puntos de muestreo se encontraban en zonas rurales alejadas de la ciudad, donde era necesaria una gran capacidad logística. Debido a la baja representatividad por el diseño muestral y metodológico seguido durante el tamizaje (aspectos que afectan la validez externa de los datos), no fue posible establecer estimadores de prevalencia y/o seroprevalencia, sino únicamente de frecuencia de casos. Las limitaciones señaladas deben ser consideradas en la lectura crítica de este artículo. Sin embargo, a pesar de las limitaciones en del diseño muestral de este estudio, debemos resaltar que no se ha encontrado algún estudio previo con un tamaño de muestra amplio. Por este motivo, la información generada resulta de gran utilidad para conocer la distribución de estas infecciones. Asimismo, se debe considerar que en el Perú existe un subregistro de estas zoonosis parasitarias, debido a que son enfermedades desatendidas que se encuentran frecuentemente en zonas rurales en pobreza extrema, y que el Ministerio de Salud del Perú (MINSA) no tiene implementada la notificación obligatoria para la vigilancia, prevención y control de estas zoonosis parasitarias.

En conclusión, se ha podido obtener un mejor panorama en cuanto a la distribución y características de la afectación de estas zoonosis parasitarias en las 13 regiones del país, que se ha realizado mediante el análisis serológico de 7811 muestras obtenidas mediante actividades de vigilancia epidemiológica. Nuestros hallazgos podrían ser una herramienta útil para los tomadores de decisiones de los diversos sectores, tales como Salud, Agricultura y Medio Ambiente, para definir áreas estrategias y/o políticas con priorización o enfoque diferenciado para el control y prevención de estas zoonosis.

Agradecimientos.

Agradecemos a la Estrategia Nacional de Zoonosis del Ministerio de Salud por coordinar con las diferentes Estrategias Regionales de Zoonosis para la obtención de las muestras de suero y apoyo logístico. Nuestro reconocimiento a todos los trabajadores de los Laboratorio de Referencia Regional de la GERESA Arequipa y de las DIRESAS Ayacucho, Cusco, Puno, Apurímac, Lima Provincias, Huánuco, Huancavelica, Cerro de Pasco, Tacna, Junín, Cajamarca, involucradas en la manipulación y procesamiento de las muestras por el método de ELISA-IgG.

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Financiamiento. Instituto Nacional de Salud y la Estrategia Sanitaria Nacional de Zoonosis del Ministerio de Salud.

Citar como: Antitupa I, Vargas-Mayuri NJ, Mayo JV, Estares-Porras LA, Quispe Paredes WM, Sánchez EL, et al. Vigilancia serológica de la zoonosis parasitaria en 13 regiones de la sierra del Perú: Periodo 2016-2019. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2023;40(2):189-99. doi: 10.17843/rpmesp.2023.402.12472.

Recibido: 19 de Diciembre de 2022; Aprobado: 21 de Junio de 2023

Correspondencia: Isidro Antitupa Janampa; iantitupa@ins.gob.pe

Contribuciones de autoría.

Todos los autores declaran que cumplen los criterios de autoría recomendados por el ICMJE.

Conflictos de interés.

IA, NJVM, JVM, WMQP y ELS son trabajadores del Laboratorio de Referencia Nacional de Metaxénicas y Zoonosis Parasitaria del Instituto Nacional de Salud, que se encarga de direccionar las actividades de vigilancia basada en laboratorio de las zoonosis parasitarias. LAEP es trabajador de la Dirección de Prevención y Control de Enfermedades Metaxénicas y Zoonosis de la Dirección General de Intervenciones Estratégicas en Salud Pública del Ministerio de Salud, que se encarga de establecer normas para el control de zoonosis parasitaria. GSS declara no tener conflicto de intereses.

Roles según CRediT.

IA: Conceptualización. Metodología. Adquisición de fondos. Recursos. Administración del proyecto. Análisis formal. Redacción - revisión y edición. NJVM: Conceptualización. Análisis formal. Redacción - revisión y edición. JVM: Investigación. WMQP: Adquisición de fondos. Recursos. LAEP: Adquisición de fondos. Recursos. ELS: Conceptualización. Metodología. GSS: Análisis formal. Redacción - revisión y edición.

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