Introducción

Las abejas, hormigas y avispas comprenden uno de los grupos más diversos del reino animal, el orden Hymenoptera (^{Fernández 2000}). Este es uno de los cuatro órdenes megadiversos, con aproximadamente 150000 especies descritas y cerca de 85 familias (^{Somavilla et al. 2010}). La Familia Ichneumonidae comprende la mayor diversidad de especies en el orden Hymenoptera, en esta se han descrito más de 25000 especies (^{Klopfstein et al. 2019}) y más de 7400 de la Región Neotropical (^{Townes 1969}, ^{Quicke et al. 2009}, ^{Rodríguez-Berrío et al. 2009}, ^{Ruíz-Cancino 2015}, García-Ramírez et al. 2016, ^{Santos 2017}). La fauna de Ichneumonidae ha sido poco estudiada en Perú, a pesar de ser una familia muy diversa (Rodríguez-Berrío & Gutiérrez 2014).

La subfamilia Ophioninae forma un grupo distintivo debido a su gran tamaño, apariencia esbelta y venación característica (^{Fernández-Triana 2005}). Presenta 32 géneros y aproximadamente 1105 especies en todo el mundo (^{Lima et al. 2013}, ^{Sánchez et al. 2014}, ^{Shimizu & Watanabe 2015}, ^{Alvarado 2016}, ^{Broad & Shaw 2016}, ^{Suarez & Alvarado 2020}). La mayoría de Ophioninae son endoparásitos cenobiontes y solitarios, mayormente de larvas de Lepidoptera, varios son parasitoides comunes de plagas de lepidópteros en bosques y agro-ecosistemas (^{Gauld & Lanfranco 1987}, Gauld 1988, Sánchez et al. 2014, ^{Quicke 2015}). Debido a la facilidad de su captura con trampas de luz son apropiados para estudios zoogeográficos y ecológicos (Gauld & Lanfranco 1987).

En el Perú hasta el momento, se han registrado 50 especies de Ophioninae distribuidas en nueve géneros (^{Rodríguez-Berrío et al. 2009}, ^{Alvarado 2011}, Alvarado 2014, ^{Sánchez et al. 2014}, Alvarado 2016, ^{Suarez & Alvarado 2020}). Mientras que para el departamento de Arequipa solo se tiene el registro de una especie recientemente descrita del género Eremotylus (Suarez & Alvarado 2020). Por lo anterior, en este trabajo se brinda información sobre la riqueza y composición de especies de avispas parasitoides de la subfamilia Ophioninae en el departamento de Arequipa, basados en muestreos de 16 localidades distribuidas desde el nivel del mar hasta los 4300 m de altitud.

Material y métodos

El área de estudio comprende a las provincias de Arequipa: Camaná, Islay, Caravelí, Condesuyos, La Unión, Caylloma y Arequipa. Las evaluaciones se realizaron en 16 localidades a lo largo de una gradiente altitudinal desde el nivel del mar hasta los 4300 m de altitud, de las cuales cuatro localidades se ubicaron dentro de dos áreas naturales protegidas, la Reserva Paisajística Subcuenca del Cotahuasi y el Santuario Nacional Lagunas de Mejía (ver Tabla 1 y Fig. 1).

Tabla 1 Localidades, coordenadas geográficas y altitudes de los puntos de muestreo. 

* Localidades en áreas naturales protegidas

Figura 1 Mapa de Arequipa con la distribución de las localidades evaluadas. Localidades en color verde están en áreas naturales protegidas. 

En cada localidad se realizaron dos colectas, durante los meses de marzo y mayo del 2018, en cada una durante tres noches consecutivas. Para la evaluación, en cada localidad, se instalaron dos trampas de luz por noche por cuatro horas consecutivas entre las 19:00 y 23:00 horas, como fuente de luz se utilizaron focos de luz mixta de 250 voltios y como fuente de energía generadores de electricidad portátiles (^{Sánchez et al. 2014}). Los ejemplares recolectados fueron colocados en frascos que contenían alcohol al 95%. y posteriormente llevados al laboratorio para su identificación.

Los especímenes recolectados fueron depositados en las colecciones del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM, curador Gerardo Lamas), Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa (MUSA, curador Evaristo Lopez) y la sección académica de Entomología y protección vegetal Escuela Profesional de Biología de la Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa (curador Javier Huanca). Para la preparación de los ejemplares recolectados se realizó la técnica de montaje doble sugerido por ^{Sarmiento (2006}).

Para la identificación de la subfamilia se utilizaron las claves de ^{Broad et al. (2018}). Los géneros de Ophioninae se identificaron con las claves de ^{Gauld y Lanfranco (1987}). Para la determinación de las especies se emplearon claves para cada género: para Alophophion se utilizaron las claves propuestas por ^{Alvarado (2014}) y los grupos de especies sugeridos, para Enicospilus se utilizó la clave y grupos de especies propuestos por Gauld (1988) y para los géneros Eremotylus y Ophion se utilizó las claves de Gauld (1988). Todas las especies identificadas fueron comparadas con el material depositado en el MUSM.

Las fotografías del hábito se tomaron con una cámara digital Canon T3I conectada a una lente microscópica de larga distancia Infinity K-2 y para la toma de fotografías de estructuras más pequeñas como la vista lateral y frontal de la cabeza, la venación alar y el propodeo se utilizó un estereoscopio con cámara ZEISS Axiocam ERc 5s. Las fotos digitales se combinaron utilizando el programa Zerene. Las láminas se prepararon utilizando Adobe Photoshop CS6. Se utilizó el programa Microsoft Excel para la elaboración de matrices de datos que dieron lugar a las tablas y gráficas.

Resultados y discusión

Se recolectaron un total de 255 especímenes de la subfamilia Ophioninae, de los cuales 201 pertenecían al género Alophophion, 47 a Ophion, seis a Enicospilus y uno a Eremotylus (Tabla 2). Se encontraron 185 hembras, 68 machos y dos especímenes indeterminados (carecían de la parte terminal del abdomen). Se registraron un total de nueve especies y 14 morfoespecies, las que serán referidas en el resto del texto como especies (Fig. 2).

Tabla 2 Lista de especímenes hembras, machos e indeterminados de las especies de la subfamilia Ophioninae 

Figura 2 Géneros registrados en el departamento de Arequipa. Hábitus, vista lateral. (A) Enicospilus flavoscutellatus, (B) Alophophion capacyupanquii, (C) Eremotylus pukayana y (D) Ophion flavidus. 

La localidad con mayor abundancia de Ophioninae fue Puyca (3150 m) con 93 especímenes y las localidades con menor abundancia fueron Tapay (2300 m) y Cotahuasi (3900 m) con un solo espécimen en cada localidad (Tabla 3). Alophophion y Ophion fueron más abundantes en marzo, Eremotylus solo se recolectó en marzo y Enicospilus fue más abundante en mayo. En marzo se recolectó mayor cantidad de especímenes en comparación con el muestreo de mayo, esto se explicaría principalmente por la mayor cobertura vegetal y lluvias en marzo, a diferencia de mayo cuando la cobertura vegetal había desaparecido y las zonas se observaban secas, por lo tanto, podemos esperar que mayor cobertura de alimento para los hospederos incrementaría el número de parasitoides en la zona (^{Shaw 2006}).

Tabla 3 Riqueza y abundancia de especies de la subfamilia Ophioninae evaluadas en el departamento de Arequipa por localidad. s= número de especies; n= número de individuos en los meses de marzo y mayo. 

Las localidades con menor riqueza de especies fueron Cotahuasi (3900 m), donde se registró solo a E. flavoscutellatus, Mejía (20 m) donde se registró solo a O. flavidus, y Tapay (2300 m) donde se registró a Eremotylus pukayana. La localidad con mayor riqueza de especies fue Chuquibamba (3300 m) donde se registraron ocho especies en total, siete correspondientes al género Alophophion y una especie de Ophion, seguido de Puyca (3150 m) con siete especies en total, cinco de Alophophion y dos de Ophion. Solo en Secocha (160 m) se registró la ocurrencia de tres géneros: Alophophion, Enicospilus y Ophion, no hubo ninguna localidad que registrara la ocurrencia de los cuatro géneros (Tabla 3). Las localidades donde no se colectaron Ophioninae fueron Yura (2800 m) y Tocra (4300 m), posiblemente relacionado a las condiciones climáticas como los fuertes vientos y la baja temperatura durante el muestreo.

El género que presenta mayor riqueza es Alophophion con 15 especies, seguido de Ophion con cuatro especies, Enicospilus con tres especies y Eremotylus con solo una especie. En el muestreo realizado en marzo se registraron 18 especies, mientras que en mayo solo se recolectaron ocho especies (Tabla 3). La diferencia en el número de especies entre estos dos meses podría sugerir estacionalidad, pero para poder explicar esto sería necesario un mayor número de muestreos al año. Sin embargo, se conoce que algunas especies de Enicospilus exhiben una marcada estacionalidad, pasando todo el año en diapausa dentro de la pupa de su hospedero, y solo salen cuando inicia la época de lluvias (^{Hanson & Gauld 2006}).

El género más abundante en el presente estudio fue Alophophion, este género ha sido también encontrado en ambientes áridos y/o fríos (^{Alvarado 2014}), lo cual sería semejantes a los ambientes áridos de Arequipa donde fue encontrado este. Sin embargo en Perú, ^{Sánchez et al. (2014}) en ambientes como el bosque nublado montano y pajonal reportaron abundante a Enicospilus, lo cual concuerda con lo encontrado por ^{Gauld (1988}) en su evaluación de bosques húmedos tropicales. Las diferencias de hábitat también explicarían la presencia de Eremotylus en Arequipa, género que suele habitar ambientes semiáridos (Gauld 1988).

En cuanto a la ocurrencia de los géneros respecto a la altura, Alophophion fue recolectado entre los 10 y 4000 m, pero con mayor abundancia en la localidad de Puyca (3150 m); Enicospilus fue registrado entre los 10 y 900 m y también a los 3900 m, pero fue más abundante en Secocha (160 m); Eremotylus solo fue recolectado en Tapay (2300 m) y Ophion fue recolectado entre los 20 y 3800 m, pero fue mucho más abundante en Pocsi (2400 m) (Fig. 3).

Figura 3 Distribución altitudinal de las especies y morfoespecies de la subfamilia Ophioninae. 

La especie más abundante fue A. chavinaensis, con 77 especímenes. Mientras que el género más raro fue Eremotylus, representado por solo una especie, E. pukayana, con un solo ejemplar hembra recolectada en la localidad de Tapay (2300 m). La especie más abundante de Ophion fue Ophion sp. 3 con 20 especímenes y la especie de menor abundancia fue Ophion sp. 1 con siete especímenes.

Alophophion presentó la mayor riqueza de especies en la localidad de Chuquibamba (3300 m) y la menor riqueza de especies en Secocha (160 m) y Sipia (2100 m) con una especie en cada localidad respectivamente. Enicospilus presentó una sola especie en las localidades de Quilca (10 m), Secocha (160 m), Atiquipa (900 m) y Cotahuasi (3900 m). El género Ophion presentó la mayor riqueza de especies en las localidades de Maca (3100 m), Puyca (3150 m) y Chuquibamba (3800 m) con dos especies en cada localidad respectivamente, y la menor riqueza la presentó en seis localidades las cuales solo registran una especie cada una (Tabla 3). Nuestros resultados coinciden con lo presentado por ^{Sánchez et al. (2014}) que afirman que Alophophion es predominante a mediana y elevada altitud (sobre los 2000 m), Enicospilus de baja a mediana altitud y Ophion a mediana y elevada altitud.

La composición de especies a lo largo de una gradiente altitudinal en ambientes áridos y en ambientes húmedos de Perú es diferente. En nuestro trabajo, Alophophion es el género más rico en especies y abundancia, encontrado a lo largo de la gradiente y no restringido sobre los 2000 m como lo encuentró ^{Sánchez et al. (2014}) en el bosque nublado montano y pajonal. Enicospilus flavoscutellatus y E. purgatus están ampliamente distribuidas en el continente americano (^{Gauld 1988}), pero en nuestro estudio están representadas por un individuo cada uno; lo que podría sugerir que este género sería raro en ambientes áridos.

Sin embargo, al igual que en el estudio de ^{Sánchez et al. (2014}), en nuestro trabajo Ophion también es comúnmente encontrado sobre los 2000 m, con la excepción de flavidus que fue encontrada por debajo de los 2000 m. Ophion flavidus se encuentra ampliamente distribuido en el continente americano y comúnmente se encuentra en ambientes disturbados y agrícolas (^{Gauld 1988}).