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Revista Peruana de Biología

On-line version ISSN 1727-9933

Rev. peru biol. vol.29 no.4 Lima Oct./Dec 2022  Epub Nov 25, 2022

http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v29i4.23765 

Nota científica

Especies invasoras de Ceratium Schrank, 1973 (Dinophyceae: Ceratiaceae) en cuerpos de agua continentales de Perú

Invasive species of Ceratium Schrank, 1973 (Dinophyceae: Ceratiaceae) in freshwater bodies from Peru

1. Departamento de Cursos Básicos, Universidad Científica del Sur, Lima, Perú.

2. Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Museo de Historia Natural, Departamento de Limnología, Lima, Perú.

3. EPS Grau S.A., Piura, Perú. deifycontreras@gmail.com

4. Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Facultad de Ciencias Biológicas, Lima, Perú. mbaylonc@unmsm.edu.pe, anderson.dominguez@unmsm.edu.pe

5. Laboratorio de Vigilancia de la Calidad del Agua - AUTODEMA, Arequipa, Perú. lvca.vigilancia@gmail.com

Resumen

La presente comunicación proporciona información de la presencia en Perú de dos especies invasoras del género Ceratium: C. hirundinella (O.F. Müller) Dujardin y C. furcoides (Levander) Langhans. Se brinda información sobre la distribución de ambas especies en cuerpos de agua peruanos, así como datos de sus abundancias.

Palabras clave: Ceratium; distribución; fitoplancton; especie invasora; dinoflagelado; bioinvasión

Abstract

This works provides information on the presence in Peru of two invasive species of the genus Ceratium: C. hirundinella (O.F. Müller) Dujardin and C. furcoides (Levander) Langhans. Information is provided on the distribution of both species in Peruvian water bodies, as well as data on their abundance.

Keywords: Ceratium; distribution; phytoplankton; invasive specie; dinoflagellate; bioinvasion

Introducción

El género Ceratium Schrank 1973 (Dinophyceae) es un dinoflagelado, generalmente distribuido en aguas continentales del hemisferio norte, como parte de la comunidad planctónica de ecosistemas lénticos (Foissner 2006). Actualmente siete especies de Ceratium son reconocidas para aguas continentales (Moestrup & Calado 2019), de las cuales dos son frecuentemente encontradas en la literatura: C. furcoides (Levander) Langhans y C. hirundinella (O.F. Müller) Dujardin.

En Sudamérica, la especie C. hirundinella comenzó a colonizar cuerpos de agua lénticos desde el sur al norte: Argentina (Mac Donagh et al. 2005, Alexander & Imberger 2008), Chile (Rodríguez-López et al. 2021) y Brasil (Cavalcante et al. 2013), mostrando un carácter invasivo.

Por otro lado, C. furcoides se ha encontrado en cuerpos de agua continentales en Colombia (Bustamante Gil et al. 2012), Brasil (Dias & Tucci 2020; Severiano et al. 2021; Lacerda Macêdo et al. 2021), Bolivia (Morales 2016), Argentina (Zaburlín et al. 2014; Accattatis et al. 2020) y Uruguay (Pacheco et al. 2021), mostrando un patrón de colonización opuesta a C. hirundinella, es decir del norte al sur de Sudamérica.

La ocurrencia de C. hirundinella y C. furcoides ha generado problemas en los procesos de potabilización de fuentes de agua (De Almeida et al. 2016), originando cambios en las propiedades organolépticas del agua cruda, formación de floraciones algales no tóxicas y en algunos casos provocando mortandad de peces por hipoxia (Matsumura-Tundisi et al. 2010; Pacheco et al. 2021).

La potencial distribución invasora de C. furcoides en Sudamérica incluye a casi todos los países de la región, de manera especial en las vertientes de los Andes, tanto en la oriental (transición Andes - Amazonía) como en la occidental (transición Andes - Costa) (Meichtry de Zaburlín et al. 2016).

En Perú se registró por primera vez a C. hirundinella para el lago Titicaca (Montoya et al. 2014) y recientemente se publicaron datos sobre su abundancia en el mismo ecosistema (Villanueva & Pari 2020). Con respecto a C. furcoides no se tenían reportes oficiales de su presencia en Perú hasta la publicación de esta comunicación.

En el marco de la evaluación de fitoplancton en embalses peruanos, cuyas aguas son utilizadas como fuente de agua cruda destinadas al uso de la población humana, se detectó la presencia de las especies C. furcoides y C. hirundinella, lo que mostraría una reciente dispersión de ambos taxones en Perú. En ese sentido, se hace necesario comunicar la información asociada a su presencia.

Material y métodos

Área de estudio. Las muestras de fitoplancton fueron colectadas en cuatro cuerpos de agua continentales: (i) embalse San José de Uzuña, (ii) embalse San Lorenzo, (iii) embalse Poechos, y (iv) lago Titicaca (bahía de Puno) según se detalla en la Tabla 1.

Métodos. Las muestras fueron colectadas siguiendo los protocolos del ANA (2016) y Reguera et al. (2011) según se observa en la Tabla 1. El análisis de las muestras se realizó mediante técnicas de microscopía óptica. Las mediciones celulares se realizaron como mínimo con 20 individuos por cada muestra. El análisis cuantitativo de Ceratium siguió las metodologías de Utermöhl (1958) y el empleo de la cámara de Sedgwick Rafter (APHA, 2017). La identificación taxonómica de las especies de Ceratium se realizó siguiendo a Moestrup y Calado (2019) y Carty (2014).

Las muestras fueron depositadas en la Colección de Plancton y Perifiton del Departamento de Limnología, Museo de Historia Natural (MUSML), de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Tabla 1 Lista de cuerpos de agua evaluados indicando datos de ubicación geográfica y de colecta. Abreviaturas: ZS: Zaida Samanez, FJ: Fabrizio Johnson, AST: Anthony Salazar-Torres, DC: Deifilia Contreras, LMC: Leonardo Mendoza-Carbajal, AD: Anderson Domínguez; MUSML: Colección de Plancton y Perifiton, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. 

Cuerpo de agua Dpto. Cuenca hidrográfica Ubicación geográfica Fecha de colecta Tipo de colecta Profundidad de colecta de la muestra Colectores Código de la muestra
Embalse San José de Uzuña Arequipa Quilca Vitor Chili 16° 35’S, 71° 19’W 04/06/2021 Tubo muestreador (Reguera et al. 2011) 1.5m ZS, FJ, AST MUSML_PL_097
Embalse de Poechos Piura Chira 4° 38’S, 80° 29’W 40/10/2021 Directa (ANA 2016) ≥ 1m DC MUSML_PL_098
Embalse de San Lorenzo Piura Chira 4° 42’S, 80° 11’W 12/02/2021 Directa (ANA 2016) ≥ 1m DC MUSML_PL_099
Lago Titicaca Puno Titicaca 15° 47’S, 69° 56’W 16/04/2021 Botella Niskin (ANA 2016) 5m LMC, AD MUSML_PL_100
Lago Titicaca Puno Titicaca 15° 47’S, 69° 56’W 16/04/2021 Botella Niskin (ANA 2016) 10m LMC, AD MUSML_PL_101
Lago Titicaca Puno Titicaca 15° 47’S, 69° 56’W 16/04/2021 Botella Niskin (ANA 2016) 15m LMC, AD MUSML_PL_102

Resultados y discusión

Phylum Miozoa

Clase Dinophyceae

Orden Gonyaulacales

Familia Ceratiaceae

Género Ceratium F.Schrank, 1793

Ceratium furcoides (Levander) Langhans 1925

Descripción. Células elongadas, con epiteca triangular o cónica con un cuerno, longitud de 141 - 288 µm, transdiámetro de 29 - 41 µm, cíngulo en la zona media de la célula, hipoteca con dos cuernos perpendiculares al cíngulo (Fig. 1a).

Comentarios. Ceratium furcoides se encontró en los embalses San Lorenzo y Poechos (Piura) con una densidad fitoplanctónica de 102 y 79 células mL-1 respectivamente (Tabla 2), siendo estos los primeros registros de la especie para Perú. En ambos embalses se realizan actividades de cultivo de truchas (Oncorhynchus mykiss Walbaum, 1792) en jaulas flotantes, ejerciendo presión antrópica sobre estos sistemas acuáticos.

Ceratium hirundinella (O.F.Müller) Dujardin 1841

Descripción. células con epiteca en forma de campana, con longitud de 154 - 275 µm, transdiámetro de 35 - 61 µm, cíngulo en la zona media de la célula, con un cuerno en la epiteca y de dos a tres cuernos en la hipoteca (Fig. 1b).

Comentarios. Los resultados de la densidad fitoplanctónica evidenciaron la presencia de la especie C. hirundinella en la bahía de Puno (lago Titicaca) registrando las más elevadas concentraciones celulares correspondiente a 3618 células mL-1, seguido del embalse San José de Uzuña (Arequipa) con 327 células mL-1 (Tabla 2). En la bahía de Puno (lago Titicaca) se recibe aguas residuales domésticas de la ciudad de Puno, mientras que en el embalse San José de Uzuña se realiza acuicultura de truchas (Oncorhynchus mykiss).

El primer reporte de C. furcoides en Perú (Piura) y la nueva información sobre la presencia de C. hirundinella en el sur peruano (Arequipa y Puno) confirmarían el carácter invasivo de ambas especies, siguiendo lo señalado por diferentes autores de la región sudamericana (Cavalcante et al. 2013, Días & Tucci 2020, Lacerda et al. 2021, Meichtry de Zaurlín et al. 2016).

Figura 1 Especies de Ceratium en cuerpos de agua de Perú. (a) Vista ventral de C. furcoides. (b) Vista ventral de C. hirundinella. Escala: 50 µm. 

Tabla 2 Características fisicoquímicas in situ de los sistemas acuáticos continentales evaluados con presencia de Ceratium. Prom: Promedio del parámetro, Min: Mínimo dato registrado, Max: Máximo dato registrado, (*) dato no disponible. 

Estaciones de colecta Especie registrada/Máxima concentración (células mL-1) Temperatura (°C) Turbidez (UNT) pH Conductividad eléctrica (µS cm-1) Oxígeno disuelto (mg L-1)
Embalse San José de Uzuña C. hirundinella 327 células mL-1 Prom: 15.34 Min: 12.90 Máx: 20.0 Prom: 2.29 Min: 1.52 Máx: 4.03 Prom: 9.17 Min: 8.91 Máx: 9.83 Prom: 764.22 Min: 740.0 Máx: 801.0 Prom: 7.87 Min: 7.47 Máx: 8.26
Embalse Poechos C. furcoides 79 células mL-1 Prom: 22.76 Min: 21.30 Máx: 27.40 Prom: 16.99 Min: 12.80 Máx: 22.00 Prom: 8.03 Min: 7.86 Máx: 8.50 Prom: 279.64 Min: 257.0 Máx: 314.0 *
Embalse San Lorenzo C. furcoides 102 células mL-1 * Prom: 116.44 Min: 1.79 Máx: 1186 Prom: 7.60 Min: 7.25 Máx: 8.06 Prom: 181.36 Min: 14.0 Máx: 235.0 *
Bahía de Puno (Lago Titicaca) C. hirundinella 3618 células mL-1 Prom: 17.33 Min: 15.70 Máx: 19.20 * Prom: 8.41 Min: 8.26 Máx: 8.48 Prom: 1498.25 Min: 1474.0 Máx: 1520.0 Prom: 6.26 Min: 5.96 Máx: 6.39

El patrón expansivo que tiene C. hirundinella en cuerpos de agua continentales sudamericanos es de sur a norte, mientras que en el caso de C. furcoides se observa lo contrario, siendo de norte a sur (Meichtry de Zaurlín et al. 2016), lo cual, según lo registrado en este trabajo, también ocurriría en territorio peruano.

Se estima que C. furcoides y C. hirundinella seguirán expandiéndose hacia otros cuerpos de agua del Perú debido a la dispersión causada por la migración de aves que habitan esos ecosistemas acuáticos, además de la plasticidad ecofisiológica y estrategias adaptativas que presentan (Días & Tucci, 2020), y a los efectos del cambio climático (Meichtry de Zaurlín et al. 2016), lo que podría generar floraciones de estas especies en cuerpos de agua del país. Entre los factores principales que facilitan la adaptabilidad de ambas especies se encuentran las altas temperaturas del agua, altos niveles de oxígeno disuelto, alto contenido de nutrientes, migraciones verticales para asimilar los nutrientes en las diferentes capas de la columna agua, formación de quistes de resistencia, diferentes tipos de nutrición que presentan (mixotrofía, fagotrofía), y el desarrollo de cuernos como estructuras de defensa ante el zooplancton (Cavalcante et al. 2013, Macêdo et al. 2021).

Se sugiere el monitoreo de cuerpos de agua continentales, especialmente embalses destinados a potabilización, por los potenciales problemas asociados a la presencia de C. hirundinella y C. furcoides: (1) problemas sanitarios, que incluyen alteraciones organolépticas del agua; (2) problemas en la potabilización del agua en los embalses debido al daño generado por las placas de celulosa de ambos dinoflagelados; y (3) problemas ecológicos, alterando la estructura fitoplanctónica nativa y alterando cadenas tróficas acuáticas (Pacheco et al. 2021, Meichtry de Zaurlín et al. 2016).

Agradecimientos / Acknowledgments

Agradecemos al FONDECYT por el financiamiento parcial para realizar el presente trabajo.

Literatura citada

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Fuentes de financiamiento / Funding: Leonardo Mendoza-Carbajal, Maribel Baylón y Anderson Dominguez: Contrato/Convenio 130-2020-FONDECYT: “DNA metabarcoding e identificación morfológica de microalgas y cianobacterias: indicadores biológicos para evaluar la calidad del agua del lago Titicaca”.

Aspectos éticos / legales; Ethics / legals: Los autores declaran no haber violado u omitido normas éticas o legales al realizar la investigación y esta obra.

Citación: Mendoza-Carbajal L, Contreras D, Baylón M, Domínguez A, Valdivia E, Samanez Z, Johnson F, Salazar-Torres A. 2022. Especies invasoras de Ceratium Schrank, 1973 (Dinophyceae: Ceratiaceae) en cuerpos de agua continentales de Perú. Revista peruana de biología 29(4): e23765 - 000 (Noviembre 2022). doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v29i4.23765

Editor: Leonardo Romero

Recibido: 16 de Abril de 2022; Aprobado: 30 de Julio de 2022

*Corresponding autor lmendozac@cientifica.edu.pe

Conflicto de intereses / Competing interests: Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Rol de los autores / Authors Roles:

LHM-C: Conceptualización, Metodología, Validación, Investigación, Escritura - Preparación del borrador, Redacción (Revisión y Edición), Supervisión.

DC: Metodología, Investigación, Redacción (Revisión y Edición).

MB: Validación, Supervisión, Administración de Proyecto, Redacción (Revisión y Edición) y Adquisición de Fondos.

AD: Metodología, Investigación, Redacción (Revisión y Edición).

EV: Investigación.

ZS: Investigación.

FJ: Investigación.

AS-T: Conceptualización, Investigación, Curación de Datos, Escritura - Preparación de Borrador, Supervisión.

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