TRABAJOS ORIGINALES

 

Dieta de murciélagos filostómidos del valle de Kosñipata, San Pedro, Cusco - Perú

Diet of phyllostomid bats of Kosñipata Valley, San Pedro, Cusco - Peru

 

Rossana Maguiña¹, Jessica Amanzo² y Luis Huamán¹

1 Laboratorio de Palinología y Paleobotánica. Laboratorios de Investigación y Desarrollo (LID). Universidad Peruana Cayetano Heredia. Av. Honorio Delgado 430, Urb. Ingeniería, S.M.P. Lima 31, Perú.
2 Laboratorio de Estudios en Biodiversidad. Laboratorios de Investigación y Desarrollo (LID). Universidad Peruana Cayetano Heredia.
Email Rossana Maguiña: nrmaguina@gmail.com

 

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Resumen

En el presente estudio se evaluó la dieta de murciélagos filostómidos de los bosques montanos del valle de Kosñipata (San Pedro, Cusco). Las especies evaluadas pertenecieron a los géneros Carollia, Sturnira y Anoura. Se analizó la dieta en base a la presencia de polen y semillas en muestras fecales. Se realizó un análisis de la importancia de las plantas consumidas, la amplitud del nicho alimenticio y el nivel de superposición del nicho alimenticio. Los resultados mostraron que la dieta de los murciélagos está compuesta en su mayoría por frutos y néctar-polen de las plantas. Los principales recursos registrados pertenecieron a los géneros Piper (registrado en 23,08% de las muestras), Cecropia (en 21,15%) y Abutilon (en 13,46%), los cuales fueron los recursos más importantes para la comunidad de murciélagos evaluada. La amplitud de nicho alimenticio para las 6 especies analizadas indicó que son especialistas en su dieta en el área de estudio. Por otro lado, los mayores niveles de superposición de nicho alimenticio ocurre entre las especies C. brevicauda, C. perspicillata y S. erythromos.

Palabras clave: Phyllostomidae; murciélago; frugívoro; nectarívoro; dieta.

 

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Abstract

In this study had been evaluated the diet of phyllostomids bats of the montane forest of the Kosñipata Valley (San Pedro, Cusco). The species of bats evaluated belong to the genus Carollia, Sturnira and Anoura. The diet was evaluated regarding the presence of pollen and seeds in fecal samples. Also, it was analyzed the importance of the plants consumed, the food niche breath and the food niche overlap. The results showed that the diet of the bats is mostly compounded of fruit and nectar-pollen of the plants. The principal resources registered belong to the genus Piper (registered in 23,08% of the samples), Cecropia (in 21,15%) and Abutilon (in 13,46%), which was the most important resources for the community of bats evaluated. The food niche breath of the six species analyzed showed that they are specialist in their diet in the study zone. The highest level of food niche overlap occurs between the species C. brevicauda, C. perspicillata and S. erythromos.

Keywords: Phyllostomidae; bat; frugivorous; nectarivorous; diet.

 

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Introducción

En el Perú, las investigaciones realizadas en el orden Chiroptera han servido para llenar vacíos de información sobre distribución, diversidad y sistemática de especies. Aunque la mayoría de ellos incluye aspectos ecológicos, son muy pocos los dedicados al estudio exclusivo de la dieta (Novoa et al. 2011, Arias et al. 2009, Gorchov et al. 1995, Ascorra et al. 1996).

La importancia de los estudios de dieta en murciélagos, específicamente en especies herbívoras, radica en los roles ecológicos de polinización y dispersión que cumplen dentro de su hábitat (Fleming 1988). Los murciélagos polinizadores son importantes en la fenología reproductiva y la estructura poblacional de las plantas, mientras que los dispersores se convierten en entes esenciales de la regeneración de bosques tropicales y del mantenimiento de la diversidad vegetal del mismo (Fleming 1988).

En el presente estudio, (1) se identifican los taxa componentes de la dieta del murciélagos frugívoros Carollia y Sturnira (Gardner 2007), y del género nectarívoro Anoura (Ortega y Alarcón 2007); y (2) se determinan los taxa más importantes en la dieta y realiza un análisis del nicho alimenticio, considerando la amplitud y superposición de nicho, con la finalidad de documentar las relaciones existentes entre los murciélagos y las plantas en el bosque nublado del valle de Kosñipata, San Pedro, Cusco.

Material y métodos

Área de estudio.- El estudio se realizó en el Valle de Kosñipata, en la localidad de San Pedro (Cusco), en un área circundante al alberge turístico "Cock of the Rocks". La zona se encuentra localizada en los bosques montano orientales del sureste amazónico, abarcando altitudes desde 1100 hasta 1600 m. Comprende las siguientes zonas de vida según el sistema de clasificación de Holdrige (1978): Bosque muy Húmedo Montano Subtropical (bmh-MS), Bosque muy Húmedo Montano Bajo Subtropical (bmh-MBS) y Bosque Pluvial Montano Subtropical (bp-MS). El clima es templado, se ha reportado que dependiendo de la altura, el rango de temperatura varía entre 8 y 18 °C, con una precipitación anual de 4510 a 5470 mm (SENAMHI 2010). La humedad relativa es alta durante todo el año, pero se observan dos épocas climáticas marcadas; la época de lluvias, que va de diciembre a abril, y la época seca, de mayo a noviembre, con escazas lluvias. Pacheco et al., (2004) describen la localidad de San Pedro como un área dominada por bosque secundario, con laderas moderadas de 20 – 30°, y varios riachuelos pequeños que alimentan un largo torrente con flujo hacia el este. Además mencionan que el paisaje está dominado por gruesas plantas de bambú trepador (Chusquea sp.), y por árboles cubiertos por epífitas. El acceso hacia esta zona se realiza desde la ciudad de Cusco, vía terrestre, por la carretera a Pilcopata.

Toma de datos.- Se llevó a cabo durante la época seca en julio del 2007 y la época de lluvias en marzo y abril del 2008. Las muestras fecales de los murciélagos proceden de los individuos capturados durante el estudio de Delgado (2010). Las muestras fueron conservadas en alcohol al 70%. Las especies de murciélagos fueron determinadas usando claves taxonómicas especializadas (Gardner 2007, Angulo et al. 2004, Albuja 1999, Pacheco & Solari 1997) o fueron confrontados con la colección de Mamíferos del Departamento de Mastozoología del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM). También se realizó una colecta selectiva de plantas en floración o fructificación y se elaboraron catálogos referenciales de semillas y granos de polen. Las muestras botánicas fueron determinadas usando claves taxonómicas (Pennington et al. 2004, Brako & Zarucchi 1993, Gentry 1993) y el apoyo de especialistas. Las determinaciones se corroboraron en el Herbario del Museo de Historia Natural de la UNMSM. El material fue depositado en la palinoteca del Laboratorio de Palinología y Paleobotánica y en el Herbario Magdalena Pavlich de la Universidad Peruana Cayetano Heredia.

Análisis de las muestras fecales.- Los análisis se realizaron sin conocer a que especie de murciélago pertenecía cada muestra. Primero se registraron semillas, tejidos vegetales y restos de insectos, mediante observaciones con estereoscopio. Las semillas registradas fueron determinadas utilizando la guía de Martin y Barkley (1961) y el catálogo referencial. Seguidamente, las muestras fueron sometidas al proceso de de acetólisis de Erdtman (1960) modificado y el material obtenido fue montado por duplicado con láminas portaobjetos y cubreobjetos, y fueron observadas al microscopio (40X). Los granos de polen registrados se determinaron con las claves taxonómicas de Roubik y Moreno (1991), Heusser (1971), Herrera y Urrego (1996) y el catálogo referencial. Finalmente los resultados se clasificaron en cuatro categorías: a) semillas, b) granos de polen, c) tejido vegetal y d) insectos. Se elaboró una lista de plantas consumidas en base a los resultados de semillas y granos de polen.

Índice Valor de Importancia de las Plantas (IVIP).- Se calculó utilizando las frecuencias de ocurrencia de granos de polen y semillas (planteado por Amaya 1991 citado en Muñoz-Saba et al. 1997). Entre mayor es el IVIP, mayor es el uso que una especie o comunidad de murciélagos da a una planta.

Análisis del nicho alimenticio.- En base a los resultados de granos de polen se estimó la amplitud de nicho alimenticio utilizando la medida de Levins estandarizada y la superposición de nicho alimenticio utilizando el índice de MacArthur y Levins modificado por Pianka (Krebs 1999). Estos índices fueron validados con la prueba estadística de Kruskal-Wallis (López & Vaughan 2007). Además, sometimos los resultados de superposición de nicho a un análisis de agrupamiento. Para los análisis estadísticos se utilizó el programa PAST (Hammer et al. 2001).

Resultados

Análisis de las muestras fecales.- Se analizaron 52 muestras fecales pertenecientes a 9 especies de murciélagos de la familia Phyllostomidae: Carollia brevicauda, C. perspicillata, C. manu, Sturnira erythromos, S. oporaphilum, S. tildae, S. lilium, Anoura caudifer y A. geoffroyi. La mayoría de las muestras contenían tejidos vegetales (80,7%, n= 42) y granos de polen (57,6%, n= 30). También se registraron 3 muestras estériles (Sánchez-Casas & Álvarez 2000), es decir aquellas que no contenían ninguno de los 4 componentes analizados (Tabla 1).

 

 

En las muestras fecales se registraron 79 morfotipos de granos de polen y 9 morfoespecies de semillas. Los principales recursos consumidos pertenecieron a los géneros Piper (registrado en 23,08% de las muestras), Cecropia (en 21,15%) y Abutilon (en 13,46%) (Apéndice 1). Las especies C. brevicauda, C. perspicillata, S. erythromos y S. oporaphilum consumieron en su mayoría especies de los géneros Piper y Cecropia, además S. erythromos consumió varias especies de la familia Solanaceae; mientras que A. caudifer consumió mayormente especies del género Abutilon. En las muestras fecales de C. manu, S. lilium y A. geoffroyi no se registraron los mencionados componentes.

Índice de Valor de Importancia de las plantas (IVIP).- Los resultados del IVIP mostraron que para la comunidad de murciélagos evaluados en el valle de Kosñipata las plantas más importantes pertenecen a los géneros Piper, Cecropia y Abutilon, con 0,675, 0,650 y 0,385 de IVIP respectivamente (Tabla 2). Las plantas del género Piper son las más importantes para las especies C. brevicauda, C. perspicillata y S. erythromos, las plantas de Cecropia son las más importantes para S. oporaphilum, y las plantas de Abutilon para la especie A. caudifer.

 

 

Análisis del nicho alimenticio.- Los resultados de amplitud de nicho alimenticio según la medida de Levins estandarizada (B_A) mostraron valores cercanos a cero para las 6 especies analizadas, indicando que son especialistas en su dieta en el área de estudio (Tabla 3). La prueba de Kruskal-Wallis indicó que no existen diferencias significativas entre ellos (p> 0,05; H= 6,232, p= 0,397).

 

 

Los resultados del índice de MacArthur y Levins modificado por Pianka mostraron que existe una superposición casi completa entre la dieta de las especies C. brevicauda, C. perspicillata y S. erythromos (con 0,9999); mientras que los restantes niveles de superposición son todos menores a 0,5. La prueba de Kruskal-Wallis indicó que existen diferencias significativas entre dichos resultados (p < 0,05, H = 30,95, p = 0,005). El análisis de agrupamiento resultó en un dendrograma que agrupa a 3 de las especies analizadas, C. brevicauda, C. perspicillata y S. erythromos. S. oporaphilum muestra una dieta ligeramente similar al grupo anteriormente mencionado, mientras que S. tildae y A. caudifer presentan dietas disímiles a las demás especies (Fig. 1).

 

 

Discusión

Dieta.- La dieta de los murciélagos evaluados estuvo representada en su mayoría por las familias y géneros siguientes: Piperaceae (Piper), Cecropiaceae (Cecropia), Malvaceae (Abutilon) y Solanaceae. Todas ellas registradas como parte de la dieta de otras comunidades de murciélagos en el Neotrópico (Novoa et al. 2011, Arias et al. 2009, Lou & Yurrita 2005, Thies & Kalko 2004, López & Vaughan 2004, Muchhala & Jarrín-V 2002, Giannini 1999, Ascorra et al. 1996, Gorchov et al. 1995). Las familias utilizadas para el consumo de frutos presentan frutos de tipo nuez o drupa sésiles en infrutescencias de tipo espiga (Cecropia y Piper) (Thies & Kalko 2004, Gentry 1993), o de tipo baya como en el caso de Solanaceae (Gentry 1993). La familia Malvaceae, género Abutilon, que fue utilizada para el consumo de néctar-polen presenta algunas características que coinciden con las descritas para las plantas con síndrome de quiropterofilia (Muchhala & Jarrín-V 2002), tales como, flores solitarias o agrupadas, con corola acampanada de colores claros, muchas veces en ramas terminales de fácil acceso para los murciélagos (Pennington et al. 2004).

Cada especie de murciélago mostró un mayor consumo hacia ciertos géneros o especies de plantas. Las especies del género Carollia mostraron un mayor consumo hacia plantas del género Piper. En las especies de Sturnira se observaron preferencias variadas, S. erythromos consumió mayormente plantas de Piper y varios taxa de la familia Solanaceae; mientras que S. oporaphilum consumió preferentemente plantas de Cecropia y Piper. En el caso de A. caudifer se observó un mayor consumo hacia plantas del género Abutilon. Estos resultados concuerdan con lo observado por otros autores para las especies de murciélagos evaluadas (Ortega & Alarcon 2007, Lou & Yurrita 2005, Thies & Kalko 2004, López & Vaughan 2004, Muchhala & Jarrín-V 2002, Giannini 1999).

Además, los resultados obtenidos apoyan la idea de que los murciélagos frecuentemente tienden a consumir frutos de una o dos especies de plantas y complementan su dieta con otros recursos menos importantes para ellos (Lou & Yurrita 2005, López 1996). Así como también, el registro del consumo de frutos de plantas pertenecientes a géneros o familias que contienen especies pioneras (Piper, Cecropia y la familia Solanaceae) (Thies & Kalko 2004, Lobova et al. 2003, Olea-Wagner et al. 2007), apoya la importancia de los murciélagos frugívoros en los procesos de manutención de los bosques (Novoa et al. 2011, Fleming & Heithaus 1981).

Las especies de los géneros Carollia y Sturnira analizadas, no son estrictamente frugívoras, ya que se ha registrado la ingesta de néctar-polen e insectos, aunque en menor cantidad que la ingesta de frutos (registrado por medio de tejidos vegetales y semillas). Del mismo modo, la especie A. caudifer tampoco es estrictamente nectarívora, debido al registro de tejidos vegetales en las muestras y a la determinación del uso de frutos de algunos taxa (Apéndice 1).

Índice de Valor de Importancia de las Plantas (IVIP): La importancia de los géneros Piper y Cecropia en la dieta de murciélagos frugívoros ha sido previamente recalcada por diversos autores (Lou & Yurrita 2005, Gonçalves Da Silva et al. 2008, Mello et al. 2004, López & Vaughan 2007, Thies & Kalko 2004, Lobova et al. 2003, Giannini 1999), guardando concordancia con los resultados del IVIP (Tabla 2). Sin embargo, se contraponen a aquellos estudios que consideran a Cecropia como un complemento de la dieta de estos mamíferos (Mello et al. 2008, 2004, Muñoz-Saba et al. 1997).

La gran importancia del género Piper puede explicarse por el tipo de fenología que posee. Las inflorescencias contienen algunos frutos maduros en intervalos de tiempo predecibles durante largos periodos, fenología conocida como estado-estable; además presentan una maduración de frutos nocturna (Thies & Kalko 2004). En el caso del género Cecropia, puede deberse a su gran abundancia en la zona de estudio (obs. pers), ofreciendo considerables cantidades de frutos. Lo cual coincide con Dumont (2003), quien mencionó que Cecropia es relativamente abundante en las zonas tropicales y produce frutos constantemente.

El género Abutilon también ha sido mencionado como una fuente importante de néctar-polen para murciélagos nectarívoros neotropicales en los trabajos de Arias et al. (2009) y Sazima et al. (1999), lo cual concuerda con nuestros resultados. La importancia de estas plantas podría ser resultado del patrón de floración que presentan, como menciona Sazima et al. (1999) para la especie Abutilon aff. regnellii, presenta un patrón de floración continuo, ofreciendo néctar-polen a lo largo del año. Sin embargo, es necesario realizar estudios fenológicos de las especies de Abutilon de Kosñipata para tener certeza del patrón de floración que presentan.

Otra familia que es ampliamente mencionada en la literatura como utilizada por murciélagos del género Sturnira es Solanaceae (Giannini 1999, Mello et al. 2008, Lou & Yurrita 2005, López & Vaughan 2007), lo cual concuerda con nuestros resultados para la especie S. erythromos. Para los taxa de dicha familia se obtuvieron bajos IVIP, pero al calcular la sumatoria de los IVIP de los 4 taxa, el IVIP general para la familia Solanaceae pasa a ocupar el tercer lugar en la tabla de resultados con 0,528; lo cual realza la importancia de dicha familia en la dieta de los murciélagos del género Sturnira.

Análisis del nicho alimenticio.- El Índice de Levins estandarizado (B_A) calculado indica que las especies C. brevicauda, C. perspicillata, S. erythromos, S. oporaphilum, S. tildae y A. caudifer son especialistas en su dieta en la zona de estudio. Los resultados de Lou y Yurrita (2005) sobre la amplitud de nicho alimenticio muestran que las especies C. brevicauda, C. perspicillata y S. lilium son bastante selectivas (especialistas). Igualmente, López y Vaughan (2007) obtuvieron bajos B_A para 3 especies de Carollia. Sobre las especies del género Anoura, se menciona en trabajos previos, que pueden consumir una mayor variedad de recursos que las especies frugívoras (Caballero-Martínez et al. 2009, Arias et al. 2009), sin embargo no se han encontrado datos de amplitud de nicho alimenticio que indiquen si son especialistas o generalistas en sus dietas. Dentro del gremio de nectarívoros existen especies especialistas como Glossophaga soricina (Lou & Yurrita 2005), por lo tanto no se descarta la posibilidad de que A. caudifer pueda tener un comportamiento selectivo al momento de consumir sus alimentos, pero es necesario estudios posteriores que analicen un mayor número de muestras fecales.

La prueba de Kruskal-Wallis para los resultados de B_A indicó que no existen diferencias significativas entre ellos (p> 0,05; H= 6,232, p= 0,397), es decir, no hay una especie que sea más especialista en su dieta que otra en Kosñipata. Sin embargo, dada la variedad de registros en las muestras fecales de la especie A. caudifer, se considera que dicha especie sería menos especialista que las demás especies analizadas, pero para comprobar dicha afirmación es necesario el análisis de un mayor número de muestras.

Los resultados del índice de MacArthur y Levins modificado por Pianka mostraron que existe superposición entre las dietas de las especies C. brevicauda, C. perspicillata y S. erythromos (Tabla 4). Estos resultados coinciden con López (1996) (citado en Lou & Yurrita 2005), López y Vaughan (2007) y Lou y Yurrita (2005), quienes mencionan que existen altos niveles de superposición entre las dietas de especies de Carollia, Sturnira y otros Stenodermatinos. Morfológicamente las especies de Carollia y Sturnira son de tallas similares, lo cual origina mayor superposición de nicho trófico, ya que los frutos que consumen por lo general son de tamaños similares (Lou & Yurrita 2005).

 

 

En conclusión, se ha logrado documentar las interacciones que existen entre los murciélagos y las plantas en el valle de Kosñipata, evidenciadas por el uso que los murciélagos hacen de los frutos y el néctar-polen como parte de su dieta. Cabe resaltar que estos murciélagos podrían estar desempeñando importantes roles de dispersión y polinización, siendo entes fundamentales en los procesos de sucesión y manutención del bosque.

Agradecimientos

Nuestro especial agradecimiento al Blgo. Daniel Blanco y a los trabajadores del albergue turístico "Cock of the rocks". Al PhD. Víctor Pacheco, Director del Departamento de Mastozoología del Museo de Historia Natural (UNMSM), por la revisión y correcciones al presente trabajo. A Carla Delgado, Alessandra Quiñones, Cindy Vergel, Aaron Cánepa, Jorge León, Daniel Ramos y Alfredo Butrón, por su participación en la colecta de muestras en Kosñipata.

 

Literatura citada

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Presentado: 13/12/2011
Aceptado: 12/08/2012
Publicado online: 10/10/2012