Introducción

Las microcuencas del flanco oeste del Parque Nacional Yanachaga Chemillén (PNYCh) cumplen un rol importante en el abastecimiento de agua para uso y consumo de las poblaciones circundantes de la provincia de Oxapampa, además de brindar muchos otros servicios ecosistémicos (INRENA 2005, 2008, MINAM 2012). Pese a su importancia, estas microcuencas están siendo afectadas por actividades antrópicas que estarían influyendo negativamente en la calidad principalmente por la ganadería extensiva, la extracción forestal y las malas prácticas agrícolas. En Oxapampa, entre los años 2014 a 2019 la cobertura vegetal del distrito de Oxapampa se ha reducido de 64 a 55% debido al aumento de la urbanización y al aumento de las zonas agrícolas de 22.6 a casi 32% en los mismos años (^{Echevarria & Roman 2019}). En el año 2018, el Instituto del Bien Común (IBC) realizó un análisis de uso del suelo por medio de imágenes satelitales y comprobación en campo en varias cuencas de Oxapampa con importancia hídrica. Este análisis determinó que fuera del PNYCh, y en la cuenca San Alberto, el cambio de uso del suelo del bosque a otro tipo de uso (pastos, purma, agricultura o plantación forestal) fue de más de 50% (^{Perret 2018}, Perret et al. 2017). Se conoce que los bosques de protección de cabeceras de cuenca y de laderas y riberas suelen ser muy importantes para controlar a erosión y sedimentación, filtrar y mejorar la calidad del agua y regular la productividad del agua y recarga de acuíferos (^{Llerena 2008}). Sin embargo, en las zonas de interés hídrico (ZIH) analizadas por el IBC, la cobertura de bosque nativo ha sido modificada para otros usos (Perret 2018). Específicamente, la cobertura natural de bosques nativos de la ZIH La Colina ha sido modificada en un 10.15% principalmente en la cuenca baja, en la zona Dos de mayo el bosque se ha modificado en un 36%, principalmente en la zona media y baja. Por otro lado, el bosque en la zona El polvorín ha sido modificado en un 48% principalmente en la zona media y baja, y en la zona San Alberto en un 27,5% para otros usos. Por estas amenazas, es necesario conocer el estado de calidad de estas microcuencas y sus interacciones (^{Roldan 2016}).

El estado ecológico de los ríos es un concepto que implica el estado de su salud y de su funcionamiento como sistema, y para determinarlo debe realizarse tanto la evaluación de la ribera del río y del ambiente acuático (^{Roldán 2003}). Por otro lado, de acuerdo a ^{Acosta et al. (2009}), el estado ecológico de un río incluye un diagnóstico del bosque ribereño, áreas adyacentes, el canal y el lecho del río y los peces, macroinvertebrados, algas o bacterias que los habitan, consistiendo finalmente en una medida de la calidad de las aguas. En el 2008, el F.E.M. (grupo de investigación Freshwater Ecology and Management de la Universidad de Barcelona), desarrolló una metodología de muestreo y determinación del estado ecológico de los ríos alto andinos aplicados en Ecuador y Perú, denominado protocolo de evaluación de la Calidad Ecológica de Ríos Andinos (C.E.R.A) (Acosta et al. 2009). Este protocolo C.E.R.A proporciona herramientas sencillas de evaluación del ambiente acuático y la vegetación que lo rodea, incluyendo el índice de calidad de hábitat fluvial (I.H.F) (^{Pardo et al. 2002}), el índice del estado de la vegetación de ribera (QBR-And, modificado a partir del índice QBR) (^{Munné et al. 2003}) y el índice biótico andino de macroinvertebrados IBA. Luego estos 3 índices se combinan para estimar el índice ECOSTRIAND y establecer el estado ecológico de los ríos andinos (Acosta et al. 2009).

Las evaluaciones biológicas de la calidad de aguas complementan las medidas fisicoquímicas, que por sí solas no proveen adecuada información de los efectos de perturbación sobre los organismos vivientes (^{Metcalfe 1989}). Una comunidad acuática en un sitio puntual es un indicador de las condiciones que allí están dominando (Bonada et al. 2006). En la Unión Económica Europea los estudios con macroinvertebrados son exigidos por la legislación para evaluar la calidad del agua (DOCE 2000, ^{Prat el at. 2009}). En Costa Rica también la legislación incluye la evaluación de bentos y específicamente de macroinvertebrados como indicadores de calidad de agua y establece que el índice a utilizar debe ser el BMWP-CR adaptado para el país (MINAE-S 2007).

En Oxapampa, en la microcuenca San Alberto, cuyas nacientes se originan en el PNYCh se han empleado macroinvertebrados acuáticos como indicadores biológicos para determinar la calidad de agua (^{Salcedo & Trama 2014}, Salcedo et al. 2013, ^{Waggoner 2006}), pero es necesario ampliar los estudios a otras cuencas y recopilar información que represente a la zona y al ecosistema, y así destinar esfuerzos hacia su manejo adecuado. El objetivo del estudio fue caracterizar el hábitat acuático, la vegetación ribereña y las comunidades de macroinvertebrados acuáticos para determinar cuáles de estos taxa pueden ser considerados como bioindicadores de la calidad de agua en la zona. Asimismo, la aplicación del protocolo CERA (incluyendo los índices IHF, Qbr-And, IBA y ECOSTRIAND) en siete cuencas de ecosistemas de selva alta del PNYCh y su zona de amortiguamiento. Los resultados de este estudio permiten establecer una línea base que puede ser utilizada para comparar entre las cuencas y en el tiempo para monitorear los cambios de hábitat, cobertura vegetal y su impacto en las comunidades acuáticas.

Material y métodos

Área de Estudio.- El Parque Nacional Yanachaga Chemillén (PNYCh) es un Área Natural Protegida creada el 29 de Agosto de 1986 mediante el Decreto Supremo N° 068-86-AG, en la provincia de Oxapampa, departamento de Pasco distribuido en los distritos de Oxapampa, Huancabamba, Pozuzo, Villa Rica y Palcazú (INRENA 2005). Se extiende sobre la cordillera Yanachaga en la vertiente oriental de los Andes, con una superficie 122000.0 ha y una gradiente altitudinal que va desde los 370 hasta los 3800 m, donde se conservan muestras representativas de ecosistemas de selva baja, selva alta y pajonal o puna húmeda (SERNANP 2015). El paisaje dominante son las montañas cubiertas por bosques surcadas por profundos cañones. En general, su relieve es muy accidentado, predominando las laderas rocosas cubiertas por bosques con pronunciadas pendientes que puede observarse, tanto al este como al oeste del río Palcazú (MINAM 2012).

El estudio se realizó en siete microcuencas: Llamaquizú, San Luis, Navarra, Quillazú, San Daniel, Yanachaga y San Alberto, ubicadas en el flanco oeste del PNYCh y formadas por bosques húmedos - montano bajo tropical y los bosques muy húmedos - Montano bajo tropical, en los distritos de Oxapampa y Huancabamba. Se determinaron tres áreas de muestreo para cada microcuenca, una en la zona alta (dentro el PNYCh), otra en la zona media y la última en la zona baja. La zona media y la zona baja en la zona de amortiguamiento del área protegida (Fig. 1). Los puntos de muestreo fueron georeferenciados y se realizó un mapa para cada microcuenca por medio del programa Arc Gis 10.2. (Tabla 1).

Figura 1 Puntos de muestreo (círculos negros) en el Parque Nacional Yanachaga Chemillén y su Zona de Amortiguamiento. Se muestran las cuencas evaluadas. 

Tabla 1 Ubicación geográfica de los puntos de muestreo en las cuencas evaluadas. PNYCH: Parque Nacional Yanachaga Chemillén; ZA PNYCH: Zona de amortiguamiento del Parque Nacional Yanachaga Chemillén. 

Muestreo.- La recolección de datos se llevó a cabo durante los meses de mayo a agosto de 2013 en la microcuenca San Alberto y de Junio a Septiembre de 2015 en las microcuencas Quillazú, San Luis, Yanachaga, Navarra, San Daniel y Llamaquizú. Se definieron 3 zonas de muestreo (Zona alta, media y baja) con las condiciones necesarias para los fines del estudio por cada microcuenca (Tabla 1).

En todas las zonas se midieron factores fisicoquímicos, se determinó la calidad del hábitat fluvial, la vegetación de ribera y la comunidad de macroinvertebrados como se detalla a continuación:

Factores Fisicoquímicos.- En cada punto de muestreo se tomaron los datos fisicoquímicos por triplicado. Se midieron datos de Temperatura (°C), pH, conductividad eléctrica (µS), salinidad (ppt) y oxígeno disuelto (mg/L) por medio de un equipo multiparamétrico marca YSI 85, la turbidez utilizando un disco Secchi y la profundidad con una regla de metal.

Índice de Hábitat Fluvial (IHF) [^{Pardo et al. 2002}].- El índice evalúa las condiciones y características físicas de cada sitio incluyendo la presencia y frecuencia de rápidos y pozas con sedimentos, la composición del sustrato, la velocidad y profundidad del lecho acuático, el porcentaje de sombra en el cauce, elementos de heterogeneidad y la cobertura de la vegetación acuática y establece puntajes para las opciones presentes en cada sitio. De esta forma, pretende valorar la capacidad del hábitat físico para albergar una fauna determinada. De acuerdo a los autores, valores del IHF inferiores a 40 indican serias limitaciones de calidad de hábitat para el desarrollo de una comunidad bentónica diversa, siendo el óptimo superior a 75.

Índice de Calidad de Vegetación de Ribera Andina (Qbr-And) [Munné at al. 1998].- Se obtiene de la evaluación de la vegetación de ribera en cada zona de muestreo, mediante la observación de 25 m lineales por ser un río pequeño. Contiene cuatro categorías que recogen distintos componentes y atributos de las riberas: cubierta vegetal, estructura de la vegetación, naturalidad y complejidad del bosque ribereño y grado de alteración del canal fluvial; estableciendo una calidad buena y en estado natural con un valor de mayor a 95; de 90 - 75 una calidad buena de bosque con ligeras perturbaciones; de 70 - 55 con una calidad aceptable pero con inicio de una alteración importante; con valores de 30 - 50 con una mala calidad y con alteración fuerte; y < 25 con una calidad pésima y degradación extrema. Cada categoría puede sumar un máximo de 25, mientras que 100 sería el valor total del QBR-And para un ecosistema ribereño perfectamente conservado como se describe en la Tabla 2 (^{Acosta et al. 2009}).

Tabla 2 Valores de referencia y representación colorimétrica para los índices de calidad utilizados. Índice de Hábitat Fluvial (IHF), Índice Biótico Andino (IBA), Índice de quebrada andino ribereño (Qbr-And) e Índice del Estado Ecológico Andino (ECOSTRIAND) resultado de una combinación de IBA y Qbr-And. 

* Elaborado con datos de Pardo et al, 2002.

** Tomado de Acosta et al, 2009.

Muestreo de macroinvertebrados.- Se tomaron 3 muestras de macroinvertebrados por cada tipo de sustrato (arena, hojarasca, o piedras) presente en cada zona/cuenca evaluada, obteniendo un total 189 muestras. Los métodos utilizados fueron de acuerdo al tipo de sustrato encontrado:

Sustrato Piedra: Se midió 1 m² en cada sitio para muestrear el lecho del río, las piedras y cantos rodados se colocaron en un balde con agua para ser lavados, posteriormente el contenido es tamizado (500 µ) y almacenado (^{Salcedo & Trama 2014}, Salcedo & Cosme 2013).

Sustrato arena: se usó una red Surber de 30x30 cm (^{Metcalfe 1989}). Consistió en colocar la red Surber sobre la arena contraria a la dirección de agua del río para luego mover el sustrato con la mano con el objeto de que la corriente arrastre a los macroinvertebrados dentro de la red, para posteriormente ser almacenados.

Sustrato Hojarasca: consiste en retirar y limpiar montículos de hojarasca atrapados en el lecho del río (superficies de 1m²) en un balde lleno de agua, para luego ser tamizadas y almacenadas (^{Salcedo & Trama 2014}).

Todas Las muestras colectadas se almacenaron en frascos de plásticos, rotulados, fijados en alcohol al 70% y llevados al laboratorio para su posterior identificación. Si bien los muestreos de San Alberto fueron realizados en un período anterior al resto de las cuencas, se utilizaron los mismos métodos de muestreo y fueron realizados por los mismos investigadores.

En el laboratorio, las muestras colectadas fueron limpiadas con el fin de eliminar partículas no deseadas, luego, con el apoyo de una lupa binocular estereoscópica 3X (ARCANO), los macroinvertebrados fueron separados en base a su parecido morfológico (morfo especies), y finalmente con ayuda de un estereoscopio XTL-500 de 10 - 40X (Olympus), se realizó la identificación de los individuos con el uso de claves taxonómicas y libros de especialistas de América (^{Domínguez & Fernandez 2009}, ^{Pennak 1978}, Pennak 1989, ^{Roldán 1988}, Roldán 2003, Merritt & ^{Cummins 1996}). Se define taxa como el número total de organismos identificados del nivel taxonómico más fino para una muestra dada (el nivel de familia o género no se cuenta si se ha identificado hasta el nivel de especie) (^{Trama 2014}). A partir de los resultados de identificación taxonómica se estimaron los siguientes índices de calidad en base a los macroinvertebrados presentes:

Índice de calidad IBA (Ríos et al. 2014) (Tabla 2).- Este índice considera la tolerancia o sensibilidad de las familias que incluye y al final de la identificación de las mismas el valor de cada familia se suma dando un total que debe ubicarse en una de las categorías de calidad: > 74 indica calidad muy buena, entre 45 - 75 calidad buena, entre 27 - 44 calidad moderada, entre 11 - 26 calidad mala y <11 calidad pésima.

Índice de calidad BMWP-Col (^{Roldán 2003}) (Tabla 2).- Al igual que el índice IBA, el BMWP-Col fue adaptado desde el BMWP (^{Armitage 1983}), el cual combina el número de familias tolerantes/sensibles con valores del 0 al 10 y la suma da el valor de calidad que se ubica en una de las categorías definidas para el índice: > 150 indica calidad buena a muy buena, entre 61 - 100 calidad aceptable, entre 36 - 60 calidad dudosa, entre 16 - 35 calidad crítica y <15 calidad muy crítica.

Índice de Calidad FBI (^{Hilsenhoff 1988}) (Tabla 2).- Se basa en la estimación de un promedio ponderado del valor de tolerancia de la abundancia de los diferentes taxa a nivel de familia. El valor del índice va de 0 a 10 siendo 10 el hábitat más contaminado.

Combinando los índices estimados de IHF, Qbr-And y el IBA se estimó el índice ECOSTRIAND como producto final del protocolo C.E.R.A como se detalla a continuación:

Índice del Estado Ecológico Andino (ECOSTRIAND) (^{Acosta et al. 2009}) (Tabla 2).- Es un índice que pretende valorar de forma global la calidad del ecosistema fluvial, incluyendo la ribera además de la calidad de las aguas y de la comunidad de macroinvertebrados. Incluye la estimación del índice IHF, ABI y Qbr-And y su combinación de acuerdo los valores de los tres índices involucrados, como se detalla en la Tabla 2.

Análisis de datos.- Los índices de calidad IHF y Qbr-And se compararon de forma cualitativa entre cuencas y zonas de muestreo (alta, media y baja). Los factores fisicoquímicos se promediaron y organizaron en una tabla por punto de muestreo y cuenca para ver las variaciones de forma cualitativa. Luego de la fase de identificación los individuos, taxa, familias y órdenes fueron contabilizados y organizados para cada muestra/punto de muestreo/cuenca y se estimaron las siguientes:

Se determinó la composición y estructura de la comunidad de macroinvertebrados para cada orden/punto de muestreo. Se estimaron los índices IHF, Qbr-And y ECOSTRIAND (Tabla 2). Se estimó el IBA (Tabla 2), el BMWP-Col y el FBI el en cada zona de muestreo/cuenca (^{Fernández 2002}, ^{Mafla 2005}, ^{Roldán 2003}) (Tabla 3).

Tabla 3 Valores de referencia para los índices de calidad de agua BMWP-Col y FBI. 

Los datos tomados en la cuenca de San Alberto corresponden a un período de muestreo anterior, por lo que los mismos se mantuvieron separados del total y solo se sumaron cualitativamente para efecto de la evaluación completa de todas las cuencas.

Resultados y discusión

IHF y Qbr-And.- Los valores del índice Qbr-And para las siete cuencas evaluadas y en cada punto de muestreo se detallan en la Tabla 4. Dentro del PNYCh (Zona alta de la microcuencas), los valores del índice de hábitat fluvial como el de vegetación de quebrada andina fueron los más altos en comparación con la cuenca media y baja. En general, al descender por las cuencas, la calidad y cantidad de tipos de sustrato y espacios para hábitat, así como la calidad del bosque de la ribera disminuyen. El valor óptimo del índice IHF es de 75, por lo que solo los puntos de muestreo dentro del PNYCh, además de Quillazú (zona baja), Navarra, Yanachaga y San Luis (zona media), presentaron una “buena calidad”, mientras que los otros puntos mostraron menos elementos de heterogeneidad, obteniendo puntuaciones inferiores, siendo solo la zona baja de San Alberto considerada de mala calidad (valor IHF 32).

Se puede observar que dentro del PNYCh los valores del índice de vegetación de quebrada andina fueron máximos con valores de 100, y que al descender por la cuenca la calidad del bosque ribereño disminuye. Los valores más bajos se muestran en la zona baja de las cuencas Navarra y San Alberto (35 y 30 respectivamente) lo que indica que en estas cuencas hay un ecosistema ribereño de mala calidad.

Las cuencas Yanachaga y San Luis son las más conservadas en la parte de la cuenca media, debido a que el valor del índice se mantiene en el valor máximo. Sin embargo, las otras cuencas en la zona media ya presentan un inicio de alteración ligeramente perturbada y con una alteración importante en cuanto a la calidad de vegetación. La disminución de la calidad de hábitat de ribera coincide con diferentes estudios en las cuales las cuencas bajas o cuencas con degradación de la vegetación ribereña han tenido una menor cobertura vegetal nativa producto de actividades humanas o se ha modificado el bosque ribereño en términos de estructura y conectividad (^{Carrasco et al. 2014}, Ordóñez 2011). Asimismo, varios estudios en bosques ribereños a distintas altitudes muestran el mismo tipo de perturbación ya sea fuera de zonas de protección o de referencia, alejados de la cuenca alta donde se encuentra la vegetación nativa considerada en estado natural o en zonas inaccesibles o difíciles de modificar por las personas debido a las altas pendientes (^{Palma et al. 2009}, ^{Galeano-Rendón et al. 2017}, Gamarra et al. 2017, ^{Kutschker et al. 2009}). La presencia de bosque genera una mayor heterogeneidad de hábitats en los ríos debido al aporte de hojas y material vegetal que cae en los cursos de agua, por lo que la presencia o no del mismo condiciona aspectos físicos que influyen en los patrones de biodiversidad acuática (^{Teresa & Casatti 2010}, Kutschker et al. 2009)

^{Voelz y McArthur (2000}) mencionan que la heterogeneidad del hábitat fluvial es uno de los principales factores de influencia de la riqueza de especies de invertebrados acuáticos. Un IHF alto para la cuenca alta indica que el hábitat fluvial alberga una comunidad de macroinvertebrados diversa. Esto se debe a que existe alimento y espacio físico suficiente para este grupo de organismos. Por otro lado, se sabe que las riberas constituyen uno de los aspectos más importantes en términos de calidad ecológica del ecosistema acuático (^{Suárez et al. 2002}). Uno de los aspectos fundamentales es la capacidad de incidir sobre el control de la temperatura del agua por medio de la cobertura del dosel (^{Beschta et al. 1987}). Esto se puede observar en los resultados de aumento de temperatura al bajar en todas las cuencas evaluadas en las cuales además la cobertura del dosel ha disminuido. Asimismo, la cobertura el dosel condiciona la función de filtración de materiales orgánicos externos y nutrientes (^{Fisher & Likens 1973}, ^{Schade et al. 2002}, Suárez et al. 2002). En nuestro trabajo, el aumento de conductividad eléctrica en las cuencas bajas y medias con respecto a las cuencas altas evaluadas (dentro del PNYCh con dosel completo) podría ser causado por una disminución del dosel como se ha estimado mediante el índice Qbr-And en las zonas fuera del área protegida. Los ecosistemas ribereños están dentro de los ecosistemas más amenazados a nivel global debido a la degradación o pérdida de la cobertura vegetal (^{Carrasco et al. 2014}).

En este trabajo, se evidencia que un mayor valor de los índices de IHF y QBR-And de las cuencas evaluadas, se debe principalmente a la presencia del bosque existente dentro del PNYCh en la parte alta, en la cual tanto los ecosistemas boscosos y los recursos acuáticos están protegidos y preservados por las normas del Estado. Al bajar por las cuencas, se ha observado una disminución del índice Qbr-And que corresponde a una disminución de la cobertura del dosel nativo y degradación debido a introducción de exóticas excepto en la cuenca baja de Quillazú. Asimismo, el índice IHF que establece el hábitat fluvial dentro del curso de agua disminuyó en todas las cuencas excepto en la cuenca baja de Quillazú al igual que para el caso del Qbr-And. Esto coincide con los diseñadores de los índices, que afirman que ambos índices están estrechamente relacionados y mientras más altos o bajos son los valores QBR-And, más altos o bajos también resultarán los del IHF (^{Acosta et al. 2009}).

La disminución de ambos índices de calidad de hábitat ribereño y acuático observado al aplicar el protocolo CERA en casi todas las cuencas coincide con el cambio de uso del suelo y la deforestación para monocultivos de especies exóticas principalmente (^{Perret et al. 2017}), la presencia de residuos sólidos y desagües provenientes de chancherías, entre otras observaciones durante este estudio en la zona. Asimismo, la degradación suele ser más intensa en las partes bajas de los ríos, que en las cabeceras donde en muchos casos los bosques ribereños están bien estructurados (^{Palma et al. 2009}, ^{Suárez 2002}, ^{Teresa & Casatti 2010}). Para el presente estudio, los valores de IHF y QBR-And más bajos se encuentran en las zonas medias y bajas de las cuencas, donde existen altos índices de deforestación y cambio de uso de suelos para la agricultura, ganadería y actividades forestales, además de otras actividades antrópicas como el arrojo de residuos sólidos y vertimientos no autorizados ni controlados.

En Oxapampa, del 2014 al 2019 la superficie de zonas agrícolas aumentó 22.6% a casi 32% (^{Echevarria & Roman 2019}). Según MPO (2010) el 9.35% de la provincia de Oxapampa está destinada para uso agropecuario, el 37.39% para uso forestal y el 53.26% para protección. Sin embargo, los usos agropecuarios, agricultura y ganadería, son las actividades más importantes de la provincia, lo que propicia a un uso inadecuado de los suelos debido a que son utilizadas áreas forestales o de protección para estos fines (MPO 2010). La cuenca San Alberto (1726.63 hectáreas) es parte de una cuenca mayor llamada Chorobamba de unas 6795500 hectáreas (^{Perret et al. 2017}). De acuerdo a un informe de usos y cobertura de la tierra realizada por el IBC (Instituto del bien común) la cuenca San Alberto tiene un 72% de bosque nativo, 17% de zonas de pastizales, 2% de purma, 7% de agricultura y 2 % de plantaciones forestales. Sin embargo, dentro del PNYCh casi el 100% del área correponde a bosque conservado y fuera del área protegida más de un 50% de este ecosistema se ha transformado en otros usos del suelo por actividades humanas (Perret 2018).

Muchos autores coinciden en que la degradación suele ser más intensa en las partes bajas de los ríos que en las cabeceras donde en muchos casos los bosques ribereños están bien estructurados (^{Suárez et al. 2002}, ^{Galeano-Rendón et al. 2017}). La degradación de los bosques ribereños ya sea por la instalación de plantaciones forestales de especies exóticas, caminos, cultivos y tierras para ganado, contribuye a erosionar las riveras de los ríos y el área. En varios países se ha utilizado el QBR o el Qbr-And para evaluar las zonas ribereñas y las actividades de conservación o restauración de las zonas para recuperar el ecosistema degradado (^{Arcos et al. 2005}, ^{Carrasco et al. 2014}, ^{García & Jiménez 2003}, ^{Munné et al. 2003}, ^{Posada & Arroyave 2015}, Suárez et al. 2002).

Factores fisicoquímicos.- En la Tabla 5 se muestran los valores medios de los parámetros fisicoquímicos tomados para cada punto de muestreo y cuenca. Se puede observar que la temperatura, la conductividad eléctrica y la salinidad (en tres de las cuencas) aumentan al descender desde el PNYCh hasta la zona media y luego a la zona baja en la zona de amortiguamiento, mientras que el Oxígeno disuelto en general disminuye y el pH, y profundidad se mantienen variables. En ninguno de los puntos de muestreo se observó turbidez en el agua.

Macroinvertebrados.- Se identificaron y contabilizaron 179 taxa pertenecientes a 66 familias y 14 órdenes de macroinvertebrados durante toda la evaluación (Apéndice 1). En general la riqueza de familias y géneros variaron entre las tres zonas en cada muestra y entre cuencas, en algunos casos aumentando y en otros disminuyendo al descender en las cuencas (Apéndice 1). En las cuencas Llamaquizú, San Luis y San Alberto el número de taxa y familias disminuyó desde la cuenca alta, a la media y a la baja lo cual coincide con una disminución de los índices Qbr-And e IHF. Mientras que en las cuencas San Daniel, Navarra, Quillazú y Yanachaga el número de taxa y familias aumentó en la zona media o en la zona baja. En el caso de estas últimas cuencas la respuesta de los macroinvertebrados no responde directamente a la modificación del cambio en el hábitat fluvial y de hábitat ribereño.

Riqueza.- Los órdenes con mayor diversidad en términos de riqueza de macroinvertebrados para todas las zonas y cuencas evaluadas se detallan en la Tabla 6. En todas las zonas altas de todas las cuencas el orden más diverso en términos de riqueza de taxa fue Trichoptera (27.1 - 34.4%), luego Ephemeroptera (19.4 - 28.1%) en Llamaquizú y Navarra respectivamente y Diptera (21.3 - 37.3%) para San Daniel, San Luis, Quillazú, Yanachaga y San Alberto. En la mayoría de las zonas medias evaluadas el porcentaje de riqueza de macroinvertebrados de Ephemeroptera disminuyó excepto en San Daniel. Algo similar ocurrió con Trichoptera que disminuyó en casi todas las zonas medias excepto para Navarra y San Alberto. En las zonas bajas, el orden más diverso para las cuencas San Luis, Quillazú y Yanachaga fue Diptera (25.5-30.8%). Para la cuenca Llamaquizú fue Ephemeroptera (26.1%), mientras que Trichoptera para las cuencas Navarra y San Alberto (24.0 - 34.5%). En San Daniel, el porcentaje de riqueza más importante fue igual para Trichoptera y Diptera (23.1%).

Este cambio en la riqueza de la comunidad, especialmente de Trichoptera y Ephemeroptera a Diptera, en algunas cuencas desde la zona alta a la media y la baja, coincide con una disminución de las familias sensibles a la contaminación y un aumento de algunas tolerantes a la misma (ver Tabla 6).

Abundancia- En la mayoría de las zonas altas evaluadas el porcentaje de abundancia de macroinvertebrados del orden Trichoptera fue el más alto (35.9 - 62.4%) excepto para las cuencas Yanachaga (Diptera 36.2%) y San Luis (Ephemeroptera 38.1%) (Tabla 7). En las zonas medias, el porcentaje de Trichoptera disminuyó en las cuencas Llamaquizú, San Daniel, Quillazú, Navarra y San Alberto pero aumentó en las otras cuencas. En Navarra y San Alberto, el orden Ephemeroptera fue el más alto (40.2 - 54.0%) y en Yanachaga fue Diptera. De manera general, el porcentaje del orden Diptera fue mayor en la zona media que en las otras zonas. El orden más abundante en las zonas bajas fue Ephemeroptera (29.6 - 56.7%) excepto en la cuenca Llamaquizú y en San Luis (Trichoptera).

Al contrario de lo esperado, pareciera que las condiciones de aumento de temperatura y conductividad en las partes bajas de las cuencas, probablemente condicionados por una disminución en la cobertura vegetal y el aumento de algunas condiciones fisicoquímicas habrían favorecido a algunas familias y taxa que fueron más abundantes (Tabla 7).

Calidad de agua.- De acuerdo a la evaluación realizada en cada cuenca y zona, se presentan los índices de calidad de agua IBA, el BMWP-Col y FBI (Tabla 8).

Tabla 8 Valores de los índices IBA, BMWP-Col y FBI para cada cuenca y zona evaluada y los colores de referencia cuando corresponde. ZA: zona alta; ZM: zona media; ZB: zona baja. 

El IBA mostró que todos los puntos evaluados presentaron un nivel de calidad de agua “Muy bueno” de acuerdo la presencia de las familias identificadas como sensibles para este índice. En algunos casos, los valores de IBA fueron mayores al descender por la cuenca, lo cual coincide con un aumento de la cantidad de familias de macroinvertebrados y una disminución de familias en general, coincide con una disminución de los valores de IBA para cada cuenca. Por otro lado, el BMWP-Col mostró que la mayoría de las zonas evaluadas presentaron una calidad de agua desde “Muy limpia” a “Limpia”, no detectándose una calidad más baja para ningún sitio. Por último, el FBI mostró que para la mayoría de sitios evaluados la calidad fue de “Excelente a Bueno” y solo en la parte media y baja de la cuenca San Alberto la calidad bajó a “Moderado”.

^{Waggoner (2006}), realizó un estudio algunas de estas cuencas y utilizó el índice FBI para evaluar la calidad del agua, mostrando una relación del 21 al 57% con respecto a la conservación del bosque de las cuencas, bosque ribereño y el hábitat de los arroyos. Al respecto, debemos destacar que el índice FBI fue desarrollado para los Estados Unidos y no distingue entre cambios de especies dentro de las familias consideradas en otras regiones del mundo. Esto fue señalado por ^{Rizo Patrón (2003}), quien observó en zonas de arrozales contaminadas con plaguicidas y nutrientes, algunas especies de Trichoptera y Ephemeroptera (Neotrichia sp. y Caenis sp.) que suelen ser sensibles a la contaminación. En cambio, el IBA fue desarrollado para la zona Andina de Ecuador y Perú, por lo cual las familias consideradas incluyen especies de la región (^{Acosta et al, 2009}). Mientras que, el índice BMWP-Col fue adaptado para Colombia (^{Roldan 2003}), por lo cual considera especies dentro de las familias que pueden ser compartidas con Perú.

En el presente trabajo, se han encontrado un total de 66 familias, variando entre un mínimo de 31 y un máximo de 41 en un solo muestreo en las diferentes cuencas, en comparación con las 8 a 31 familias en cada muestreo, colectadas en todo el estudio de ^{Waggoner (2006}). Comparando ambos estudios consideramos que nuestros índices han sido más altos y la calidad del agua según el IBA y el BMWP-Col en casi todos los puntos ha sido “Muy buena” y “Muy limpia” debido a la mayor presencia de familias en los puntos de muestreo. Incluso el FBI que no considera a todas las familias encontradas en el presente estudio ha mostrado calidad “Excelente” a “Buena”, y solo en dos casos calidad “Moderada”.

Combinando los resultados del IBA con el Qbr-And se puede obtener el índice de Estado Ecológico Andino (ECOSTRIAND) según se detalla (Tabla 2). Para el caso de las cuencas evaluadas y sus zonas e muestreo, los resultados del índice ECOSTRIAND se presentan en la Tabla 9.

Tabla 9 Índices ECOSTRIAND para cada cuenca y zona evaluada. ZA: zona alta; ZM: zona media; ZB: zona baja.  

La disminución de los índice IHF y Qbr-And en la calidad del estado del ecosistema, de “Muy bueno” a “Bueno” o “Regular” en casi todas las cuencas, coincide con lo encontrado en diferentes trabajos en los cuales una disminución de la cobertura nativa en las márgenes implica que la calidad del agua disminuye en términos de materiales y químicos que llegan al agua, degradación de cauces, contaminación por heces de animales domésticos y aumento de la escorrentía hacia el cuerpo de agua colindante a la zona degradada (^{Acosta et al. 2009}, ^{Basílico et al. 2016}, ^{Etchebarne 2010}, ^{Fernández et al. 2009}, ^{Meza et al. 2016}, ^{Prat et al. 2009}, ^{Suárez et al. 2002}). La información obtenida por estos índices es de gran importancia y deberían ser considerados en la elaboración de las reglamentaciones para la protección del bosque ribereño.

Es importante mencionar que a pesar que el índice biótico andino fue muy bueno para todas las cuencas y en todos los puntos, es evidente que la calidad del hábitat acuático y ribereño se ha modificado a “Bueno” fuera del PNYCh en algunas cuencas medias y a “Regular” en dos cuencas en la parte baja. Es posible que esta modificación del ambiente acuático y vegetación circundante no haya sido suficiente como para afectar a la comunidad de macroinvertebrados como un todo de forma evidente en la época evaluada. De acuerdo a ^{Roldan (2003} y 2016), las fluctuaciones de contaminación en algunos sitios pueden no ser lo suficientemente fuertes o persistentes como para provocar un cambio significativo en la estructura y composición de la comunidad. Sin embargo, si estas condiciones persisten en el tiempo esto se puede traducir en un cambio de la estructura y composición de la comunidad de macroinvertebrados en el futuro.

La estimación del índice ECOSTRIAND, el producto final del protocolo C.E.R.A, indica que la calidad ecológica de cada sitio de muestro varió de acuerdo a la zona de muestreo. Todos los puntos dentro del PNYCh y la cuenca media de Yanachaga, San Luis y San Alberto presentaron los valores más altos indicando un estado “muy bueno” del ecosistema. Mientras que el mismo índice mostró que el ecosistema tiene un estado bueno, excepto para la cuenca baja de Navarra y San Alberto, en el cual el estado ha sido regular. Es importante mencionar que el índice muestra la calidad del hábitat ribereño, acuático y la condición de las comunidades de macroinvertebrados en el momento de la evaluación. El aspecto integral del índice permite que sea utilizado para un sistema de monitoreo de todas estas condiciones a lo largo del tiempo y en diferentes cuencas. Asimismo, permitiría establecer áreas prioritarias para la reforestación o restauración cuando aplique, determinando aquellas zonas críticas en las que el ecosistema boscoso nativo se haya eliminado casi o totalmente de la zona ribereña. El presente trabajo permite establecer que todos los sitios dentro del PNYCh pueden ser considerados como sitios de referencia, los cuales presentan un nivel de interferencia mínima y que en este caso pueden ser utilizados para medir el grado de disturbios en comparación con los otros puntos de muestreo y determinar acciones de protección e identificar sitios para realizar actividades de restauración.

Por otro lado, algunas de las condiciones fisicoquímicas también han variado al bajar por las cuencas evaluadas. La conductividad ha aumentado en casi todas las cuencas al salir del PNYCh, probablemente por un aumento en la afluencia de nutrientes o sedimentos lavados por las lluvias desde los cultivos. ^{Plamondon et al. (1991}), encontraron en tres microcuencas dentro de la cuenca San Alberto, un aumento en la concentración de sólidos disueltos significativamente mayor en los sitios adyacentes a terrenos con pasturas y zonas mixtas (pastos, bosque y cultivos) que en los sitios con bosque solamente. Por otro lado, la temperatura puede variar por la diferencia de altura, sin embargo la deforestación ribereña abre claros en el bosque y una mayor cantidad de radiación solar llega a los arroyos, produciendo un aumento de la temperatura. Este aumento de la temperatura puede afectar además a la concentración de oxígeno disuelto en agua, generando una menor capacidad de almacenar este gas (^{Roldán 2003}). Esto coincide con lo encontrado por Plamondon et al. (1991), en donde las temperaturas en los arroyos colindantes con zonas con pastos y zonas mixtas, fueron mayores que en las zonas cubiertas completamente por el dosel del bosque nativo. Por otro lado, ^{Lindell et al. (2010}) encontraron en otras cuencas de la región amazónica una alta correlación entre la cobertura de bosque y la concentración de potasio y otros aniones y cationes en los arroyos cercanos debido a la deforestación y quema de madera.

Identificación de bioindicadores.- De acuerdo a los grupos encontrados y a los valores del IBA se ha generado una lista de familias de macroinvertebrados indicadores de la calidad del agua para las cuencas evaluadas (Tabla 10).

Tabla 10 Lista de macroinvertebrados indicadores de calidad de agua identificados para las siete cuencas evaluadas y su valor de IBA de acuerdo a su tolerancia a la contaminación.