INTRODUCCIÓN

Las zoonosis parasitarias son enfermedades desatendidas, que son transmitidas naturalmente desde animales vertebrados al ser humano, siendo las de mayor importancia, las zoonosis causadas por helmintos como Fasciola hepatica, Echinococcus granulosus y Taenia solium¹. En el humano, la infección por cisticerco de T. solium afecta principalmente el sistema nervioso central (SNC), la infección por F. hepatica afecta los conductos biliares del hígado, y la infección por E. granulosus afecta el hígado y el pulmón. Todas estas parasitosis tisulares, son asintomáticas hasta la fase crónica de la enfermedad, donde los principales signos y síntomas empiezan a manifestarse, generando un deterioro significativo de la salud de las personas ².

La endemicidad de estas zoonosis está distribuida principalmente en África, Asia, Sur de Europa y América del Sur ^3-5. En Perú, se encontraron seroprevalencias en humanos, de hasta 20% de equinococosis quística en Cerro de Pasco ⁶, 24% de cisticerco de T. solium en Saylla (Cusco) ⁷ y hasta 31% de fascioliasis en Puno ⁸, que son zonas rurales y ganaderas de la sierra central y sierra sur. Se estima que, en el Perú, la carga de la enfermedad por años de vida ajustados por discapacidad (AVAD) para equinococosis quística humana es de 1139 años con un costo total anual de 2,420,348 dólares americanos ⁹; sin embargo, aún no se han realizado estimaciones de AVAD para cisticerco de T. solium y fascioliasis humana.

Los principales factores de riesgo asociados con equinococosis quística humana, que se reportaron en población peruana, son la exposición a perros infectados, contacto con ganado infectado y consumo de alimentos contaminados con huevos de E. granulosus que, es la forma infectante del parásito ¹⁰. La fascioliasis humana está asociada con determinantes como la exposición a ganado infectado y el consumo de vegetales crudos expuestos a agua de riego contaminados con metacercarias de F. hepatica que, es la forma infectante del trematodo ¹¹. Por otro lado, se encontraron factores de riesgo asociados con cisticerco de T. solium, tales como el consumo de carne de cerdo cruda o insuficientemente cocida contaminada con larvas de cisticerco de T. solium, consumo de alimentos y agua contaminada con heces de personas con teniasis a través de la transmisión directa de los huevos de T. solium que, es la forma infectante para el cisticerco de T. solium¹². Además, existen determinantes comunes para las tres zoonosis como los hábitos higiénicos deficientes, y condiciones socioeconómicas desfavorables, donde resalta la falta de acceso a servicios de salud adecuados, educación y saneamiento básico ^10-12.

Existen estudios de distribución de las zoonosis a nivel nacional focalizados en niños en edad escolar, sin embargo, no se han determinado las comunidades de alto riesgo de las zoonosis en el territorio peruano ni la magnitud de la enfermedad en la población general. Por este motivo, el presente estudio buscó determinar la seropositividad a anticuerpos anti-IgG por infección de E. granulosus, F. hepatica y cisticerco de T. solium y describir las características de los infectados en 13 regiones de la sierra peruana entre 2016 y 2019.

MATERIALES Y MÉTODOS

RESULTADOS

De las 9389 fichas epidemiológicas identificadas, se excluyeron 1578 debido a falta de información. Finalmente, se incluyó un total de 7811 fichas epidemiológicas obtenidas de pobladores de 13 regiones de la sierra del Perú (Figura 1).

Figura 1 Flujograma de conformación las fichas epidemiológicas analizadas. 

En la Tabla 1, se describen las características sociodemográficas de la población estudiada, donde el 36,7% eran adultos, el 65% eran varones, y el 41,4% eran estudiantes. Asimismo, la mayoría de los participantes tenía solo estudios primarios (44,4%), adobe como material de pared de la vivienda (85,2%), abastecimiento de agua mediante pileta o caño (52,3%), consumía agua hervida (86,1%), contaba con baño con desagüe (50,5%) y eran de Apurímac (26,2%).

La frecuencia de casos de equinococosis quística, cisticercos de T. solium y fascioliasis fue de 4,9%, 2,3% y 7,9%, respectivamente. Además, se encontró que la mayor cantidad de casos de equinococosis quística se obtuvo en adultos (5,5%), para cisticerco de T. solium en adultos mayores (4,1%), y de fascioliasis en adolescentes y adultos mayores (9,7%). El grupo ocupacional más afectado por equinococosis quística fueron las amas de casa y agropecuarios (5,7%), para cisticerco de T. solium fueron las amas de casa (4,1%), y los agropecuarios para fascioliasis (9,7%). Se encontró positividad significativa de fascioliasis a predominio de personas con formación primaria y secundaria (8,0%). Asimismo, la mayor frecuencia de fascioliasis se encontró en los participantes que residían en una vivienda de material de chozas (11,1%), así como quienes recibían abastecimiento de agua de pozo (12,3%), y realizaban deposiciones en campo libre (13,2%). Entre las regiones evaluadas, la mayor frecuencia de equinococosis quística se encontró en Cerro de Pasco (24,5%), de cisticercosis en Ayacucho (4,5%), y de fascioliasis en Puno (40,6%) (Tabla 1).

En cuanto a las costumbres y actividades de las personas, se encontró una positividad significativa de equinococosis quística en los participantes que criaban cerdos (5,4%) y ovejas (3,8%); y de fascioliasis en criadores de cabras (7,2%), vacas (6,2%) y ovejas (6,5%). La mayor frecuencia de cisticercosis se encontró en los participantes que criaban cerdos a campo libre (4,1%), y quienes sacrificaban a sus cerdos cerca a sus casas (2,4%). Las personas con perros no desparasitados tuvieron mayor frecuencia de equinococosis quística (6,0%), mientras que los casos de cisticercosis fueron mayores en quienes vendían carne contaminada con cisticerco de T. solium (5,7%) (Tabla 2).

En lo referente a consumo de alimentos y bebidas de riesgo para las zoonosis parasitarias, se encontró mayor positividad para cisticercosis entre los participantes que consumían carne de cerdo (2,9%), sin embargo, no se obtuvo una diferencia estadísticamente significativa. Además, se reportó que los participantes que consumían emolientes y extractos de verduras tenían una mayor frecuencia de fascioliasis y equinococosis quística (p<0,05). Adicionalmente, se evidenció una diferencia en los casos de equinococosis quística por consumo de verduras en jugos (p<0,05) (Tabla 3).

En cuanto a las características clínicas y epidemiológicas de los pacientes positivos, se destaca que los principales síntomas para equinococosis quística fueron la disminución de peso (4,3%), dolor torácico (4,2%) y dolor abdominal (4,4%). Para la cisticercosis fueron el dolor de cabeza (1,8%), mareos (2,0%), y náuseas (2,2%), mientras que para la fascioliasis fueron la disminución de peso (7,6%), dolor abdominal (8,0%), fiebre (7,9%) e ictericia (7,8%). Respecto a la evaluación de los antecedentes familiares, se encontró una diferencia estadísticamente significativa en la frecuencia de casos (p<0,05) para las tres zoonosis parasitarias (Tabla 4).

DISCUSIÓN

El Laboratorio de Referencia Nacional de Zoonosis Parasitaria del Instituto Nacional de Salud decide realizar una vigilancia basada en laboratorio para conocer la magnitud de la infección de fascioliasis, equinococosis quística, y cisticercosis de T. solium en 7811 muestras provenientes de 13 regiones del Perú. Los datos de dicha actividad han permitido identificar una seropositividad de 4,9% para equinococosis quística, de 7,9% para fascioliasis humana, y de 2,3% para cisticercosis de T. solium.

En cuanto a la seropositividad de equinococosis quística, se destaca que Cerro de Pasco (24,5%), Ayacucho (8%), Huancavelica (7,1%), Lima Provincias (6,1%), Junín (5,3%) y Cusco (4,3%) tuvieron las mayores frecuencias debido a que son consideradas zonas endémicas, tal como se evidencia en otros estudios realizados en los andes del Perú ^21-24. Además, se encontraron casos de equinococosis quística en Huánuco (1,9%), Tacna (0,8%), Arequipa (3,7%), Apurímac (3,3%) y Puno (3,1%). Cabe mencionar que, en las regiones de Puno y Moquegua, se obtuvo una poca cantidad de muestras debido a que estas regiones no contaban con la logística necesaria para obtener una mayor cantidad de muestras en la vigilancia basada en laboratorio de las zoonosis parasitarias.

En el caso de fascioliasis humana, las regiones de Huánuco (8,6%), Ayacucho (6,2%) y Apurímac (5,9%) presentaron la mayor frecuencia de seropositividad, sin embargo, debemos resaltar también la presencia de casos en Cerro de Pasco (1,3%), Huancavelica (3,6%) y Tacna (1,5%) debido a que el presente estudio correspondería al primer reporte de casos de fascioliasis humana en estas regiones. Por lo tanto, es de suma importancia realizar otros estudios que permitan identificar zonas de riesgo para el control y prevención de esta zoonosis.

La frecuencia de fascioliasis humana fue mayor en Puno (40,6%), Cajamarca (20,0%), Arequipa (15,4%), Junín (5,5%) y Cusco (6,9%), que han sido identificadas como endémicas para esta etiología, tal como lo evidenció Marcos et al. en su reporte de casos humanos entre 1995 y 2005 ²⁵, y en otros estudios que identificaron estas zonas como endémicas ^16,26,27. Además de las regiones mencionadas, en Lima provincias, se encontró una alta seropositividad (13,1%). Este hallazgo concuerda con estudios previos, donde se ha reportado una prevalencia de 12,1% en Vichaycocha, Huancapón y Cajamarquilla de la sierra de Lima ²⁸. Asimismo, la presencia de este parásito también ha sido reportado a partir de muestras coprológicas obtenidas en Huarochirí (16,7%) ²⁹ y Oyón (1,12%) ³⁰.

La seropositividad de cisticercosis de T. solium encontrada (2,3%) es menor a la prevalencia estimada en América Latina (4,08%) ³. Además, se encontraron casos de esta infección en regiones no reportadas anteriormente, como Huánuco (1,9%) y Huancavelica (0,5%). Se evidenció una seropositividad menor a los reportes preexistentes en algunas regiones, como Cerro de Pasco que antes reportó 4,2%, Cusco con 24,0% en Saylla, Junín con 7,0% en Huancayo, Apurímac con 12,0% en Andahuaylas, Tacna con 1,85% y Puno con 1,64% ⁷. Por otro lado, se encontraron regiones con una seropositividad mayor a lo antes reportado, como es Ayacucho que tenía reportes de 3,3% en Pampa Cangallo, Lima con seropositividad previa menor a 1%, y Arequipa que antes tenía 1,01% ¹⁹. Esta variación de resultados se puede deber a la cantidad de muestras obtenidas y las zonas de muestreo elegidas.

Las características sociodemográficas que tenían una mayor seropositividad para estas zoonosis parasitarias fueron edad, y ocupación. Según los resultados obtenidos para la variable edad, existe una mayor frecuencia de anticuerpos tipo IgG contra equinococosis quística y cisticercosis de T. solium en personas adultas y adultos mayores, respectivamente, en comparación con la fascioliasis humana, que se encontró principalmente en adolescentes y adultos mayores. El incremento de la seropositividad de equinococosis quística y cisticercosis de T. solium con la edad encontrado en nuestro estudio es consecuente con lo hallado en otros estudios ^31,17. Los grupos ocupacionales más afectados para estas zoonosis fueron las amas de casa y los agropecuarios, una mayor seropositividad de equinococosis quística en amas de casa ha sido reportado en otros estudios ³². Asimismo, el material de la vivienda, fuente de agua para consumo humano, consumo de agua no hervida y deposición en campo libre presentaron una diferencia en la seropositividad de fascioliasis humana, donde la pobreza y las condiciones sanitarias deficientes permiten la perpetuación de esta enfermedad, lo que ha sido encontrado en otros estudios ^8,26,33.

Las costumbres y actividades de los pobladores de las zonas estudiadas que presentan una diferencia en la seropositividad de estas zoonosis fueron la crianza de animales como cerdos y ovejas en equinococosis quística; cabras, vacas y ovinos para fascioliasis humana, y la crianza de cerdos en campo libre para cisticercosis de T. solium. Estos animales actúan como hospederos que ayudan a que el ciclo biológico de los parásitos zoonóticos se complete. Al respecto, Ghatee et al.³⁴, encontraron que la densidad poblacional del ganado ovino, vacuno y caprino influyen significativamente en la distribución de equinococosis quística. Además, se encontró relación entre una mayor frecuencia de cisticercosis de T. solium y el sacrificio de cerdos en el peridomicilio. Este hallazgo podría deberse a que la crianza de cerdo en condiciones insalubres y el consumo de su carne sin la inspección debida genera una mayor exposición a T. solium³⁵. Por otro lado, los perros son utilizados para la crianza del ganado vacuno, ovino y caprino en el campo. Esto genera que los perros no desparasitados que consumen vísceras crudas, de animales sacrificados en el peridomicilio, sean una fuente de infección primaria de equinococosis quística para humanos y animales, lo que ha sido demostrado en el presente estudio debido a que se encontró una diferencia en la frecuencia de casos entre tener perros no desparasitados y el sacrificio de animales en el peridomicilio con la equinococosis quística.

Las zoonosis parasitarias se pueden adquirir por consumir agua y plantas contaminadas con huevos de E. granulosus, T. solium, o metacercarias de F. hepatica. Este hecho podría explicar nuestros resultados, los cuales, muestran que consumir verduras crudas en jugos, extractos y emolientes tuvo una diferencia en la seropositividad de equinococosis quística y fascioliasis humana. Este hallazgo ha sido determinado en estudios previos que reportaron resultados similares ^11,35.

En cuanto a las variables clínico-epidemiológicas, se encontró una diferencia estadísticamente significativa en la frecuencia de casos entre la disminución de peso y dolor torácico con la seropositividad a equinococosis quística. Himsawi et al. encontraron que la disminución de peso es una característica asociada a la equinococosis quística ²⁰. Además, otro estudio encontró una mayor frecuencia de dolor abdominal y tos crónica ³⁶, tal como se observa en nuestro estudio. Los síntomas como dolor de cabeza, mareos y náuseas tuvieron mayor seropositividad de cisticerco de T. solium como lo demuestran estudios anteriores ^37,38. Sin embargo, a pesar de que la cisticercosis está asociada con la epilepsia, en nuestro estudio no identificamos una diferencia en la frecuencia de casos. Este hallazgo podría atribuirse a que, en el presente estudio, solo se evaluaron datos centrados en la detección de anticuerpos circulantes tipo IgG, lo que no permitirá determinar una neurocisticercosis. Para fascioliasis, se encontró una diferencia significativa en la frecuencia de casos con la disminución de peso, esta diferencia ha sido encontrada también por Orfanos et al.³⁹ en un estudio realizado en niños de tres provincias de Cajamarca. Por otro lado, el dolor abdominal y fiebre fueron síntomas frecuentes en la seropositividad a fascioliasis, lo que se condice con investigaciones anteriores ^40,41.

Asimismo, se encontró que los participantes que tenían antecedentes familiares tuvieron una mayor frecuencia de las parasitosis estudiadas, lo que ha sido reportado previamente por Carmona et al.⁴². Este hallazgo podría deber a que la convivencia de las personas en un mismo ambiente y compartir los mismos alimentos y costumbres facilitaría la transmisión de estas zoonosis. Por ello, se recomienda tamizar a toda la familia una vez confirmado un caso de estas etiologías. Estos hallazgos demuestran la importancia de la detección temprana para realizar un tratamiento adecuado de estas zoonosis parasitarias para evitar complicaciones y de esta manera mejorar la salud pública.

Es importante indicar que, nuestro estudio presenta como principal limitación, la utilización de datos secundarios obtenidos previamente en actividades de vigilancia y cuyos datos no poseen una definición establecida en algún manual o guía para las fichas empleadas, sin embargo, la mayoría de los datos presentan claridad y reducida subjetividad. Así también, por la misma naturaleza del estudio de abordar datos secundarios no fue posible incorporar otras variables que pudieran ser de interés epidemiológico, como la variable «Ocupación» que fue recogida de forma abierta en la ficha, y fue categorizada por los autores de forma ad hoc según afinidad y similitud de las respuestas. Adicionalmente, los datos recolectados mediante las fichas epidemiológicas fueron empleadas para establecer, de forma exploratoria, una diferencia en la cantidad de casos identificados para cada una de las infecciones parasitarias. Otra limitación importante comprende a la representatividad de los datos analizados, dado que se tuvo una limitada cantidad de sujetos tamizados por región, así como por la selección no probabilística realizada. Estos aspectos sobre la obtención de los datos responden a dificultades logísticas, ya que los puntos de muestreo se encontraban en zonas rurales alejadas de la ciudad, donde era necesaria una gran capacidad logística. Debido a la baja representatividad por el diseño muestral y metodológico seguido durante el tamizaje (aspectos que afectan la validez externa de los datos), no fue posible establecer estimadores de prevalencia y/o seroprevalencia, sino únicamente de frecuencia de casos. Las limitaciones señaladas deben ser consideradas en la lectura crítica de este artículo. Sin embargo, a pesar de las limitaciones en del diseño muestral de este estudio, debemos resaltar que no se ha encontrado algún estudio previo con un tamaño de muestra amplio. Por este motivo, la información generada resulta de gran utilidad para conocer la distribución de estas infecciones. Asimismo, se debe considerar que en el Perú existe un subregistro de estas zoonosis parasitarias, debido a que son enfermedades desatendidas que se encuentran frecuentemente en zonas rurales en pobreza extrema, y que el Ministerio de Salud del Perú (MINSA) no tiene implementada la notificación obligatoria para la vigilancia, prevención y control de estas zoonosis parasitarias.

En conclusión, se ha podido obtener un mejor panorama en cuanto a la distribución y características de la afectación de estas zoonosis parasitarias en las 13 regiones del país, que se ha realizado mediante el análisis serológico de 7811 muestras obtenidas mediante actividades de vigilancia epidemiológica. Nuestros hallazgos podrían ser una herramienta útil para los tomadores de decisiones de los diversos sectores, tales como Salud, Agricultura y Medio Ambiente, para definir áreas estrategias y/o políticas con priorización o enfoque diferenciado para el control y prevención de estas zoonosis.