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Revista Peruana de Biología

On-line version ISSN 1727-9933

Rev. peru biol. vol.24 no.2 Lima May/Agos. 2017

http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v24i2.13496 

TRABAJOS ORIGINALES

Análisis morfológico comparativo de las estructuras reproductivas masculinas de los géneros Orthopterygium y Amphipterygium (Anacardiaceae)

Comparative morphological analysis of male reproductive structures of Orthopterygium and Amphipterygium genera, (Anacardiaceae)

 

Victor Jimenez-Vasquez 1, Blanca León 2, Rina Ramírez 1 y Xochitl Cuevas-Figueroa 3

1 Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Facultad de Ciencias Biológicas, Laboratorio de Sistemática Molecular y Filogeografía. Lima, Perú.

2 Plant Resources Center. The University of Texas at Austin. Texas, USA.

3 Educación Superior Marista A.C. Jalisco, México.

Email Victor Jimenez-Vasquez: vr.jimenez.vs@gmail.com

Email Blanca León: leon@austin.utexas.edu

Email Rina Ramírez: rramirezm@unmsm.edu.pe

Email Xochitl Cuevas-Figueroa: xochitlcuevas@hotmail.com


Resumen

Se presenta una descripción detallada de la inflorescencia y flor masculina del género Orthopterygium (A. Gray) Hemsl. en comparación con su género hermano Amphipterygium Standl., ambos anteriormente ubicados en la familia Julianiaceae, con la finalidad de corroborar sus estatus taxonómicos. Se incluyen todas las especies de ambos géneros, O. huaucui, A. molle, A. adstringens, A. simplicifolium y A. glaucum. Se realizaron medidas de las piezas florales (longitud de la flor, longitud y número de sépalos, longitud de las anteras y longitud de los filamentos) así como la longitud de la inflorescencia, éstas fueron sometidas a un análisis de componentes principales. Las estructuras diferenciales más significativas entre ambos géneros corresponden a la longitud y número de sépalos. Esta observación soporta y corrobora los resultados ya reportados por otros autores y constituye el primer avance en el establecimiento del actual estatus taxonómico de Orthopterygium, se sostiene por tanto la consideración de ambos géneros como entidades independientes.

Palabras clave: Anacardiaceae, estructuras florales masculinas, análisis de componentes principales, Orthopterygium, Amphipterygium, sépalos.


Abstract

We present a descriptive study on the male inflorescence and flowers of the genus Orthopterygium (A. Gray) Hemsl. in comparison with their sister genus Amphipterygium Standl., formerly recognized as Julianiaceae, with the aim of corroborate their current taxonomic status. We included all species of both genera O. huaucui, A. adstringens, A. molle, A. simplicifolium and A. glaucum. We measured floral pieces (flower length, sepal length, anther length and filament length) and inflorescence. These data were compared in a principal component analysis. Sepals length and sepals number are the most significant discriminant characters between both genera. This work supports and corroborates the results obtained by other authors and comprises the first initiative on the evaluation of the actual taxonomic status of Orthopterygium and establishes the distinction of both genera as independent entities.

Keywords: Anacardiaceae; Male floral structures; principal component analysis; Orthopterygium; Amphipterygium; Sepals.


Introducción

Dentro de la familia Anacardiaceae se encuentran dos géneros hermanos de distribución disyunta, porte leñoso, dioicos, hojas resinosas y caducifolias que por muchos años fueron considerados dentro de la familia Julianiaceae. Los géneros son Amphipterygium Standley, con cuatro especies, presente desde México hasta Costa Rica y Orthopterygium (A. Gray) Hemsley, endémico de las zonas áridas de la vertiente occidental de Perú (León et al. 2007). El género Amphipterygium cuenta con cuatro especies: Amphipterygium molle (Hemsl.) Hemsl. & Rose, A. adstringens (Schltdl.) Standl., A. simplicifolium (Standl.) Cuevas-Figueroa y A. glaucum (Hemsl. & Rose) Hemsl. & Rose. Este género tiene un importante papel florístico en México, dado que es un elemento característico del bosque tropical caducifolio (Alcocer 1907; Rzedowski 1981). Asimismo, es de gran valor en la medicina tradicional mexicana (Argueta 1994). El género Orthopterygium cuenta solo con la especie Orthopterygium huaucui (A. Gray) Hemsley cuya distribución está limitada latitudinalmente entre los 11° y 14° S y altitudinalmente entre 800 y 2000 msnm (Hemsley 1907, 1908; Weberbauer 1945).

La principal diferencia entre estos dos géneros radica en sus estructuras reproductoras femeninas: la forma de la infrutescencia y la peculiar inflorescencia cimosa compuesta por cuatro flores en Amphipterygium y tres en Orthopterygium. Pese a que se han reportado diferencias mínimas en cuanto a la inflorescencia masculina de ambos géneros (Hemsley 1908), hasta el momento no se ha realizado un estudio comparativo morfométrico de sus estructuras.

La primera especie fue descrita por Schlechtendal (1843a) con el nombre de Hypopterygium adstringens, pero Hypopterygium resultó un nombre ilegítimo pues ya se había asignado anteriormente a un género de musgos y fue el mismo Schlechtendal (1843b) quien realizó el cambio por Juliania, sin embargo, no pudo ubicar el taxón en alguna familia y lo relacionó con Sapindaceae, Cupuliferae y Terebintaceae. En 1903, Hemsley y Rose realizaron la "Diagnoses specierum generis Juliania" incluyendo cinco especies: Juliania adstringens (Schltdl.) Schltdl., J. mollis Hemsl., J. huaucui A. Gray, J. amplifolia Hemsl. & Rose y J. glauca Hemsl. & Rose. Posteriormente Hemsley (1908) propuso dos géneros, Juliania de México y Orthopterygium de Perú. Fue en 1923 que Standley cambió el nombre del género Juliania por Amphipterygium donde incluyó las especies A. molle, A. amplifolium, A. glaucum y A. adstringens y agregó la subespecie

A. adstringens subsp. simpicifolium Standl. En 2001 se realizó un estudio de la familia Julianiaceae para el estado de Jalisco, México en el cual se consideró Amphipterygium amplifolium (Hemsl. & Rose) Hemsl. & Rose como sinónimo de A. molle (Cuevas-Figueroa, 2001) y ulteriormente se generó una revisión del género Amphipterygium en la cual A. adstringens subsp. simpicifolium es elevada a rango de especie como A. simplicifolium (Standl.) Cuevas-Figueroa (Cuevas-Figueroa 2005).

Orthopterygium mantuvo únicamente una especie, O. huaucui que fue reconocida por Asa Gray (1854) a mediados del siglo XIX de un ejemplar incompleto colectado en la provincia de Canta (departamento de Lima) por la expedición Wilkes. Este autor la describió como Juliania huaucui, género al que asignó también a las especies que actualmente conforman Amphipterygium. Medio siglo más tarde, William Hemsley (1907) produjo el actual cambio nomenclatural para este género, en base a material más completo.

Desde aquella fecha no se conoce de algún estudio que haya incluido individuos de otras localidades, por lo que su estatus taxonómico podría ser limitado. La cercanía morfológica entre Amphipterygium y Orthopterygium puede generar confusiones sobre su clasificación, por lo que se requiere de un análisis más detallado de las especies que los conforman, tales estudios permitirían esbozar sus relaciones evolutivas (Pell 2004, Jiménez 2014). El objetivo del presente trabajo fue evaluar el potencial discriminatorio de las estructuras florales masculinas entre los géneros Amphipterygium y Orthopterygium mediante un análisis morfométrico con la finalidad de soportar la consideración de ambos géneros como dos entidades taxonómicas independientes.

Material y métodos

Localidades de colecta e individuos estudiados.-Se obtuvieron cuatro inflorescencias masculinas maduras de O. huaucui de cuatro individuos distintos en las localidades de Castrovirreyna, departamento de Huancavelica (13°27’35" S, 75°28’19.8" W) a 1760 m de altitud y Nazca, Ica (14°51’5.7" S, 74°51’20" W) a 1400 m de altitud. La primera localidad corresponde a una ladera rocosa característica de la vertiente occidental, con la presencia de cactus columnares. La segunda localidad corresponde a una gran duna de arena conocida como Cerro Blanco, en esta se obtuvieron 7 inflorescencias de siete individuos distintos. De cada inflorescencia se extrajo indistintamente una flor terminal dehiscentes. Se colectaron, además en ambas localidades, ramas terminales desnudas de ca. 18 cm con brotes de inflorescencias y fueron cuidadosamente transportadas en papel toalla y envases de cartón. Siguiendo observaciones previas (León et al. 1997) las ramas fueron colocadas en envases plásticos con agua para inducir el desarrollo de hojas y eventualmente flores. En ambos casos, las inflorescencias fueron almacenadas en alcohol de 70°.

Los individuos colectados fueron depositados en el Herbario San Marcos (USM) del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos. No se incluyeron especímenes herborizados debido a la fragilidad generada por los años de almacenamiento y a la escasez de flores masculinas. Fueron analizadas, por tanto, once flores de Orthopterygium, cuatro de Castrovirreyna (T) y siete de Nazca (N). Las muestras de las especies de Amphipterygium fueron obtenidas de material herborizado con el mismo procedimiento que Orthopterygium y conservado en el Herbario IBUG de la Universidad de Guadalajara, Jalisco, México; se revisaron ejemplares de A. molle de nueve localidades, cuatro de A. glaucum, once de A. adstringens y cuatro de A. simplicifolium. Las flores dehiscentes fueron seleccionadas de inflorescencias maduras que ya contaban con todas las flores en antesis. De cada una de ellas se extrajo, al igual que en Orthopterygium, una flor terminal.

Tratamiento de imágenes.- La observación de las inflorescencias se realizó con la ayuda de un estereoscopio (Leica EZ4) y las tinciones de las piezas florales fueron hechas con safranina. Las flores fueron fotografiadas sobre una lámina portaobjetos con escala milimétrica con una cámara digital (Olympus VR320 de 14 megapíxeles) y las imágenes fueron analizadas con el programa Image J versión 1.49k para la obtención de medidas en milímetros. Las medidas se detallan a continuación: longitud total de la inflorescencia, tomada desde la base del raquis hasta la flor terminal (IM), longitud total de la flor, tomada desde la base del pedúnculo hasta el ápice de la antera media (LFM), longitud de cada sépalo (S), número de sépalos (NS), longitud de cada filamento (F), longitud de cada antera (A), ver Figura 1.

Análisis de Componentes Principales.- Los valores con los que se trabajó para las variables NS, F, LFM y A correspondieron a promedios por flor. Con las medidas obtenidas se realizó un análisis de componentes principales (ACP), para ello se empleó el programa R (R CoreTeam). Inicialmente, los datos fueron sometidos a un test de correlación lineal con el mismo programa ya especificado y se consideró un valor límite de 0.8 para el coeficiente de correlación de Pearson, asimismo se evaluó la significancia de estos cálculos con un p < 0.05; los datos fueron posteriormente normalizados mediante el cálculo de sus logaritmos naturales con la finalidad de que todas las variables presenten la misma desviación estándar y con ello evitar que algunas de ellas contribuyan al análisis con ponderaciones o pesos distintos (Kucharczyk et al. 2012).

Resultados

Características de las flores e inflorescencias de Orthopterygium.- En ambas localidades de colecta de O. huaucui se registraron tamaños poblacionales y estadios fenológicos distintos. Mientras que en Huancavelica se registró, a lo largo de aproximadamente 2 km, un número grande de individuos en estadío vegetativo y espaciados aproximadamente 3 metros en cada dirección, con abundantes hojas y en su mayor parte sin flores (solo cuatro individuos masculinos con flores en una hectárea). La población de Nazca estuvo conformada casi en su totalidad por individuos en estadio reproductivo, es decir sin hojas y con flores de ambos sexos, por esto se colectó un mayor número de flores en ella. Las ramas de Orthopterygium huaucui que fueron sumergidas parcialmente desarrollaron flores masculinas en el transcurso de una semana. Las inflorescencias paniculáceas axilares presentan de 3 a 4 órdenes de ramificación; péndulas con ejes pubescentes rojizos, los ejes terminales con cuatro o cinco flores en una cima con una bráctea basal. Flores actinomorfas, apétalas con tres a siete piezas, usualmente isostémonas, sépalos y estambres alternos. Los estambres más largos que los sépalos, y filamentos tan largos como las anteras. Anteras basifijas, ditécicas, con pilosidad sobre todo distal, dehiscencia longitudinal. Los sépalos pilosos ligeramente connatos en la base, laciniados, con vena media evidente. Las medidas y comparaciones con el género Amphipterygium se resumen en la Tabla 1(ver Fig. 1).

Diferencias cuantitativas entre Orthopterygium y Amphipterygium.- En cuanto a las longitudes totales de las in-florescencias de Amphipterygium, estas se registraron entre 2 cm (en A. glaucum) y 20.5 cm (en A. simplicifolium), mientras que en Orthopterygium huaucui hasta 8.7 cm. Por otro lado, la longitud de la flor entre 1.5 mm (en A. simplicifolium) y 4.5 mm (en A. molle); mientras que 2.5 mm en Orthopterygium. Se registró un número de sépalos de entre 6 y 9 en Amphipterygium, y entre 3 y 5 en Orthopterygium. En Orthopterygium se obtuvieron medidas de los sépalos de cerca de 1.28 mm, siendo estos casi tan largos como los filamentos. En Amphipterygium los filamentos presentaron entre 0.1 mm (en A. glaucum) y 0.7 mm (en A. simplicifolium), mientras que 1 mm en Orthopterygium. Las anteras se registraron entre 0.7 mm (en A. adstringens) y 1.4 mm (en A. molle), mientras que en 1 mm en Orthopterygium. Valores extremos de estas medidas y promedios se resumen en la Tabla 1(ver Fig. 1).

Análisis de Componentes Principales.- Todos los valores de correlación de Pearson fueron menores a 0.80 y estadísticamente significativos (p < 0.05), por lo que se procedió con el ACP. La primera componente (CP1) del ACP explica el 44.89% de la varianza; la segunda (CP2), el 23.00% y la tercera (CP3), el 12.00%; con ellas se explica el 79.89% de la varianza total. Las variables que contribuyen en mayor proporción con cada componente son las siguientes: para la CP1, longitud del sépalo (S) y el número de sépalos (NS) con contribuciones de -0.54 y -0.47 respectivamente; para la CP2 la longitud de la inflorescencia masculina (IM) y la longitud de la antera (A) con contribuciones de 0.52 y 0.48 respectivamente; para la CP3 la longitud de la inflorescencia (IM) y la longitud de la flor masculina (LFM) con contribuciones de -0.70 y 0.61 respectivamente; las mismas que se resumen en la Tabla 2.

En las gráficas generadas con las tres primeras componentes del ACP (Fig. 2), se distinguen las diferencias entre ambos géneros, por ejemplo en la Figura 2A (PC1 vs. PC2), sépalos en menor cantidad y longitud en Orthopterygium (Fig. 3A), mientras que valores variables tanto de la inflorescencia como de la antera en Amphipterygium (Fig. 3B); en la Figura 2B (PC1 vs. PC3) se muestra un patrón similar en el que Amphipterygium presenta longitudes variables de flor e inflorescencia masculinas.

Discusión

En función a la descripción de Amphipterygium (Hemsley 1908), trabajos posteriores basados en el desarrollo floral (Bachelier & Endress 2007), revisiones modernas del género (Cuevas-Figueroa 2005) y los resultados obtenidos en este estudio; las diferencias entre las flores masculinas de estos dos grupos corresponden a la longitud y número de los sépalos, siendo ambos mucho más largos y numerosos en las especies de Amphipterygium. Este resultado se basa en el 44,89% de varianza explicada por la primera componente del ACP y soporta los hallazgos de Hemsley (1907, 1908) realizados sobre los escasos especímenes de Orthopterygium de la localidad tipo. Este es el segundo estudio comparativo realizado en el grupo desde Stern (1952), que abordó aspectos de anatomía comparada del tallo.

Diferencias entras las estructuras reproductoras masculinas dentro de cada género y entre los géneros.- En este grupo de anacardiáceas, el número de sépalos corresponde al número de estambres. Las especies de Amphipterygium tienen entre 6 y 8 sépalos, y pueden llegar a 9 en A. molle, mientras que en Orthopteygium se han observado, en este estudio, flores trímeras, tetrámeras y pentámeras. También se han observado en Orthopterygium flores terminales casi fusionadas que dan la apariencia de ser heptámeras y octámeras de complicada diferenciación dado el tamaño reducido de estas estructuras. Esta discriminación basada en el número de sépalos y longitud de las anteras ha sido reportadas también en los géneros Thottea (Aristolochiaceae, Shaiju & Omanakumari 2010) y Leandra (Melastomataceae, Reginato & Michelangeli 2016). Otro detalle a resaltar corresponde a la especie A. glaucum, la cual pese a presentar los valores más bajos en casi todas las medidas a excepción de la longitud de los filamentos, no se distingue del resto de especies de su género, esta característica es más bien propia de A. molle (Fig. 1). Esta baja distinción de estructuras florares a nivel intragenérico ha sido también registrada en especies de reciente diversificación como en el género Orchis (Orchidaceae, Pinheiro & De Barros 2008); no obstante los resultados de Weeks et al. (2014) que datan la divergencia de ambos géneros en el Mioceno medio entre 18 y 12 ma y de Jiménez (2014) entre 16,5 y 14,8 ma; por otro lado, no se cuenta aún con un estudio filogenético de todo el grupo que pueda esclarecer edad de diversificación de Amphipterygium.

Baja variabilidad entre las estructuras reproductoras masculinas en ex Julianiaceae.- Numerosos estudios correlacionan la variabilidad de estructuras florales en especies cercanas, con la presencia de polinizadores (Solanaceae, Perez 2011; Saxifragaceae, Thompson 2013; Orchidaceae, Jacquemyn et al. 2012; Campanulaceae, Muchhala 2006; Gesneriaceae, Joly et al. 2016) y/o con gradientes de distribución (Calceolariaceae, Cosacov et al. 2013); sin embargo las especies de estos dos géneros se encuentran separadas por cerca de 3500 kilómetros y presentan polinización anemófila, esto es por medio del viento, y por tanto las diferencias de sus piezas florares no podrían atribuirse a esta causa. No obstante, no debería descartarse la presencia no reportada de otro mecanismo de polinización; en tanto no se demuestre lo contario, sería la ausencia de polinizadores una explicación para la baja variabilidad y diferenciación de las estructuras florales femeninas ya expuestas en Amphipterygium por otros autores (Hemsley 1907, 1908; Cuevas-Figueroa 2001) y principalmente para las masculinas observadas en este estudio, al no constituir aquellos una fuente de presión selectiva.

Significancia de los resultados.- El análisis de componentes principales (ACP) es una metodología estadística de reducción de variables que permite identificar las variables discriminativas en los datos y no requiere de información a priori sobre la organización y/o agrupación de los mismos (Shipunov & Baternan et al. 2005; Henderson 2006; De La Estrella et al. 2009). Numerosos autores han empleado el ACP sobre datos derivados de estructuras florales para la identificación de especies cercanas y géneros como Schizanthus (Solanaceae, Perez 2011), Lithophragma (Saxifragaceae, Thompson 2013), Orchis (Orchidaceae, Jacquemyn et al. 2012), Burmeistera (Campanulaceae, Muchhala 2006), Rhytidophyllum (Gesneriaceae, Joly et al. 2016) y han corroborado la practicidad y aplicaciones de la misma. Los resultados de este estudio, basados en nuestro análisis de componentes principales (ACP), corroboran que las siguientes estructuras florales masculinas: sépalos en número y longitud, son suficientemente discriminativas como para soportar la independencia de ambas entidades taxonómicas. A este hallazgo, debemos añadir que la principal diferencia entre las especies de Amphipterygium corresponde al tipo de hojas y en menor grado a las inflorescencias y flores femeninas; siendo estas últimas principalmente diagnosticas entre Amphipterygium y Orthopterygium. Este estudio corresponde a la primera iniciativa, en más de medio siglo, por revalorar las relaciones evolutivas de dos géneros hermanos que podrían ofrecer indicios sobre las conexiones florísticas ancestrales entre los hemisferios norte y sur del continente americano; futuros estudios filogenéticocomparativos y filogeográficos soportados o acompañados por análisis morfométricos, como el realizado en el presente, serán necesarios para una mejor comprensión del origen de este grupo de anacardiáceas.

Agradecimientos

Nuestro más sincero agradecimiento a los siguientes colaboradores: David Figueroa Morales por su participación durante las colectas de campo, André Ampuero León por su colaboración con los análisis de datos.

Literatura Citada

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Fuentes de financiamiento: Alice F & M. Tryon; UNMSM VRI-CSI Nº 111001025 Convenio Nº70-2009-APECO-CI.

Información sobre los autores: Información sobre los autores: VJ-V: idea principal del trabajo, colecta y análisis de datos; BL: análisis de datos; RR: análisis de datos; XC-F: colecta y análisis de datos; VJ, BL, RR, XC-F: elaboraron, revisaron y aprobaron el manuscrito.

Los autores no incurren en conflictos de intereses.

Permisos de colecta:

Servicio Nacional Forestal y de Fauna Silvestre (SERFOR) del Ministerio de Agricultura y Riego - permiso de recolección No. 012-2009-AGDGFF-DGEFFS.

 

Presentado: 25/11/2016

Aceptado: 25/02/2017

Publicado online: 15/07/2017