Introducción
El género Lemmermanniella Geitler es una cianobacteria que se caracteriza por ser colonial, tener una capa de células elípticas u ovadas debajo del mucílago colonial, con ausencia de talo mucilaginoso que conecte a las células como sí ocurre con otros géneros de la misma familia (p.e. Cyanonephron Hickel) (Komárek & Anagnostidis 1998). De acuerdo a la última clasificación taxonómica de cianobacterias (Komárek et al. 2014), Lemmermanniella pertenece a la familia Synechococcaceae, orden Synechococcales.
Actualmente seis especies han sido reconocidas para Lemmermanniella: L. parva Hindák, L. pallida (Lemmermann) Geitler, L. flexa Hindák, L. obesa Azevedo, Souza et Menezes, L. terrestres Gama-Junior, y L. uliginosa Komárek & Komárková-Legnerová (Guiry & Guiry 2019). De estos taxa, L. parva, L. pallida y L. flexa han sido descritas originalmente para zonas templadas. Lemmermanniella parva es frecuentemente reportado en aguas dulces y salobres de Europa (Komárek & Anagnostidis 1998), y hasta la actualidad no ha sido registrada en zonas tropicales o subtropicales. Por otro lado, L. pallida es una especie planctónica usualmente distribuida en el mar Báltico, incluyendo el sureste de Rusia y la zona central de Asia (Komárek & Anagnostidis 1999); sin embargo, Ferragut et al. (2005) reportaron su presencia en un reservorio oligotrófico del Parque Estadual das Fontes do Ipiranga (PEFI), Sao Paulo, Brasil. Mientras que, L. flexa fue descrita de un lago de grava al suroeste de Eslovaquia (Komárek & Anagnostidis 1999), aunque recientemente fue reportada por Juarez y Wenzel (2003) para el parque Tres de Febrero (Buenos Aires, Argentina).
Las especies de Lemmermanniella descritas originalmente para zonas tropicales son L. obesa, L. terrestris, y L. uliginosa. Lemmermanniella obesa es una especie planctónica descrita para el lago Carapebus, Parque Nacional Jurubatiba, costa norte de Rio de Janeiro, Brasil (Azevedo et al. 1999). En tanto que, L. uliginosa fue encontrada en matas y comunidades bentónicas en pantanos alcalinos al norte de Belice (Komárek & Komárková-Legnerová 2007). Finalmente, L. terrestris fue descrita para costras de suelo en regiones subtropicales de la Mata atlántica, región sur de Sao Paulo, Brasil (Gama Jr et al. 2012).
A diferencia de otras especies del género, Lemmermanniella uliginosa es la única que no se encuentra en el plancton o costras de suelo, sino en el bentos de cuerpos de agua lénticos. Komárek & Komárková-Legnerová (2007) describieron a L. uliginosa de muestras provenientes de matas y comunidades bentónicas en pantanos alcalinos, especialmente con alta conductividad. Adicionalmente, Mareš (2006) encontró a L. uliginosa en el perifiton de Los Everglades (Florida, Estados Unidos), y McGregor (2013) en los bentos del lago Toogoom (Northshore, Australia). Estos reportes confirman las preferencias ecológicas de L. uliginosa y su distribución tropical.
Como parte de un estudio preliminar de la biodiversidad acuática del humedal Caucato, distrito de San Clemente, provincia de Pisco (Ica), se encontró una cianobacteria perteneciente al género Lemmermanniella. Este taxa corresponde morfológica y ecológicamente a la especie L. uliginosa, descrita originalmente por Komárek & Komárková-Legnerová (2007) para pantanos alcalinos al norte de Belice. El presente trabajo constituye el primer reporte de L. uliginosa para América del Sur, ampliando su rango de distribución, además de ser el primer reporte del género Lemmermanniella para el Perú.
Material y métodos
Área de estudio.- El humedal de Caucato se encuentra ubicado a 5 km al oeste del distrito de San Clemente, en la margen derecha de la desembocadura del río Pisco, departamento de Ica. El humedal posee varios cuerpos de agua someros y de formas irregulares que provienen de filtraciones del río Pisco, de las mareas altas del mar, y del desborde del cauce del río en periodos de verano (ProNaturaleza 2010). La vegetación circundante de los espejos de agua está constituida principalmente por Typha angustigolia, totoral; Ditichlis spicata, grama; Sporolobus virginicus, grama salada, y Schoenoplectus americanus, junco. Actualmente el humedal se encuentra rodeado por campos de cultivo agrícola, lo que disminuye la cobertura vegetal, además de presentarse quema de pastos.
Métodos.- Se obtuvieron tres muestras de sedimento bentónico del humedal de Caucato, mediante toma directa usando frascos de boca ancha de 250 mL de volumen, y posteriormente fijadas con glutaraldehído al 2%. (Tabla 1).
Las muestras fueron analizadas con un microscopio Leica DM500 con cámara incorporada. Las mediciones celulares se realizaron en al menos 15 células por colonia observada, con un mínimo de 30 colonias por cada muestra. Además, se tomó especial consideración a los diferentes estadios coloniales para la evaluación de la plasticidad fenotípica de la especie.
Se realizó el depósito de las muestras en la Colección de Perifiton del Departamento de Limnología, Museo de Historia Natural - Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSML_PE).
La identificación taxonómica se realizó siguiendo la monografía de cianobacterias cocoides de Komárek & Anagnostidis (1999), además de las publicaciones de Mareš (2006), Komárek & Komárková-Legnerová (2007), y McGregor (2013).
Taxonomía
Phylum Cyanobacteria Clase Cyanophyceae Orden Synechococcales Familia Synechococcaceae Género Lemmermanniella Geitler 1942
Lemmermanniella uliginosaKomárek y Komárková-Legnerová, 2007
Nova Hedwigia 84(1-2): 102 - 103, fig. 37, 2007 (Figs. 1-4)
Descripción: Colonias más o menos de formas esférica a ligeramente elongadas, las colonias senescentes adoptan formas irregulares, tamaño hasta 120 µm de diámetro, con envoltura mucilaginosa lamelada e incolora. Células ovales a ligeramente elongadas con bordes redondeados, 4.2 - 6.8 (7.2) µm de largo y 2 - 2.2 (3.8) µm de ancho, contenido verde pálido a azul verde, a veces con granulaciones en el citoplasma (especialmente en colonias viejas). División celular simétrica, perpendicular a su eje longitudinal. Reproducción por desintegración de colonias o separación en pequeños agrupamientos de células (sub-colonias) de la colonia madre.
Comentarios: Lemmermanniella uliginosa fue encontrada en muestras de sedimento orgánico fangoso con pH 8,9 junto a otras cianobacterias de los géneros Oscillatoria y Johannesbaptista, diatomeas como Campylodiscus, Nitzschia, y dinoflagelados del género Prorocentrum.
Además, se encontraron varios individuos de copépodos Harpacticoida y algunos rotíferos no identificados.
Las colonias de L. uliginosa encontradas en el presente estudio presentaron formas esféricas y ligeramente elongadas (Fig. 1 y 2), en concordancia con las descripciones de McGregor (2013), Komárek y Komárková-Legnerová (2007), y Mareš (2006). La presencia de sub-colonias en L. uliginosa es también reportada por McGregor (2013) y Komárek y Komárková-Legnerová (2007). Además, la observación que las sub-colonias son parte del ciclo de vida de L. uliginosa ocurre también en otras especies del género (Komárek & Anagnostidis 1999). En la Tabla 2 se muestra la comparación de caracteres morfológicos con otras localidades reportadas para L. uliginosa.
En la descripción de la especie, Komárek y Komárková-Legnerová (2007) no hacen referencia a la lamelación de la colonia en L. uliginosa. Sin embargo, en una de sus ilustraciones (Fig. 37, Komárek & Komárková-Legnerová 2007) se observa la presencia de lamelación, lo que coincide con las características del morfotipo en el presente estudio.
Las dimensiones celulares de L. uliginosa del humedal de Caucato son ligeramente menores a las del material tipo descrito por Komárek y Komárková-Legnerová (2007), pero son similares a las reportadas para Australia (McGregor 2013). Además, la forma celular ovada a ligeramente alargada con bordes redondeados de L. uliginosa del presente estudio es semejante al descrito para las otras localidades reportadas (McGregor 2013, Komárek & Komárková-Legnerová 2007, y Mareš 2006).
Las colonias viejas de L. uliginosa presentaron formas irregulares, con formación de sub-colonias o desintegración de la colonia madre. Además, las células de estas colonias presentaban abundante granulación en su citoplasma (Fig. 3), y a veces no se encontraban en la posición periférica debajo del mucílago colonial, característica típica del género Lemmermanniella (Komárek & Anagnostidis 1999).
La disposición de las células en colonias viejas L. uliginosa pueden asemejarse a algunas especies del género Aphanothece (Fig. 4), sin embargo, este género nunca desarrolla colonias esféricas con una capa de células por debajo del mucílago colonial, como si lo hace Lemmermanniella (Komárek & Anagnostidis 1999).
En el presente trabajo, las muestras fueron obtenidas de sedimento orgánico en cuerpos de aguas someros con pH 8.9, muy similar al de la localidad tipo descrito por Komárek & Komárková-Legnerová (2007), y de la misma comunidad acuática (bentos, sedimentos) que en otros trabajos (McGregor 2013, Mareš 2006), lo que confirma sus preferencias ecológicas.
El presente trabajo reporta por primera vez a L. uliginosa para América del sur ampliando su rango de distribución geográfica además de su presencia en Belice (Komárek & Komárková-Legnerová 2007), Estados Unidos (Mareš 2006), y Australia (McGregor 2013). L. uliginosa es la cuarta especie reportada del género para Sudamérica después de L. obesa (Azevedo et al. 1999) y L. terrestris (Gama Jr et al. 2012) para Brasil, y L. flexa para Argentina (Juárez & Wenzel 2003). Adicionalmente este estudio constituye el primer registro de Lemmermanniella para el Perú.