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Revista Peruana de Biología

versión On-line ISSN 1727-9933

Rev. peru biol. vol.22 no.3 Lima dic. 2015

http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v22i3.11441 

doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v22i3.11441

NOTA CIENTÍFICA

Contribución al conocimiento de los malófagos (Phthiraptera, Amblycera, Ischnocera) de aves peruanas. Parte 1

Contribution to the knowledge of the Mallophaga (Phthiraptera, Amblycera, Ischnocera) of the Peruvian birds. Part 1

 

Luis A. Gomez-Puerta1* y Nelly G. Cribillero2

*Autor para correspondencia

1 Laboratorio de Epidemiología y Economía Veterinaria. Facultad de Medicina Veterinaria. Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Av. Circunvalación 2800, San Borja. Lima, Perú.

2 Laboratorio de Patología Aviar. Facultad de Medicina Veterinaria. Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Av. Circunvalación 2800, San Borja. Lima, Perú. E-mail Luis Gomez-Puerta: lucho92@yahoo.com E-mail Nelly Cribillero: giovanna06@yahoo.com


Resumen

En el presente trabajo se reporta nueve especies de malófagos colectados de aves peruanas. Dos malófagos Amblycera: Heteromenopon laticapitis y Menacanthus pici, así como siete malófagos Ischnocera: Alcedoffula theresae, Brueelia brunneinucha, Chelopistes meleagridis, Columbicola columbae, Paragoniocotes aratingae, Penenirmus jungens y Saemundssonia (Saemundssonia) lari, fueron determinados mediante el diagnóstico morfológico. Se realiza una breve descripción de cada malófago, así como la discusión de sus hospederos y distribución.

Palabras claves: Piojos; malófagos; Amblycera; Ischnocera; aves peruanas.


Abstract

Nine species of Mallophaga from Peruvian birds are reported in this work. Two Mallophaga Amblycera: Heteromenopon laticapitis y Menacanthus pici, as well as seven Mallophaga Ischnocera: Alcedoffula theresae, Brueelia brunneinucha, Chelopistes meleagridis, Columbicola columbae, Paragoniocotes aratingae, Penenirmus jungens y Saemundssonia (Saemundssonia) lari, were identified morphologically. A brief description of each chewing lice and discussion about their hosts and distribution is done.

Keywords: Chewing lice; Mallophaga; Amblycera; Ischnocera; Peruvian birds.


Introducción

Los insectos del orden Phthiraptera, conocidos comúnmente como piojos, son ectoparásitos obligados de mamíferos y aves. El orden está dividido en cuatro subordenes: Amblycera, Ischnocera, Rhynchophthirina y Anoplura, las tres primeras corresponden a piojos masticadores, comúnmente conocidos como malófagos (Price et al. 2003). Las aves son parasitadas exclusivamente por piojos malófagos (Amblycera e Ischnocera) y se ha demostrado que estos parásitos tienen un impacto negativo en sus hospederos. Esto debido a que los malófagos pueden actuar como vectores de diversos patógenos como ricketsias, protozoos, filarias y virus (Bowman 2014).

El Perú es uno de los países que presenta una rica diversidad de aves, contando con más de 1800 especies en su territorio (Schulenberg et al. 2007). A pesar de esto, los estudios sobre malófagos parásitos de aves peruanas son pocos (Price et al. 2003). Por lo tanto, el presente trabajo inicia el registro de malófagos de aves peruanas analizadas en nuestros laboratorios, con la finalidad de actualizar el conocimiento de estos parásitos y contribuir a su identificación, para lo cual se incluyen comentarios con una breve descripción morfológica de cada especie.

Material y métodos

Los especímenes estudiados en el presente trabajo fueron colectados directamente de los hospederos y preservados en etanol al 70% en viales debidamente rotulados. Los hospederos corresponden a especies silvestres halladas muertas en sus hábitats, especies consideradas mascotas y aves en cautiverio. La información sobre las localidades de colecta es mencionada en la sección de procedencia de Resultados.

Para el estudio morfológico se utilizó la metodología propuesta por Palma (1978). La técnica consiste en aclarar el ejemplar en una solución de Hidróxido de Potasio (KOH) (Merck, Perú) al 20%, luego las muestras son deshidratas en series sucesivas de etanol hasta etanol absoluto y clarificadas en Eugenol (Merck, Perú) por 24 horas. Posteriormente las muestras fueron montadas en láminas portaobjeto usando Bálsamo de Canadá (Merck, Perú). Para la descripción morfológica de los ejemplares, se tomaron fotografías usando un microscopio Carl Zeiss, Axioskop 40. Las medidas se obtuvieron utilizando el software Leica IM50 Versión, 4.0 R117. Las características métricas están expresadas en micrómetros y en rango, al menos que se indique lo contrario.

La nomenclatura taxonómica utilizada para los malófagos sigue a Price et al. (2003). La nomenclatura taxonómica de los hospederos sigue a Schulenberg et al. (2007). Parte de las muestras examinadas se encuentran depositadas en la Colección Helmintológica y de Invertebrados Relacionados del Museo de Historia Natural de la UNMSM (MUSM) Lima, Perú.

Resultados

Orden: Phthiraptera
Suborden: Amblycera
Familia: Menoponidae
Género: Heteromenopon Carriker, 1954

1. Heteromenopon laticapitis Carriker, 1963

Figura 1A

Hospedero: Cotorra de ojo blanco (Psittacara leucophthalmus Statius Muller, 1776 sin. Aratinga leucophthalmus)

Material estudiado: 3 machos adultos, 1 hembra adulta

Procedencia: Distrito de San Borja, Lima, Perú

Depósito de especímenes: MUSM 3225

Comentario.-Las características morfológicas de los malófagos estudiados coinciden con las descripciones realizadas por Price y Beer (1967), concluyendo que la especie corresponde a H. laticapitis. En el macho la longitud total del cuerpo oscila entre 1773 – 1915. El largo de la cabeza mide entre 308 – 323, ancho preocular 385 – 415 y ancho occipital 507 – 537. El largo del protórax mide entre 323 – 341 y del pterotórax 473 – 512. La medida del largo y ancho del abdomen son 1043 – 1183 y 629 – 701, respectivamente. Respecto a la hembra, la longitud total del cuerpo es 2215. La cabeza tiene 340 de largo, el ancho preocular 384 y ancho occipital 561. El largo del protórax y pterotórax son 413 y 576, respectivamente. El abdomen tiene un largo de 1418 y ancho máximo de 879.

Las especies del genero Heteromenopon son ectoparásitos exclusivos de aves psitaciformes neotropicales, así como de aves de los géneros Nestor Lesson, 1830 de Nueva Zelanda y Strigops G.R. Gray, 1845 de Australia (Price et al. 2003). Heteromenopon laticapitis es un malófago que también ha sido registrado en otras aves psitácidas como Aratinga auricapillus (Kuhl, 1820), Diopsittaca nobilis (Linnaeus, 1758) (Sin. Ara nobilis), Eupsittula aurea (Gmelin, 1788) (Sin. Aratinga aurea), Psittacara finschi (Salvin, 1871) (Sin. Aratinga finschi), Psittacara holochlorus (Sclater, 1859) (Sin. Aratinga holochlora)y Thectocercus acuticaudatus (Vieillot, 1818) (Sin. Aratinga acuticaudata) (Price et al. 2003, Aramburú 2012).

Género: Menacanthus Neumann, 1912

 

2. Menacanthus pici Denny, 1842

Figura 1B

Hospedero: Carpintero andino (Colaptes rupicola D'Orbigny, 1840)

Material estudiado: 4 machos adultos, 5 hembras adultas

Procedencia: Distrito de Marangani, Cusco, Perú

Depósito de especímenes: MUSM 3226

Comentario.-Los especímenes estudiados coincidieron con las descripciones morfológicas descritas por Castro y Cicchino (1978). El espécimen macho tuvo 1576 de longitud total del cuerpo y 304 de largo de la cabeza. Ancho preocular fue 359 y el ancho occipital fue 560. El protórax tuvo un largo de 478, y el pterotórax tuvo un largo de 522. El abdomen presento 913 y 695 de largo y ancho, respectivamente. Las hembras presentaron una longitud total del cuerpo de 1827 – 1830. El largo de la cabeza fue de 300 - 301, el ancho preocular tuvo un rango de 361 – 364 y el ancho occipital de 547 – 557. La longitud del protórax y pterotórax fue de 492 – 511 y 569 – 580, respectivamente. El largo del abdomen midió entre 1068 – 1072 y el ancho entre 815 - 818.

En 1967, Carriker reporto una nueva especie de malófago colectado de un Colaptes rupicola proveniente de Puno, en Perú, y lo denomino Menacanthus punensis. Posteriormente, Price y Emerson (1975) al realizar un estudio sobre el género Menacanthus de aves Picidae, consideraron a M. punensis sinónimo de M. pici, especie descrito por Denny (1842). Menacanthus pici es una especie registrada en una lista amplia de aves del orden Piciformes. Actualmente, la lista de hospederos para M. pici incluye a aves de los géneros Ayndesmus, Colaptes, Dendrocopus, Dryocopus, Megalaima, Melanerpes, Picoides, Picus, Sphyrapicus y Zoothera (Thompson 1950, Castro y Cicchino 1978, Rékási 1993, Palma y Jensen 2005, Gonzalez-Acuña et al. 2014).

Orden: Phthiraptera
Suborden: Ischnocera
Familia: Philopteridae
Género:
Alcedoffula Clay y Meinertzhagen, 1939

 

3. Alcedoffula theresae Tendeiro, 1967

Figura 1C

Hospedero: Martín pescador grande (Megaceryle torquata Linnaeus, 1766)

Material estudiado: 3 machos adultos

Procedencia: Distrito de San Juan Bautista, Maynas, Loreto, Perú

Depósito de especímenes: MUSM 3227

Comentario.-Las medidas y características morfológicas de los especímenes estudiados coinciden con las descripciones realizadas por Tendeiro (1967). Macho: longitud total del cuerpo 1477 – 1592, largo de la cabeza 488 – 508, ancho preocular 284 – 329 y ancho occipital 456 – 462. Largo del protórax y pterotórax 273 – 275 y 368 – 382, respectivamente. Largo de abdomen 756 – 861 y ancho del abdomen 517 – 552.

El género Alcedoffula está conformado por 19 especies ectoparásitos de aves alcedinos o alcedines (Price et al. 2003). Estas aves pertenecen al orden Coraciiformes en la cual hallamos a los martines pescadores, martines cazadores, cucuburras y alciones (Carriker 1959). El presente hallazgo representa el primero registro de A. theresae parasitando el Martin pescador grande en Perú.

Género: Brueelia Kéler, 1936

 

4. Brueelia brunneinucha Cicchino, 1983

Figura 1D

Hospedero: Zoña (Mimus longicaudatus Tschudi, 1844)

Material estudiado: 3 machos adultos, 3 hembras adultas

Procedencia: Distrito de Tumbes, Tumbes, Perú

Depósito de especímenes: MUSM 3228

Comentario.-Las medidas y características morfológicas de los especímenes estudiados coinciden con las descripciones realizadas Cicchino (1983), concluyendo que la especie corresponde a B. brunneinucha. El macho adulto se caracteriza por tener entre 1500 – 1541 de longitud total del cuerpo, 417 – 434 de largo de la cabeza, 322 - 333 de ancho preocular y 393 – 417 de ancho occipital. El largo del protórax y pterotórax son 233 – 250 y 367 – 382, respectivamente. El abdomen tiene un largo de 867 – 932 y un ancho de 577 – 590. La hembra tiene una longitud total del cuerpo de 1695 – 1806. La cabeza tiene 451 – 453 de largo, 341 – 369 de ancho preocular y 439 – 447 de ancho occipital. El protórax mide 244 – 259 de largo y el pterotórax 388 – 393. El abdomen tiene 1024 – 1153 de largo y 598 – 619 de ancho máximo.

Brueelia brunneinucha ha sido registrada en una variedad de aves paseriforme, principalmente de la familia Mimidae Bonaparte, 1853 (Price et al. 2003). Dentro de su lista de hospederos tenemos a Arremon brunneinucha Lafresnaye, 1839 (Sin. Atlapetes brunneinucha), Dumetella carolinensis Linnaeus, 1766, Melanotis hypoleucus Hartlaub, 1852, Mimus gilvus Vieillot, 1808, Mimus gundlachii Cabanis, 1855, Mimus longicaudatus, Mimus polyglottos Linnaeus, 1758 y Ramphocinclus brachyurus Vieillot, 1818 (Price et al., 2003; Chicchino, 1986). Brueelia brunneinucha ha sido registrada en aves de los Estados Unidos, Las Bahamas, Jamaica, Puerto Rico, Guatemala, Guayana Británica,Venezuela, Colombia y Ecuador (Chicchino, 1986). El presente hallazgo representa el primer registro de B. brunneinucha para el Perú.

Género: Chelopistes Kéler, 1939

 

5. Chelopistes meleagridis Linnaeus, 1958

Figura 1E

Hospedero: Pavo doméstico (Meleagris gallopavo Linnaeus, 1758)

Material estudiado: 2 machos adultos, 2 hembras adultas

Procedencia: Distrito de Tumbes, Tumbes, Perú

Depósito de especímenes: MUSM 3229

Comentario.-Los especímenes fueron identificados como Ch. meleagridis de acuerdo a las características morfológicas realizadas por Naz et al. (2003). Macho: longitud total del cuerpo 3720 – 3873, largo de la cabeza 847 – 864, ancho preocular 835 – 836, ancho occipital 1431 – 1444. Largo del protórax 646 – 665, largo del pterotórax 1105 – 1108. Largo de abdomen 2176 – 2300, ancho del abdomen 1534 – 1621. Hembra: longitud total del cuerpo 3392 – 3635, largo de la cabeza 775 – 818, ancho preocular 844 – 920, ancho occipital 1299 – 1383. Largo del protórax 605 – 652, largo del pterotórax 1062 – 1095. Largo de abdomen 2145 – 2262, ancho del abdomen 1730 – 1778.

El género Chelopistes se encuentra conformado con aproximadamente 35 especies alrededor del mundo (Price et al. 2003, Naz & Rizvi 2012). Estos malófagos parasitan aves del orden Galliformes, incluyendo aves de la familia Cracidae y Phasianidae (Price et al., 2003). En la región Neotropical, se les encuentra parasitando principalmente a aves de la familia Cracidae (Emerson 1960, 1962). Chelopistes meleagridis es un malófago muy estudiado debido a que es un malófago común de pavos silvestres y domésticos (M. gallopavo).

Género: Columbicola Ewing, 1929

 

6. Columbicola columbae Freire y Duarte, 1944

Figura 1F

Hospedero: Paloma (Columba livia Gmelin, 1789)

Material estudiado: 3 machos adultos

Procedencia: Distrito de San Borja, Lima, Perú

Depósito de especímenes: MUSM 3230

Comentario.- La descripción morfológica de los malófagos estudiados coincide con la descripción para C. columbae realizada por Clayton y Price (1999). Macho: longitud total del cuerpo 2151 – 2231, largo de la cabeza 487 – 497, ancho preocular 230 – 232, ancho occipital 262 – 271. Largo del protórax 212 – 222, largo del pterotórax 272 – 325. Largo de abdomen 1274 – 1315, ancho del abdomen 333 – 352.

Las especies del género Columbicola se caracterizan por tener el cuerpo alargado y delgado. Así mismo, estas especies presentan un claro dimorfismo sexual en base a las antenas, los machos presentan el tercer segmento de la antena (segmento proximal) más ancho y robusto en comparación que la hembra (Eichler 1952). Los malófagos del género Columbicola parasitan exclusivamente aves del orden Columbiformes (Price et al. 2003). En el Nuevo Mundo, Columbicola se encuentra conformado por 17 especies, incluyendo entre ellas a C. columbae (Clayton y Price 1999). Columbicola columbae es un ectoparásito cosmopolita propio de la paloma bravía (Columba livia) (Price et al. 2003).

Género:
Paragoniocotes Cummings, 1916

 

7. Paragoniocotes aratingae Guimarães, 1947

Figura 1G

Hospedero: Cotorra de ojo blanco (Psittacara leucophthalmus Statius Muller, 1776 sin. Aratinga leucophthalmus)

Material estudiado: 5 hembras adultas

Procedencia: Distrito de San Borja, Lima, Perú

Depósito de especímenes: MUSM 3231

Comentario.-El diagnóstico de la especie P. aratingae se basó únicamente analizando morfológicamente especímenes hembras, las cuales coincidieron con las descripciones realizadas Guimarães (1947). Las hembras presentaron 1422 – 1485 de longitud total del cuerpo. Las dimensiones de la cabeza fueron 334 – 349 de largo, 260 – 287 de ancho preocular y 337 – 344 de ancho occipital. El protórax tuvo 202 – 238 de largo, y el pterotórax 316 – 351. El largo y ancho del abdomen fueron 836 – 921 y 515 – 550, respectivamente.

Las especies del genero Paragoniocotes únicamente parasitan aves psitaciformes neotropicales. Actualmente, el género consta con aproximadamente 32 especies dentro de las cuales hallamos a

P. aratingae (Price et al., 2003). Este malófago ha sido descrito en loros Eupsittula cactorum (Kuhl, 1820) (Sin. Aratinga cactorum) y Eupsittula aurea aurea (Gmelin, 1788) (Sin. Aratinga aurea aurea) de Argentina y Brasil (Valim 2009, Arambur 2012), el presente hallazgo representa el primer registro en la cotorra de ojo blanco P. leucophthalmus.

Género:
Penenirmus Clay y Meinertzhagen, 1938

 

8. Penenirmus jungens Kellogg, 1896

Figura 1H

Hospedero: Carpintero andino (Colaptes rupicola D'Orbigny, 1840)

Material estudiado: 3 machos adultos, 3 hembras adultas

Procedencia: Distrito de Marangani, Cusco, Perú

Depósito de especímenes: MUSM 3232

Comentario.-Las medidas y características morfológicas de los especímenes estudiados coinciden con las descripciones realizadas por Emerson y Johnson (1961), así como de Dalgleish (1972). Los machos tienen una longitud total del cuerpo de 1909 – 2081, largo de la cabeza 537 – 588, ancho preocular 393 – 404, y ancho occipital 511 – 563. El protórax tiene un largo de 305 – 324 y el pterotórax 499 – 565. El abdomen tiene una largo de 1104 – 1199, con un ancho máximo de 715 – 814. En las hembra: longitud total del cuerpo 2357 – 2435, largo de la cabeza 611 631, ancho preocular 463 – 521, ancho occipital 659 – 617, largo del protórax 304 – 346, largo del pterotórax 591 – 631, largo de abdomen 1476 – 1540, ancho del abdomen 879 – 939.

El género Penenirmus son malófagos que parasitan aves de las órdenes Passeriformes y Piciformes (Price et al. 2003). Las especies del género Penenirmus van a presentar características morfológicas externas variables entre la misma especie (Emerson y Johnson 1961, Dalgleish 1972). Estas diferencias se observan con mayor grado en las especies ectoparásitos de aves paseriformes. Penenirmus jungens ha sido registrado en el carpintero escapulario o carpintero de pechera (Colaptes auratus Linnaeus, 1758) proveniente de Estados Unidos; en el pitío, pitigüe o carpintero pitío (Colaptes pitius Molina, 1782) y en el carpintero andino (C. rupicola) (Emerson y Johnson 1961, Price et al. 2003).

Género:
Saemundssonia Timmermann, 1936

 

9. Saemundssonia (Saemundssonia) lari

Fabricius (O), 1780

Figura 1I

Hospedero: Gaviota de Franklin (Leucophaeus pipixcan Wagler, 1831 sin. Larus pipixcan)

Material estudiado: 3 hembras adultas

Procedencia: Provincia de Huaral, Lima, Perú

Depósito de especímenes: MUSM 3233

Comentario.-Las medidas y características morfológicas de los especímenes estudiados coinciden con las descripciones realizadas por Yamagishi et al. (2014). Hembra: longitud total del cuerpo 1773 – 1974, largo de la cabeza 598 – 602, ancho preocular 409 – 419, ancho occipital 646 – 659, largo del protórax 398 – 455, largo del pterotórax 500 – 574, largo de abdomen 864 – 933, ancho del abdomen 920 – 969.

El género Saemundssonia se encuentra conformado por más de 100 especies y subespecies (Price et al. 2003). Son malófagos de cuerpo robusto y de tamaño medio (1.5 – 3.0 mm). Son ectoparásitos de una variedad de aves, principalmente del orden Charadriiformes (gaviotas, aves limícolas y caradrinos) (Price et al. 2003, Palma 2012). Saemundssonia lari ha sido registrado en 36 especies de aves de la familia Laridae, incluyendo la gaviota de Franklin (L. pipixcan) (Price et al. 2003). En el Perú, S. lari ha sido registrado en la gaviota reidora americana (Leucophaeus atricilla (Linnaeus, 1758), antes Larus atricilla) proveniente de Atocongo en Lima y en la gaviota de cola negra o gaviota peruana (Larus belcheri Vigors, 1829) proveniente de Pisco en Ica (Dale 1970).

Literatura citada

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Presentado: 10/06/2015

Aceptado: 17/11/2015

Publicado online: 18/12/2015