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Scientia Agropecuaria

Print version ISSN 2077-9917

Scientia Agropecuaria vol.10 no.4 Trujillo Oct. 2019

http://dx.doi.org/10.17268/sci.agropecu.2019.04.12 

ARTÍCULO ORIGINAL

Control biológico de Spodoptera frugiperda en cultivo de Zea mays: Uso de nematodos entomopatógenos

Biological control of Spodoptera frugiperda in Zea mays culture: Use of entomopathogenic nematodes

 

Junior Sánchez Jara1; Jorge Valle Delgado1; Edgar Pérez Tesén2; María Neira de Perales2,*; Carmen Calderón Arias1

1 Universidad Nacional Pedro Ruiz Gallo. Escuela de Biología. Facultad de Ciencias Biológicas. Calle Juan XXIII, Lambayeque, Perú.

2 Instituto Nacional de Innovación Agraria (INIA). Laboratorio de Controladores Biológicos. Estación Experimental Agraria Vista Florida. Chiclayo, Lambayeque, Perú.


Resumen

Con el objetivo de determinar el control biológico del Spodoptera frugiperda en el cultivo de maíz con nematodos entomopatógenos, se propuso realizar pruebas en los invernaderos del Instituto Nacional de Innovación Agraria (INIA ), utilizando nematodos entomopatógenos (Heterorhabditis) con cuatro diferentes concentraciones (200, 300, 500 y 750 infectivos juveniles por tratamiento), lo que nos permitió determinar la concentración letal media (CL50-48), porcentaje de mortalidad y daño en plantas de maíz por el cogollero. Mediante análisis Probit al 95% se obtuvo que la CL50-48 para H. bacteriophora fue 182,58 Ijs/larva y para H. sp (nativo), fue 262,68 Ijs/larva. La prueba de Anova y de comparación simultánea de Tuckey encontró diferencias significativas (p = 0,005) entre algunas concentraciones de los tratamientos, estableciendo que el mejor nematodo para combatir las larvas de cogollero fue H. bacteriophora, con el menor porcentaje de daño en planta (53,33%) y la mayor mortalidad (84,44%) en una concentración de 750 Ijs/larva. A comparación del tratamiento con H. sp (nativo), que obtuvo mayor porcentaje de daño en planta (83,33%) y la menor mortalidad (46,66%) en una concentración de 200 Ijs/larva.

Palabras clave: control biológico; nemátodos entomopatógenos; Heterorhabditis nativo; H. bacteriophora Poinar; S. frugiperda.


Abstract

In order to determine the biological control of Spodoptera frugiperda in the cultivation of corn with entomopathogenic nematodes, it was proposed to perform tests in the greenhouses of the National Agricultural Innovation Institute (INIA) using entomopathogenic nematodes (Heterorhabditis) with four different concentrations (200, 300, 500 and 750 juvenile infectives per treatment), which allowed us to determine the mean lethal concentration (LC50-48), percentage of mortality and damage in corn plants by the cogollero. The 95% Probit analysis showed that the LC50-48 for H. bacteriophora was 182.58 Ijs / larva and for H. sp (native), it was 262.68 Ijs / larva. The Anova test and the simultaneous comparison of Tuckey found significant differences (p = 0.005) between some concentrations of the treatments, establishing that the best nematode to fight the larvae of the bud was H. bacteriophora, with the lowest percentage of damage in the plant (53.33%) and the highest mortality (84.44%) at a concentration of 750 Ijs / larva. Compared to the treatment with H. sp (native), which obtained a higher percentage of plant damage (83.33%) and the lowest mortality (46.66%) at a concentration of 200 Ijs / larva.

Keywords: biological control; entomopathogenic nematodes; Heterorhabditis native; H. bacteriophora Poinar; S. frugiperda.


1. Introducción

El maíz amarillo duro a nivel mundial es uno de los tres cereales más importantes y antiguos que se conoce. En producción, en 2012 ocupó el primer lugar a nivel mundial. En Perú es un cultivo importante, ya que sirve como materia prima en la elaboración de alimento, se siembra mayormente en la costa y la selva (Chura y Tejada, 2014).

Las limitantes fitosanitarias de mayor impacto asociadas al cultivo de maíz (Zea mays L.), se destaca el gusano cogollero Spodoptera frugiperda (J.E. Smith, 1797), considerado el insecto plaga más importante del cultivo en Centroamérica y Sudamérica (Santos et al., 2014). El daño económico de esta plaga generalmente es importante. El control del cogollero (S. frugiperda) en la agricultura moderna se basa específicamente en el uso frecuente de plaguicidas; esto sin tener en cuenta los desastres ecológicos, la mala calidad de las plantas y la salud de los animales y el hombre. Por esta razón se están realizando investigaciones y buscando alternativas para el control de esta plaga, la que es regulada biológicamente por diversas especies de parasitoides, predadores y entomopatógenos.

El uso de nematodos entomopatógenos está demostrando que puede controlar hasta 65% de la población de larvas de Spodoptera en el cultivo de maíz (CastruitaEsparza et al., 2017). Esto se fundamenta por los atributos que reúnen y les otorgan un interesante potencial como agentes de control biológico: tienen una amplia gama de hospedantes y capacidad para provocar altos índices de mortalidad; son ambientalmente seguros; pueden producirse a diferentes escalas mediante métodos in vivo e in vitro; los estadios infectivos (JI ó J3) pueden ser formulados y almacenados; el registro de los productos se requiere en pocos países; son fácilmente aplicables con los equipos estándares y el riego y numerosas cepas son compatibles con diversos productos químicos y otros agentes biorreguladores (Rodríguez et al., 2012).

En el Perú se han realizado diversas investigaciones en laboratorio y en los campos de cultivo. Un ejemplo de ello, es el proyecto que se realizó con nemátodos aislados de suelos de los andes peruanos (Junín 2750 msnm) perteneciente a la especie Heterorhabditis sp (Parsa et al., 2006) y también en el Valle de Chavimochic para cultivos de espárragos, donde se aislaron nemátodos perteneciente al género Heterorhabditis (Castillo et al., 2006). En la región Lambayeque Baca (2012) realizó investigaciones sobre la eficacia parasítica del nematodo entomopatógeno H. bacteriophora en larvas de Spodoptera frugiperda, obteniendo resultados favorables para el uso de nematodos entomopatógenos en el cultivo de maíz.

El objetivo principal fue determinar el control biológico del Spodoptera frugiperda en el cultivo de maíz con nemátodos entomopatógenos. Los resultados obtenidos servirán para ser aplicados en campo y poder llevar un eficiente control biológico sobre la plaga cogollero en maíz.

2. Materiales y métodos

En la investigación la población estuvo constituida por los nematodos entomopatógenos: Heterorhabditis sp (nativo) y H. bacteriophora de la Estación Experimental Agraria Vista Florida, Lambayeque, del Instituto Nacional de Innovación Agraria (INIA). De esta población se utilizó tres tratamientos: (T0) Grupo control, T1: Heterorhabditis sp (nativo) y T2: H. bacteriophora; donde T1 y T2 tuvieron cuatro diferentes concentraciones de infectivos juveniles (Ijs) (200, 300, 500 y 750 Ijs/larva/planta). La población de Spodoptera frugiperda que se consideró fue del Distrito de Reque, Lambayeque; realizando una crianza posterior en el laboratorio de Controladores Biológicos de la Estación Experimental Agraria Vista Florida, Lambayeque, INIA. Cada concentración por tratamiento tuvo a 30 larvas de cogollero como unidad experimental, las mismas que fueron colocadas individualmente en plantas de maíz, sembradas en invernadero. Se realizaron en total tres repeticiones para los tratamientos, y según la cronología de la investigación cada repetición tuvo una duración de 30 días, aproximadamente.

Crianza de cogollero en laboratorio

El ciclo biológico de cogollero en laboratorio fue aproximadamente de 32 días bajo condiciones controladas (25 oC, 60% de humedad). Las primeras 60 masas de posturas de cogollero se recolectaron de los campos de cultivo de maíz; acondicionando tapers con hojas recortas de maíz, para trasladarlas al laboratorio. Las posturas en laboratorio se mantuvieron viables utilizando hojas Higuerilla Ricinus communis, hasta alcanzar el estadio de pupa. Para el acondicionamiento de los adultos, se utilizaron recipientes plásticos de medio litro, conteniendo dos esponjas recortadas con miel y agua, y papel craft; recubriendo la pared interna del recipiente.

Crianza de nemátodos entomopatógenos en laboratorio

El ciclo biológico en laboratorio fue alrededor de 14 días aproximadamente bajo condiciones controladas (25 oC, 70% de humedad), utilizando el método de crian-za según los protocolos mencionados por San Blas et al. (2014), con modificaciones que se llevaron a cabo en el mismo laboratorio. Para la crianza masiva de nematodos entomopatógenos se utilizaron larvas de Galleria mellonella, que fueron roseadas con 15 ml de solución de nematodos entomopatógenos: H. bacteriophora y H. sp (nativo), respectivamente.

Aplicación de los tratamientos y evaluaciones

La infestación de las plantas de maíz con las larvas de cogollero y la aplicación de los tratamientos se realizó aproximadamente a los 24 días después de haber sembrado las semillas de maíz en el invernadero, cuando estas han alcanzado el estadio V5. Para calcular la concentración de infectivos juveniles, se realizó un conteo según el procedimiento planteado por Hussein et al. (2012) y se elaboró una solución de Agar al 0,1 %. Para aplicar los tratamientos se usó unos rociadores de agua, asperjando las soluciones a 15 cm y directo al lugar donde fueron depositadas las larvas L3 de cogollero.

La evaluación del daño en plantas se realizó a las 48 h posteriores a la aplicación, se tuvo que observar si las plantas de maíz presentaban vestigios de raspaduras en las hojas y/o daño en el interior del cogollo. Para la evaluación de la mortalidad a las 24 h se recolectaron larvas para verificar la parasitación y a las 48 h se registró el total de larvas muertas de cogollero.

Análisis estadístico

Para validar y comparar los resultados, se realizaron análisis de varianzas de un factor para la cantidad de plantas que registraron daño y la mortalidad, seguido de un análisis post hoc (HSD Tukey) para cada tratamiento. También se realizó un análisis de varianza con diseño de bloques aleatorizados para ambos tratamientos y un análisis comparativo simultáneo de Tukey (considerándose significativo p < 0,05). Para el cálculo de la Concentración Letal media a las 48 horas, se sometió los resultados a un análisis estadístico con el método paramétrico Probit, con un nivel de confianza del 95%.

3. Resultados y discusión

Se realizaron los cálculos a las diferentes concentraciones de los tratamientos y se determinó que para el tratamiento con H. bacteriophora, la concentración letal media a las 48 horas (CL50-48) fue 182,58 ijs/larva, alcanzando un límite superior de 271,62 y un límite inferior de 40,27 ijs/larva (Figura 1).

Para el tratamiento con Heterorhabditis sp (nativo), la concentración letal media a las 48 horas (CL50-48) fue 262,68 ijs/larva, alcanzando un límite superior de 640,56 y un límite inferior de 75,17 (Figura 2).

Los vestigios de daño en las hojas y del cogollo determinó que el 100% de las plantas de maíz registraron daño en el grupo control, del 68,88 a 83,33% con H. sp (nativo), y del 53,33 a 76,66% con H. bacteriophora. El análisis de varianza de un factor para el tratamiento con H. bacteriophora, demostró que no existieron diferencias significativas (p = 0,089) entre las concentraciones, en cambio para el tratamiento con H. sp (nativo), si existieron diferencias significativas (p = 0,004).

La mortalidad de las larvas a las 48 horas tuvo un rango de 16,00 a 25,33 larvas muertas para el tratamiento con H. bacteriophora, 14,00 a 20,33 larvas muertas con H. sp (nativo), y ninguna larva muerta para el grupo control. Según el análisis de varianza y prueba HSD Tukey de un solo factor, para H. bacteriophora, las concentraciones de 200 con 300, 300 con 500 y 500 con 750 Ijs/larva, no se diferenciaron significativamente en cada grupo, pero para el tratamiento con H. sp.(nativo), la concentración de 750 Ijs/larva, se diferenció significativamente del resto de concentraciones, no presentando diferencias significativas las concentraciones de 200 con 300 y 300 con 500 Ijs/larva en cada grupo. El análisis de varianza para la mortalidad de ambos tratamientos mostró alta significancia (p = 0,005). Registrándose la mayor mortalidad con H. bacteriophora en la concentración de 750 Ijs/larva, con una media de 25,33 larvas muertas y un porcentaje de mortalidad de 84,44%. La menor mortalidad se alcanzó con H. sp (nativo), en la concentración de 200 Ijs/larva, con una media de 14 larvas muertas y un porcentaje de mortalidad de 46,66% (Tabla 1).

Según la prueba de comparación simultanea de Tukey para ambos tratamientos, nos mostró que la concentración de 750 Ijs/larva con H. bacteriophora, registró diferencias altamente significativas con el resto de concentraciones de ambos tratamientos, mientras que la concentración de 200 ijs/larva con H. sp (nativo), no se diferenció significativamente de las concentraciones de 300 Ijs/larva de H. sp., y 200 Ijs/larva de H. bacteriophora (Tabla 2).

El uso de nematodos entomopatógenos es y será uno de muchos métodos biológicos para combatir plagas de lepidópteros y otros tipos de insectos plaga. La presente investigación ha permitido no solo determinar la concentración letal media de ambas especies ante la plaga de cogollero en maíz, si no que ha combinado metodologías de otras investigaciones para una eficaz aplicación. El uso de nematodos entomopatógenos se fundamenta porque poseen una gran capacidad de adaptación a nuevos ambientes, a condiciones adversas, resistencia a productos químicos, alta especificidad por insectos, inocuidad al ambiente y mamíferos, y compatibilidad con otros entomopatógenos (Rumbos y Athanassiou, 2017). Cabe resaltar que las especies de nematodos del género Heterorhabditis tienen una característica particular, que les permite tener una mayor infectividad con respecto a otros, esto debido a la presencia de una estructura cefálica a modo de púa en los infectivos juveniles, la cual les brinda una vía adicional de entrada al insecto (Gianfelici et al., 2014), ya que además de penetrar a través de las aberturas naturales, también pueden hacerlo perforando la cutícula (LópezLlano, 2016).

En el transcurso de la presente investigación se hace mención a factores que influyeron directamente en este, por tal motivo se plantearon soluciones para estas:

La temperatura, es uno de los factores que pudo alterar directamente los resultados de la investigación, ya que influye negativamente en la actividad parasítica de los nematodos. Ya que temperaturas superiores de 35 °C a 37 °C interrumpen el ciclo de vida del nematodo, siendo la óptima 24 °C (Cajusol y Requejo, 2016). Así mismo en experimentos de laboratorio usando Galleria mellonella como huésped, el desa-rrollo de H. bacteriophora varió entre 10 a 32 °C por infección o mortalidad, 15 a 32 °C para el establecimiento (nematodos que ingresan al huésped) y 15 a 30 °C para la reproducción nematodo en el host (VKM, 2014). Por tal motivo se planteó no realizar las aplicaciones de los tratamientos en la mañana o 12:00 horas, porque la temperatura alcanzaba: 37,5 °C a 42,2 °C (dependiendo del mes en que se realizó cada ensayo). Por lo tanto, se estableció que las aplicaciones se hicieran a las 18:00 horas, porque registraba una temperatura ideal para la parasitación (23,6°C a 30°C).

El factor de la desecación sobre la supervivencia de los nematodos durante la parasitación fue también un factor negativo; por lo tanto, se nos hizo necesario la utilización de una solución de Agar Nutriente al 0,1% (rango de pH de 7 – 8), el cual según Hussein et al. (2012), permite la adherencia de los infectivos juveniles en las plantas y puede mantenerlos viables para parasitar larvas. Reportes establecidos por Cajusol y Requejo (2016), nos muestran que, con una concentración de 1 g de agar nutritivo por cada litro, se logra la mortalidad de larvas de Galleria mellonella por Heterorhabditis bacteriophora y Heterorhabditis sp (nativo) en 76,6% 86,6%, respectivamente, hasta los 30 días de almacenamiento. Indicando que el agar nutritivo mantiene la viabilidad de los nema-todos por periodos más largos de tiempo y evita la resequedad de la solución sobre las plantas. Hay que tener en cuenta que factores como la humedad, el tipo de suelo, las condiciones ambientales y el modo de aplicación también pueden afectar la infectividad de los nematodos.

Es importante recalcar que los resultados obtenidos de la investigación se recopilaron a las 48 horas porque, los nematodos entomopatógenos guardan una relación mutualista con un simbionte bacteriano del género Photorhabdus luminiscencens (Enterobacteriaceae) que alojan en su intestino, la cual les permite matar a su hospedero durante las primeras 24 a 48 horas después de la infección (Vashisth et al., 2013). Estudios realizados en Aeneomalia también demuestran que el control es efectivo al aplicar los nematodos entomopatógenos (Parada, et al., 2019; Pérez et al., 2018). Por tal motivo se discute los resultados en los siguientes acápites:

En el parámetro de daño en las plantas de maíz, producido por las larvas de cogollero, 48 horas después de la aplicación, nos indica que durante el tiempo en que se realiza la infestación, hasta antes de la mortalidad, las larvas del tercer estadio de S. frugiperda pueden llegar a producir daños severos en el cultivo.

Para el número de larvas muertas por los tratamientos, el mayor porcentaje de mortalidad fue con el tratamiento H. bacteriophora con un 84,44%, a comparación de H. sp (nativa) que obtuvo un porcentaje de mortalidad de 67,77%, en la concentración de 750 Ijs/larva. Estos resultados son mayores a los reportados por Yuksel et al. (2018), que en condiciones de laboratorio a las 48 y 96 h post aplicación, estudio la efectividad del H. bacteriophora y S. carpocapsae sobre larvas del lepidóptero: Peridroma saucia, obteniendo una mortalidad de 70% por H. bacteriophora. Resultados mayores fueron obtenidos por Goudarzi, et al. (2015), el cual menciona que trabajando a nivel de laboratorio e invernadero con el Lepidóptero: Agrotis segetum, frente al nematodo H. bacteriophora y Steinernema carpocapsae, produce el 98 y 89% de mortalidad con la dosis de 100 Ijs/disco Petri.

También se pudo establecer que el rango de sensibilidad al 50% difiere para cada especie de nematodo, determinando que H. sp (nativo), tiene un rango de sensibilidad de 200 a 300 Ijs/larva, y H. bacteriophora tiene un rango menor o igual de 200 ijs/larva. Valores que se compararon con Andaló et al. (2010), quienes determinaron que la concentración de 200 lJs/larva es ideal para las pruebas en invernadero. Pruebas realizadas en campo por Casusol y Neira (2011), en larvas de cogollero con H. bacteriophora, nos muestran mortalidades de 16,2% y 23,86 %, en las concentraciones de 200 y 300 NEP/ml, respectivamente. También en pruebas realizadas en laboratorio con C. sordidus, con el tratamiento de H. bacteriophora, mostraron que el porcentaje de mortalidad alcanzó 40% y 43%, en las concentraciones de 150 y 387 NEP/insecto (Morales, 2012). Gracias a esto se pudo inferir que a partir de la concentración de 200 ijs/larva, esta es ideal para realizar los ensayos en invernadero y comprobar lo expuesto por otros investígadores.

La concentración letal media a las 48 h, para el tratamiento con H. bacteriophora fue 182,58 ijs/larva y para H. sp., fue 262,68 ijs/larva. Resultados mayores fueron obtenidos por Amador et al. (2015), quien en condiciones de laboratorio obtuvo una DL50 de 375 JI/larva, con el Picudo del banano C. sordidus frente a diferentes concentraciones de H. bacteriophora. Esto nos indica que S. frugiperda es una plaga con mayor susceptibilidad a este género de nematodo entomopatógeno.

Se muestra también que, durante los ensayos, H. bacteriophora tuvo un incremento constante de CL50 a partir del segundo y tercer ensayo. Caso contrario se produjo para H. sp (nativo), el cual mostró que durante el segundo ensayo tuvo una notoria disminución de CL50, en comparación al primer y segundo. Esto se puede explicar debido quizá a las fluctuaciones de temperatura que se registraban, ya que después de la aplicación durante el día, esta no se mantenía estable y pudo influir directamente en la acción parasítica y reproducción de infectivos juveniles (VKM, 2014). La calidad de la cepa también pudo ser un factor importante para la infestación, ya que el volumen de la solución varió para cada ensayo y fue diferente tanto para cada especie como para las concentraciones obtenidas. Además, existen estudios donde se manifiesta que la mortalidad de los hospederos varía entre especies de nematodos como los estudios de Moreno et al. (2012), en donde la mortalidad para cada estado ninfal de Aeneolamia varia varía entre las especies de nematodos y responde diferencialmente con el incremento de la dosis.

4. Conclusiones

Al final de la investigación se deduce que el mejor tratamiento para el control de larvas de cogollero en tercer estadio, se realiza con el nematodo entomopatógeno Heterorhabditis bacteriophora. Se concluye que las especies de nematodos utilizadas en la presente investigación, presentan variabilidad entre ellas, debido a que su patogenicidad varía con el tipo de plaga al cual se le exponga y a la concentración sometida. Por consiguiente, la investigación queda abierta a la experimentación en campo con presencia natural de la plaga para validar los resultados y evaluar la relación económica (costo: beneficio) del uso de entomopatógenos en la producción de maíz.

Agradecimiento

Los autores quedamos profundamente agradecidos con el Instituto Nacional de Innovación Agraria (INIA): EEA Vista Florida – Lambayeque, quien financió la presente investigación a través del Programa Nacional de Innovación Agraria (PNIA), realizado en el marco del Proyecto 071PI: "Diseño de un paquete de manejo ecológico para el control de Spodoptera frugiperda "cogollero" en el cultivo de maíz amarillo duro en la Región de Lambayeque y La Libertad".

 

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* Corresponding author

E-mail: eneira@inia.gob.pe (M. Neira).

 

Received May 17, 2019.

Accepted December 16, 2019.

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