Introducción

Lycalopex culpaeus (Molina, 1782) (zorro andino o culpeo) es un cánido silvestre que se distribuye principalmente en zonas alto andinas desde el sur de Colombia hasta Tierra del Fuego en Argentina, llegando en Perú hasta los 4800 metros de altitud (^{Jiménez et al. 1995}, ^{Lucherini 2016}). Esta especie tiene una dieta selectiva que incluye diferentes especies de vertebrados e invertebrados (^{Acosta-Jamett & Simonetti 2004}, ^{Corley et al. 1995}). Por otro lado, la introducción de presas exóticas como la liebre europea (Lepus europaeus) y conejos (Oryctolagus cuniculus) en Chile y Argentina han contribuido al incremento de su abundancia y ampliación de distribución (Lucherini 2016).

Diversos estudios han demostrado que este carnívoro actúa como hospedero definitivo para diversos parásitos, constituyéndose así, un diseminador accidental para otras especies (^{Moro et al. 1998}). Asimismo, el zorro andino puede actuar como hospedero para helmintos de importancia veterinaria y salud pública, principalmente cestodos, ello debido a la asociación con especies domésticas que comparten su hábitat (^{Schantz & Lord 1972}).

El género Mesocestoides (Vailant, 1863), aún carece de un ciclo de vida definido y requiere de tres hospederos a diferencia de otros cestodos de su orden, desarrollando su forma adulta en mamíferos carnívoros de todo el mundo, incluyendo al zorro andino (^{Gallas & Silveira 2011}, ^{Skirnisson et al. 2016}). Asimismo, debido a la falta de características morfológicas adecuadas para la identificación del cestodo, son muy pocas las especies de Mesocestoides identificadas en Sudamérica. El presente estudio reporta un caso de parasitismo por Mesocestoides sp. en el zorro andino (L. culpaeus) para el Perú, y se realiza una breve descripción morfológica del parásito.

Material y métodos

En Julio del 2016, un zorro (L. culpaeus) macho adulto fue hallado muerto en la zona Abra La Raya (14°30’00”S y 71°00’00”W) y remitido al Instituto Veterinario de Investigaciones Tropicales y de Altura (IVITA), localizado en el distrito de Maranganí, en Cusco, Perú. El espécimen de L. culpaeus fue incluido dentro de la colecta realizada mediante la autorización de investigación N°158. SERFOR-DGGSPFFS. Durante la necropsia, 18 cestodos fueron colectados del intestino delgado del animal, luego estos fueron fijados y preservados en etanol al 70%. Para el estudio morfológico, los cestodos fueron teñidos con carmín de Semichon y tricrómico de Gomori, deshidratados en series sucesivas de etanol hasta etanol absoluto y clarificado en eugenol. Finalmente, los cestodos fueron montados en láminas portaobjetos usando bálsamo de Canadá. Las fotografías se obtuvieron utilizando un microscopio Carl Zeiss Axioskiop-40. Las medidas se obtuvieron usando el programa Leica IM50 Versión, 4.0 R117, fueron expresadas en micrómetros (μm), siendo mencionadas en promedio con sus respectivos rangos en paréntesis.

La identificación de los cestodos se realizó usando las claves propuestas por ^{Rausch (1994}). Parte de los especímenes estudiados se encuentran depositados en la Colección de Helmintología e Invertebrados afines del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (Número de depósito 4651).

Resultados

La descripción del cestodo está basada en ocho especímenes completos. El Mesocestoide sp. colectado del zorro andino presentó una longitud de 6.0 - 12.0 cm y ancho máximo 1031 - 1109 µm. El escólex es rectangular, con cuatro ventosas, cada una con una hendidura longitudinal típica. El escólex carece de rostelo y tiene un diámetro de 340 - 583 µm y las ventosas tienen 151 - 232 µm de diámetro. El cuello del cestodo tiene una longitud de 137 - 294 µm y 332 - 448 µm de ancho. Los proglotis maduros son cuadrangulares. Los proglotis inmaduros miden 229 - 423 µm de largo y 709 - 850 µm de ancho. Los proglotis maduros miden 446 - 694 µm de largo y 659 - 722 µm de ancho. Los proglotis grávidos miden 731 - 1912 µm y 624 - 1109 µm de largo y ancho, respectivamente (Fig. 1). El saco del cirro es oval y contiene un conducto eyaculador que se abre hacia la aurícula genital mediana en la superficie ventral del proglotis. Los testículos son numerosos (rango 46 - 63) y se extienden a lo largo del proglotis, en dos filas laterales uniéndose en el margen anterior y posterior. El ovario es bilobulado y está rodeado por dos glándulas vitelinas, ambas localizadas cerca del margen posterior. El útero mediano es ventral y ligeramente sinuoso. Los proglotis grávidos contienen un órgano parauterino ovalado completamente desarrollado lleno de huevos. Los huevos son ovales y tienen un largo de 22 - 34 μm y un ancho de 15 - 18 μm. Los parámetros de Mesocestoides sp. hallados en el presente estudio se encuentran listados en la Tabla 1.

Figura 1 Mesocestoides sp. colectado de un zorro andino (Lycalopex culpaeus). (A) Escolex, escala = 500 μm. (B) Proglotis inmaduro. Escala = 250 μm. (C) Proglotis maduro. Escala = 250 μm. (D) Proglotis grávido. Escala = 500 μm. 

Tabla 1 Mediciones reportadas de estadios adultos de Mesocestoides (en cm y μm) en Perú. 

Discusión

Todos los estadios adultos colectados del zorro andino correspondieron a las características anatómicas del género Mesocestoides sp. (ver Tabla 1). La información de estas mediciones morfológicas es escasa y aislada respecto a reportes anteriores para el Perú. ^{Voge (1955}), determinó a M. variabilis en muestras de L. culpaeus de Puno, posteriormente ^{Moro et al. (1998}) identificaron a M. lineatus en L. culpaeus de la Sierra Central, pero sin brindar detalles de su descripción. Es importante resaltar que estas especies, M. variabilis y M. lineatus son parásitos comunes del zorro europeo (Vulpes vulpes) (^{Hrčkova et al. 2011}, ^{Ubelaker et al. 2013}), lo que probablemente indicaría un mal diagnóstico en esos especímenes.

Por otro lado, muchas especies del género Mesocestoides han sido descritas basándose únicamente en características morfológicas, así como en el tipo de hospedero intermediario y definitivo. A pesar de existir gran variabilidad en los caracteres medidos, la carencia de especificidad del hospedero y amplio rango geográfico, esta forma de identificación ha sido aplicada en numerosos trabajos científicos, creando sinonimias dentro de las especies (^{Padgett et al. 2005}, ^{Skirnisson et al. 2016}), es así que posteriormente se combinó caracterización molecular y exámenes morfológicos (^{Hrčkova et al. 2011}; Padgett et al. 2005). Por este motivo, el presente estudio solo describe morfológicamente el cestodo y se identifica como Mesocestoides sp., posteriores estudios moleculares permitiran identificar la especie. Actualmente cuatro especies del género están reconocidas morfológica y molecularmente, esta son M. litteratus (Batsch, 1786), M. lineatus (Goeze, 1782), M. corti (Hoeppli, 1925) (= M. vogae (Etges 1991) y M. canislagopodis (Rudolphi, 1810) (Krabbe, 1865), existiendo además otras especies identificadas, pero con descripciones morfológicas o moleculares incompletas (Padgett et al. 2013, Skirnisson et al. 2016).

^{Cho et al. (2013}), consideraron que las características morfológicas propias de este género eran la posición media ventral del atrio genital, la glándula vitelina bipartita en el proglotis maduro y sobretodo un órgano parauterino en el proglotis grávido, siendo única y considerada como una clave de diagnóstico en la subfamilia Mesocestoidinae. ^{Voge (1955}) al identificar estadios adultos de Mesocestoides procedentes de Perú en L. culpaeus, observó cuellos distintos en todos los especímenes, los escólices no variaban mucho frente a otros ejemplares de M. variabilis, los proglotis maduros variaban según su estado de contracción; asimismo los ejemplares eran un poco o mucho más anchos que largos, las glándulas vitelinas y los ovarios variaban en tamaño y en su posición respectiva, resaltando también la forma de campana de los proglotis grávidos en especímenes contraídos y en forma alargada en especímenes relajados. Lamentablemente no se pudo confrontar las mediciones con el estudio de ^{Moro et al. (1998}), ya que ellos no muestran las características morfológicas de los especímenes utilizado para identificar M. lineatus. Sin embargo, las medidas de nuestros especímenes discreparon con las medidas de M. variabilis reportado por Voge (1955). Nuestros cestodos tuvieron menor tamaño en el diámetro del escólex y mayor tamaño en el diámetro de ventosas comparadas con las descripciones de Voge (1955) (Tabla 1). Esto indicaría que probablemente estemos hablando de dos especies de Mesocestoides.

Respecto a la infección del zorro, ^{Acosta-Jamett & Simonetti (2004}) mencionan que L. culpaeus es un cánido con adaptación a diferentes hábitats, por ende ello facilitaría su infección frente a varios hospederos intermediarios propios de la altitud de la zona de estudio. ^{Corley et al. (1995}) observaron que L. culpaeus consume roedores del género Akodon y Eligmodontia typus, así como roedores cricetinos. Sin embargo, ^{Novaro (1991}) encontró una alimentación principalmente basada en liebres europeas y ovejas, y secundariamente los roedores cricetinos. ^{García et al. (2015}) reportó Mesocestoides sp. en Diplolaemus leopardinus y Anolis transversalis de Argentina y Brasil, respectivamente. Cabe resaltar que los zorros de la zona de hallazgo conviven con roedores, reptiles, liebres, ovejas y camélidos sudamericanos incluyendo a vicuñas en estado silvestre, los cuales posiblemente puedan actuar como hospederos intermediarios, tal como sucede en Echinococcus, ya que ^{Schantz & Lord (1972}) reportaron infección en L. culpaeus y quistes en L. europaeus, careciendo lamentablemente de reportes similares respecto a hospederos intermediarios para Mesocestoides en Perú.

Futuros estudios que incluyan técnicas moleculares serán necesarios para determinar la especie de Mesocestoides parásito del zorro andino, así como determinar los animales que están involucrados en la transmisión del parásito.