Introducción

La clase Arachnida son un grupo muy diverso de artrópodos que comprenden aproximadamente 570 familias, de las cuales el 25% ocurren en la Amazonia (^{Adis 2002}); dentro de este grupo, los opiliones constituyen el cuarto orden más diverso de la clase con 6637 especies válidas en todo el mundo (^{Kury et al. 2020}). Excluyendo los fósiles, se reconocen cuatro subórdenes: Cyphophthalmi, Eupnoi, Dyspnoi y Laniatores, siendo este último el más diverso con 39 familias y 4186 especies (Kury et al. 2020).

Los opiliones se destacan por su gran diversidad morfológica y la variedad de su repertorío de comportamiento, principalmente en los trópicos y en particular en los bosques húmedos. La mayoría de las especies son depredadoras, pero también hay algunas que son omnívoras o especializadas en el consumo de restos de plantas, hongos, algas, etc. (^{Curtis & Machado 2007}, ^{Acosta & Machado 2007}). Sus preferencias de hábitat son amplias y cubren diferentes estratos, desde el suelo, hojarasca y arbustos hasta el dosel arbóreo; algunas especies incluso pueden tener preferencias muy específicas como cuevas o nidos de hormigas (Curtis & Machado 2007).

Brasil es el país con la mayor diversidad de opiliones en el mundo y de las, aproximadamente, 1000 especies conocidas, 855 corresponden a Laniatores (^{Villarreal et al. 2021}, 2003a); por estudios recientes, Venezuela con 392 especies es el segundo país más diverso (Villarreal et al. 2021), esta diferencia en el número de especies descritas refleja el gran esfuerzo taxonómico que se requiere para conocer la opiliofauna de Sudamérica y esclarecer sus patrones de distribución. Por otro lado, los opiliones han sido utilizados como modelos para análisis de endemismo (v.g. ^{DaSilva et al. 2015}) debido a su escasa capacidad de dispersión (^{Giribet & Kury 2007}) resaltando el alto grado de endemismo regional encontrado.

^{Kury (2020}, 2003a) registra 178 especies para Perú, de las cuales 159 son Laniatores y se observa un alto grado de endemismo considerando que, de todas las especies registradas, 166 se conocen solo de Perú. Los trabajos más antiguos que reportan opiliones en este país corresponden a descripciones taxonómicas (e.g. ^{Chamberlin 1916}, ^{Mello-Leitão 1949}, ^{Roewer 1957}, ^{Soares & Bauab-Vianna 1973}); en tanto que trabajos más contemporáneos están enfocados en esclarecer las relaciones filogenéticas de algunos grupos, como por ejemplo, ^{Pinto-da-Rocha (1997}) quien en su revisión sistemática de la familia Stygnidae, actualiza el estado taxonómico de algunas especies peruanas, y Pinto-da-Rocha y Bragagnolo (2017), quienes estudiaron las relaciones filogenéticas de la familia Nomoclastidae, y como resultado parcial describen una nueva especie: Callcosma cofan Pinto-da-Rocha & Bragagnolo, 2017, conocida de Perú (Loreto) y Ecuador.

En la literatura solo se han registrado 19 especies de Laniatores para el departamento de Loreto, por lo que en este trabajo se proporcionan datos actualizados sobre la diversidad y riqueza de estos opiliones amazónicos basados en la revisión de material proveniente de la colección científica del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM) y la compilación de toda la información existente en la literatura especializada. Se espera que esta información sirva de base y oriente la gestión y conservación de la biodiversidad en Loreto.

Material y métodos

Obtención de registros . - Los registros de Laniatores aquí presentes provienen de datos tomados directamente de las etiquetas de especímenes depositados en la Colección de Arácnidos del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM). El material estudiado (Tabla 1, Anexo 1) proviene de diferentes tipos de muestreos, realizados con propósitos particulares como proyectos de investigación científica, evaluaciones de impacto ambiental (EIA), y recolectas al azar no enfocadas en opiliones.

Otra fuente de registros proviene de la revisión de las publicaciones donde se citan Laniatores para Loreto (Tabla 2) compendiadas en el proyecto OmniPaper (^{Kury 2003b}) y cuya información fue actualizada siguiendo a Kury et al. (2020).

Para la identificación en el laboratorío, se emplearon solo los individuos adultos siguiendo los estándares para la identificación taxonómica (^{Acosta et al. 2007}) ya que las estructuras sexuales secundarias, que se desarrollan por completo en este estadio, proporcionan caracteres taxonómicos, especialmente en los machos; sin embargo, para algunas especies, se puede utilizar también el patrón de ornamentación a nivel de género/especie, como en la familia Cosmetidae (v. g., ^{Kury & Barros 2014}).

Tabla 2 Registros de opiliones Laniatores para el departamento de Loreto en la literatura. 

La identificación para la gran mayoría de taxones quedó a nivel de morfoespecies (Tabla 3), que aquí se definen como unidades con características morfológicas externas únicas para ellas pero que requieren un mayor análisis para corroborar su identidad como especie; a cada una de estas morfoespecies se le asignó un código MUSM único, según el evento de colecta (Anexo 1).

Georeferenciación. - La información de localidades se tomó de las etiquetas de los especímenes examinados, para etiquetas sin datos de coordenadas se usó Google Earth Pro© v. 7.3.3.7786 para obtener datos aproximados de latitud y longitud; los mapas de distribución fueron elaborados usando grados decimales. Los lugares con registros de Laniatores en el departamento de Loreto se agruparon en 18 localidades tomando como referencia ríos o poblados más conocidos (Fig. 1); una de ellas, Bajo Inahuaillo no tenía registro de coordenadas, pero se sabe que estaba cerca al poblado de Orellana, en la provincia de Ucayali, departamento de Loreto (R. Fernández, com. pers., colector de la muestra), por lo cual la georreferenciación se dio al pueblo de Orellana (^{Guizado & Girard 1966}). La localidad de Río Pacayacu en la etiqueta se lee como “Pucayacu”, pero sus coordenadas la ubican en realidad en el primero. La localidad de Colonia Callería, río Callería, citada previamente dentro de Loreto por ^{Kury (2003b}), no fue incluida en este análisis por tratarse en realidad del departamento de Ucayali.

Figura. 1 Localidades con registros de opiliones Laniatores en el departamento de Loreto. 

Imágenes. - Para las imágenes, se tomaron fotografías utilizando una cámara integrada a un estereoscopio Nikon SMX745T y la cámara MC-140 acoplada a un estereomicroscopio Leica SAPO. Las secuencias de fotos fueron apiladas en el programa Zerene Stacker© v. 1.04 y luego procesadas con Adobe Photoshop© CC v. 19.0. Los mapas de distribución de algunas de las especies identificadas se realizaron con el programa QGIS Project© v. 3.12.2.

Análisis de la riqueza y distribución de especies. - Tomando en cuenta la escasez de datos y la marcada diferencia en el esfuerzo de muestreo para la obtención de las muestras examinadas, la riqueza de especies fue determinada solo por el número de especies presentes en cada localidad (^{Southwood et al. 1982}).

La distribución para la gran mayoría de especies refleja solo los puntos de ocurrencia con base en las etiquetas y los registros en la literatura.

Los especímenes procedentes del río Samiria fueron recolectados mediante búsqueda directa diurna y nocturna, golpeo de vegetación y, también, nebulización de especies arbóreas con diferentes arquitecturas, con copas aisladas o entremezcladas, pudiendo alcanzar los 50 - 55 m de altura (^{Silva 1996}) por lo que usamos esta localidad como punto de referencia para extrapolaciones sobre la riqueza y distribución de especies.

Resultados

Riqueza y composición de especies. - Los resultados muestran un total de 72 especies para el departamento de Loreto, de las cuales 31 (43%) están ya identificadas en la literatura (Tablas 2). Las especies examinadas en la colección MUSM (Tabla 3) pertenecen a 11 familias de Laniatores; sin embargo, tres especies no pudieron ser identificadas a nivel de familia por lo que dos de ellas fueron asignadas a Gonyleptoidea y una a Samooidea. Las familias Biantidae, Samoidae y Stygnommatidae son nuevos registros para Perú (Tabla 3, Fig. 2, Anexo 1). Para la familia Cranaidae, se registró un género nuevo para la ciencia proveniente de la localidad de Curaray (provincia de Maynas), representado por un macho adulto (MUSM-ENT 0514506) (Tabla 3, Anexo 1). Se halló una especie nueva para la ciencia del género Taito (Cosmetidae) representada por 13 adultos provenientes del río Samiria (Anexo 1) y otra de Thaumatocranaus (Gonyleptidae) representada por seis ejemplares de las localidades de río Napo y río Curaray, ambos en la provincia de Maynas (Anexo 1). Aquí se reportan 12 nuevos registros de especies por primera vez para Perú (Tabla 3, Anexo 1): Cocholla simoni Roewer, 1928 (Fig.3f); Cynorta marginalis Banks, 1909; Discosomaticus cinctus (Perty, 1833); Meterginus serratus Roewer, 1912 (Fig.4c,d); Paecilaemula argentinoi Soares, 1970 (Fig.4e,f); Sibambea rotunda Roewer, 1917 (Fig.3a); Taito insperatus^{Kury & Barros, 2014}; Taito rorschachi Kury & Barros, 2014; Ventripila marginata Roewer, 1917; Hutamaia plei Tourinho & Mendes, 2014; Obidosus boibumba (Villarreal & ^{Pinto-da-Rocha, 2006}) y Stenostygnus pusio Simon, 1879.

Tabla 3 Registros de opiliones Laniatores en el departamento de Loreto examinados de la colección MUSM. AA: Alto Amazonas, R: Requena, U: Ucayali. Los números representan la cantidad de individuos registrados de cada especie por localidad. *Nuevos registros para Perú. 

Se encontraron ejemplares de Paecilaema bilunatum (Wood, 1869) (Cosmetidae) (Fig. 3i,) que tiene un registro incierto para Perú o Ecuador (^{Kury 2003a}), aquí se confirma su presencia en Perú con dos machos adultos provenientes de la localidad de Aguas Negras (provincia de Maynas) (Tabla 3, Anexo 1). Asimismo, la ocurrencia de Paecilaemella multimaculata (Wood, 1869) (Cosmetidae) (Fig. 3g), reportada como incierta en Perú “Napo and Maravon [Napo and Marañon rivers]” (^{Medrano et al. 2020}), es confirmada por la presencia de dos ejemplares provenientes del río Napo, uno de río Curaray y otros dos del río Itaya (Tabla 3, Anexo 1).

La familia más diversa (Tablas 2 y 3) es Cosmetidae (34 spp.), comprendiendo el 47% de todos los registros examinados, seguida por Cranaidae (11 spp.) y Stygnidae (8 spp.). La familia Cosmetidae también destacó por la gran variedad de formas que exhibe (Fig. 3), en algunas especies como resultado de un dimorfismo sexual muy marcado (Figs. 4c, d).

En relación con el río Samiria (Tabla 3, Anexo 1), de un total de 465 individuos examinados en la colección MUSM, más Phareicranaus hermosa (^{Pinto-da-Rocha & Kury, 2003}) reportada en base a esas muestras, se encontraron 23 especies de Laniatores distribuidas en 11 familias. En cuanto a la riqueza, destaca también la familia Cosmetidae con nueve especies (aprox. 41%), seguida por Zalmoxidae con tres especies.

En términos de abundancia para el material examinado, nuevamente figura Cosmetidae con 214 individuos (aprox. 46%), seguida por Zalmoxidae con 150 (aprox. 32%). Los Laniatores del río Samiria parecen exhibir un alto grado de endemismo local, de las especies encontradas, 10 de ellas (aprox. 43%) ocurren solo en esta localidad; sin embargo, hasta el momento, con certeza, solo se puede afirmar que por lo menos una de ellas, Taito sp. n. (Cosmetidae) es nueva para ciencia.

Notas de distribución por provincias. - Dentro del departamento de Loreto, el mayor número de registros de Laniatores (Tabla 1, Fig. 5) se tiene en la provincia de Maynas (46 spp.) y en la provincia de Loreto (27 spp.). No hay registros de Laniatores para la provincia de Putumayo, y solo se tienen dos registros tanto para el Dátem del Marañón como para la provincia de Ucayali (Tabla 1, Fig. 5).

Con relación a las localidades (Tablas 1 y 3), tres de ellas exhibieron una mayor riqueza de Laniatores: río Napo (26 spp.), río Samiria (23 spp.) y río Curaray (20 spp.).

En casi todas las provincias, la familia Cosmetidae está ampliamente distribuida, aquí se registra en 12 de las 18 localidades estudiadas (Tabla 1, Tabla 3).

Algunas especies tienen registros en tres o más provincias (Tabla 3), por ejemplo, Eutimesius simoni, Stygnus klugi, Meterginus serratus y Cocholla simoni (v. g. Fig. 6). En contraste, otras especies se restringen a una sola localidad, como es el caso de ocho especies registradas solo para Pebas, entre ellas, Pebasia singularis, Tegyra cinnamomea y Poecilaemula peruviana; y 10 especies que ocurren solo en Cocha Shinguito, río Samiria (v.g. Fig. 7), como es el caso de Cosmetidae 14, Samoidae 1 y Zalmoxidae 1, entre otras.

Figura 2 Familias de opiliones Laniatores presentes en Loreto. (a) Cosmetidae, Taito rorschachi, ♀ MUSM-ENT 0514108. (b) Cranaidae, Phareicranaus singularis, ♂ MUSM-ENT 0511981. (c) Gonyleptidae, Hutamaia plei, ♂ MUSM-ENT 0511946. (d) Nomoclastidae, Callcosma cofan, ♀ MUSM-ENT 0512000. (e) Manaosbiidae 1, ♀ MUSM-ENT 0512090. (f) Stygnidae, Stygnus klugi, ♂ MUSM-ENT 0507500. (g) Zalmoxidae 1, ♂ MUSM-ENT 0514511. (h) Stygnommatidae, Stygnomma 1, ♂ MUSM-ENT 0514513. (i) Biantidae, Stenostygnus pusio, ♀ MUSM-ENT 0511812. Barras de escala: a-c = 3 mm, d-h = 1mm, i = 0.5 mm. 

Figura 3 Diversidad de formas y patrón de ornamentación en Cosmetidae. (a) Sibambea rotunda, ♂ MUSM-ENT 0514096. (b) Eulibitia cf. pollux, ♀ MUSM-ENT 0512586. (c) Cosmetidae 10, ♂ MUSM-ENT 0514510. (d) Cosmetidae 13, ♀ MUSM-ENT 0512184. (e) Cosmetidae 15, ♂ MUSM-ENT 0514087. (f) Cocholla simoni, ♂ MUSM-ENT 0512575. (g) Paecilaemella multiloculata, ♀ MUSM-ENT 0514512. (h) Cosmetidae 2, ♂ MUSM-ENT 0512431. (i) Paecilaema bilunatum, ♂ MUSM-ENT 0512589. Barras de escala = 1mm. 

Figura 4 Dimorfismo sexual. (a y b) Avima 1, (a) macho con quelíceros engrosados, MUSM-ENT 0511900. (b) hembra, con quelíceros simples, MUSM-ENT 0511898. (c y d) Meterginus serratus, (c) macho con quelíceros hipertélicos y fémures III y IV con espinas, MUSM-ENT 0512593; (d) hembra con quelíceros y fémures normales, MUSM-ENT 0512449. (e y f) Paecilaema argentinoi, sin dimorfismo, (e) macho, MUSM-ENT 0514172; (f) hembra, MUSM-ENT 0512590. Barras de escala = 1mm. 

Figura 5 Registros de opiliones Laniatores en las provincias de Loreto. 

Figura 6 Registros de Cocholla simoni (Cosmetidae) en Loreto. 

Figura 7 Registros de Eulibitia aff. pollux (Cosmetidae) en Loreto. 

Discusión

Este trabajo registra en el departamento de Loreto 72 especies distribuidas en 11 familias del suborden Laniatores, de las cuales solo 19 han sido reportadas previamente en la literatura (^{Kury 2003a}, ^{Pinto-da-Rocha & Kury 2003}, ^{Hara et al. 2014}, ^{Ochoa & Pinto-da-Rocha 2014}, Pinto-da-Rocha & Bragagnolo 2017, Pinto-da-Rocha & Bonaldo 2011, ^{Villarreal et al. 2019}; ^{Medrano et al. 2020}, ^{Pinzón-M et al. 2021}). Estos números reflejan una baja diversidad, pero queda claro que los pocos registros que se tienen son resultado de los escasos muestreos enfocados a la búsqueda de arácnidos en Loreto. Un claro ejemplo del efecto del muestreo que refleja la riqueza de la opiliofauna se tiene en el río Samiria con 23 especies distribuidas en 11 familias de Laniatores; estos resultados son en parte comparables con aquellos enfocados en Laniatores en la Reserva Natural Río Ñambí en Colombia (12 familias y aprox. 28 especies; ^{García & Medrano 2015}) y algunos citados para la Amazonía brasileña como, por ejemplo, río Jurití en el estado de Pará (25 especies; Pinto-da-Rocha & Bonaldo 2006) y el Parque da Onça Parda en São Paulo (25 especies; ^{Resende et al. 2012}). No obstante, hay otras localidades brasileñas mucho más ricas en opiliones, como el Parque Nacional Serra dos Orgãos en la Mata Atlántica, Río de Janeiro, donde se han registrado 54 especies de Laniatores (Bragagnolo & Pinto-da-Rocha 2003). En general, estos altos valores por localidad son resultado de muestreos intensivos diseñados por aracnólogos para conocer la opiliofauna de dichas localidades, pero más importante, interesados en esclarecer las relaciones evolutivas de algunos de los linajes que allí ocurren.

Aunque las muestras no son comparables dado que las técnicas y el esfuerzo de colecta no son similares, los datos de riqueza y abundancia de Laniatores obtenidos en el río Samiria permiten tener una idea de la composición de la comunidad en estudio, aunque se requiere más información para validar las conclusiones. Así se tiene que en Samiria hay 11 familias de Laniatores, siendo la más diversa Cosmetidae (9 spp.), concordando con el patrón observado de una mayor riqueza hacia el norte de Sudamérica (^{Giribet & Kury 2007}); los resultados en Jurití (^{Pinto-da-Rocha & Bonaldo 2006}) muestran ocho familias registradas y las más ricas son Cosmetidae (7 spp.) y Zalmoxidae (6 spp.) por lo que concuerdan en parte con lo encontrado en el río Samiria, donde Zalmoxidae está representada por tres especies.

Aún falta un mayor estudio, principalmente enfocado en revisiones taxonómicas, para determinar a nivel de especie las 43 morfoespecies asignadas, algunas de las cuales podrían ser nuevas para la ciencia (Anexo 1), como en el caso de los cosmétidos no identificados (Medrano, com. personal) o constituir nuevos registros para el país.

Los registros de Laniatores en la mayoría de las 18 localidades estudiadas han sido producto de colectas accidentales u oportunistas; sin embargo, en cuatro de ellas (río Samiria, río Napo, río Curaray y Jenaro Herrera) sí hubo un muestreo dirigido a la búsqueda de arácnidos, aunque los objetivos del diseño muestral fueron diferentes. Solo en río Samiria y Jenaro Herrera se trazó como meta inventariar la aracnofauna de dichas localidades, pero con un menor esfuerzo de colecta en el último. Asimismo, llama la atención que entre las especies dominantes en el río Samiria (aquellas con más de 50 individuos, Tabla 3) se encuentra una especie de Zalmoxidae, familia que por lo general se conoce de lotes muy pequeños (Pérez-Gonzáles, com. pers.); si bien es posible que se deba a la metodología utilizada, nebulización del dosel arbóreo, no hay referencia al uso de esta técnica en otros estudios sobre opiliones; más aún, los zalmoxoideos en general son reportados en hábitats de hojarasca (^{Acosta et al. 2007}) por lo que su ocurrencia en doseles arbóreos podría tratarse de una novedad a tenerse en cuenta para la ecología de este grupo.

Aún falta mucho por estudiar para poder establecer los patrones de distribución de las especies de Laniatores que ocurren en Loreto; sin embargo, aquí se registran algunas especies con distribuciones aparentemente amplias pero que podrían corresponder a patrones particulares, por ejemplo, Obidosus albilineatus^{Roewer 1957}, está registrada para Brasil, Ecuador y Perú, reportándose en este último en Ucayali y Madre de Dios (^{Villarreal et al. 2019}); Eutimesius simoni Roewer, 1913, ocurre en Brazil, Colombia, Ecuador y Perú (^{Pinto-da-Rocha 1997}), en lo que parece ser la cuenca del Napo; en el caso de Iquitosa poecilis Roewer, 1943 (^{Hara et al. 2014}) los registros corresponden a Loreto, Cusco, Pasco y Huánuco, todos en bosques bajos de los Andes orientales de Perú; finalmente, aunque endémico de Perú, Stygnus klugi (Goodnight & Goodnight 1943) está registrada para Amazonas, Huánuco y ampliamente distribuido en Loreto (^{Kury 2003a}).

La información reunida hasta la fecha muestra que hay 42 especies de Laniatores que ocurren solo en el departamento de Loreto, algunas de ellas incluso exhiben distribuciones mucho más localizadas, como las 10 especies que se restringen solo a los bosques del Río Samiria, o las siete conocidas solo para Pebas. Es interesante contrastar estos resultados con lo hallado por ^{Ruokolainen et al. (2002}) para algunos grupos de plantas, entre ellas, Melastomatacea y Pteridophyta; ellos indican que el error en interpretar los patrones de distribución puede deberse 1) a que el foco se centra en especies de gran tamaño, donde si es posible ver un mayor número de especies con distribuciones muy amplias y 2) al número de especies identificadas vs. el número de morfoespecies, estas últimas tienden a exhibir distribuciones mucho más restringidas, por ejemplo, al comparar grupos como Melastomatacea (arbustos y herbáceas) y Pteridophyta (helechos) en tres regiones de Sudamérica, ellos encontraron que las especies identificadas tenían mayormente distribuciones más amplias, así, el 59% de las melastomatáceas y el 69% de pteridofitas ocurrían en Loreto, Madre de Dios y en Ecuador (Yasuní) mientras que el 84% de las morfoespecies de Melastomatacea y el 75% de pteridofitas se registraron en una sola región. Finalmente, los autores afirman que estos dos sesgos en interpretación de rangos de distribución afectarían también a las comunidades de fauna y deben tomarse en cuenta para estudios de comunidades tropicales y una interpretación más precisa de sus patrones de distribución.

En conclusión, todavía hay vacíos muy grandes en el departamento de Loreto, en general, se requiere de esfuerzos de muestreo más exhaustivos y estandarizados para reunir información con datos comparables; igualmente, las técnicas de colecta deben dirigirse puntualmente a microhábitats que permitan descubrir/monitorear diferentes grupos taxonómicos a través del tiempo y espacio de tal modo que se pueda conocer la dinámica de sus poblaciones y examinar en más detalle sus variaciones morfológicas, y finalmente establecer con mayor precisión su identidad taxonómica y rango de distribución.