Área de estudio

Es estudio fue realizado en la provincia de Tambopata, Madre de Dios (12º31'12'' S y 69º12'58'' O), sureste de la Amazonía Peruana. Las áreas evaluadas se localizaron entre 7-12 km de la ciudad de Puerto Maldonado (capital de la Provincia de Tambopata) y se encuentran a una altitud promedio de 194 m s.n.m. En el ámbito de estudio la temperatura media anual es 25,4 ºC y la precipitación total anual en promedio es 2120 mm; con una estación seca de junio a septiembre (menos de 100 mm).

Se seleccionaron 2 sitios para la evaluación de metales pesados en suelo y productos agrícolas. El primero, un área abandonada por explotación de minería aurífera, denominado "La Pastora". El segundo, un sitio control que no ha sido impactado por actividad minera y no hay registros de esta actividad en las cercanías, denominado "comunidad de Infierno". En la Pastora se han desarrollado actividades minero-auríferas de forma informal e ilegal, así como agricultura de subsistencia y comercial.

Muestreo de suelo y productos agrícolas

Las muestras de suelos y productos agrícolas se colectaron en los 2 sitios evaluados (con actividad minera y sin actividad minera). La elección de las áreas muestreadas fue determinada en base a la presencia o no de cultivos de yuca y plátano. En cada sitio se seleccionó y delimitó 2 parcelas de 0,5 ha, una en la plantación de yuca y otra en la plantación de plátano (4 en total).

Para el suelo, se utilizó una muestra compuesta de 6 submuestras distribuidas de forma sistemática en la parcela. El suelo fue mezclado cuidadosamente y se guardó en bolsas de polietileno zip-lock. Para los productos agrícolas, las muestras fueron colectadas de 3 individuos según especies seleccionados aleatoriamente y guardada en bolsas de polietileno zip-lock. Para plátano se colectaron muestras de raíz, tallo, hojas y frutos; mientras que para la yuca solo se colectaron raíz, tallo y hojas. Para cada parcela y según cultivo, las muestras de raíces, tallos, hojas y frutos se mezclaron cuidadosamente y se tomó una muestra compuesta para el análisis en laboratorio.

Análisis de laboratorio

La concentración de metales pesados en suelos y productos agrícolas fue determinada mediante espectrofotometría de emisión óptica de plasma acoplado inductivamente (ICP-OES) y Espectrometría de fluorescencia atómica con generación de Hidruros (GH-AFS). Los análisis de concentración de metales pesados (suelo y plantas) y la caracterización fisicoquímica de los suelos fueron realizados por el laboratorio CERPER (Certificaciones del Perú S.A.), acreditado por el Instituto Nacional de Calidad (INACAL-Perú) bajo la norma NTP-ISO/IEC 17025.

Análisis riesgo para la salud

Demasiada exposición a metales pesados elevados tiene efectos crónicos (no-cancerígenos) en la salud humana (^{Xiao et al., 2017}). En el presente estudio se cuantificó el riesgo cancerígeno y no cancerígeno de los metales pesados (As y Pb) en la salud humana de adultos, vía ingestión de yuca, utilizando la metodología recomendada por la Agencia de Protección Ambiental de Estados Unidos (^{USEPA, 2001}; ^{Doležalová et al., 2019}). El riesgo cancerígeno en los humanos es la probabilidad de desarrollar algún tipo de cáncer como resultado de la exposición a un carcinógeno potencial (Xiao et al., 2017). La dosis diaria por la ingestión de alimentos contaminados (DDA) se calculó utilizando la Ecuación 1.

()1

Donde C es la concentración del metal pesado en el suelo (mg/kg); R_ing es la tasa de ingestión (mg /día); EF es la frecuencia de exposición (días/año); ED es la duración de la exposición (años); BW es el peso corporal (kg); AT es el tiempo promedio (días).

Para valorar el potencial del riesgo no-cancerígeno (HQ) debido a metales pesados se utilizó la Ecuación 2. Se utilizó la Ecuación 3 para cuantificar el riesgo cancerígeno (CR) de As y Pb. Si el HQ es <1 (^{USEPA, 2001}), probablemente no existen riesgos de efectos no cancerígenos y si el HQ es > 1 los efectos adversos para la salud son posibles, y la probabilidad de efectos aumenta con los aumentos en los valores de HQ (^{Doležalová et al., 2019}). Si el CR < 10^-6 indica que no hay riesgo cancerígeno (^{USEPA, 2001}); si CR < 10^-4 el riesgo es considerado como aceptable; sin embargo, CR > 10^-4 sugiere un alto riesgo para desarrollar cáncer en humanos (^{Ahn et al., 2019}; ^{Shen et al., 2019}).

()2

Donde DDA es la dosis diaria por la ingestión de alimentos contaminados; RFD es la dosis oral de referencia de elementos no-cancerígenos y esta es diferente según cada metal pesado (Hg = 0,0001, As = 0,0003, Cd = 0,0005 y Pb = 0,0035) (^{Doležalová et al., 2019}; ^{Shen et al, 2019}).

()3

Donde: CR es el índice de riesgo cancerígeno de As y Pb; SF es el factor de pendiente del cáncer (Hg = 0,035, As = 1,5, Cd = 0,006 y Pb = 0,0085) (^{Doležalová et al., 2019}; ^{Shen et al, 2019}).

Análisis de datos

Para la determinación del índice de bioacumulación de metales pesados se utilizó el método adaptado por ^{Mas y Azcue (1993}), la cual se calcula mediante la relación entre la concentración de un metal pesado en las plantas y la concentración del mismo metal en el suelo. Para su interpretación se utilizó el grado de acumulación definido como: menor de 10^-3 = carencia, hasta 10^-2 = ligera, hasta 10^-1 = media y hasta 10¹ = intensa.

Se comparó la concentración de metales pesados en suelos con los límites máximos permisibles establecidos por la legislación peruana, estándares de calidad ambiental (ECA) para suelos agrícolas Decreto Supremo N° 011-2017-MINAM (^{MINAM, 2017}). Para evaluar los niveles de toxicidad en las plantas estudiadas, se comparó con los propuestos por ^{Kabata-Pendias y Mukhe (2007}).

Se calculó el índice de geoacumulación (Ecuación 4) para evaluar el nivel de contaminación en el suelo. Este índice fue propuesto por ^{Müller (1969}), como un criterio utilizado para comparar la concentración de metales encontrados en los sitios contaminados con valores de referencia de sitio no contaminados.

()4

Donde I_geo es el índice de geoacumulación; CM_i es la concentración del metal pesado en estudio; y B_i los valores de concentración de referencia.

Caracterización fisicoquímica de los suelos

En las plantaciones de yuca, en la zona control y con minería el pH del suelo fue ácido, probablemente debido a la presencia del aluminio (Tabla 1). En la zona control los suelos fueron francos, mientras que en la zona con minería fueron franco-limoso, producto de la sedimentación de suelos y arrastre por agua del material particulado.

La capacidad de intercambio catiónico fue superior en la zona con minería, con altos valores de cationes intercambiables de Ca y Mg (importantes para la fertilidad de los suelos); aunque su concentración indicaría que existe saturación de bases, so 4 2− y Fe (Tabla 1).

En las plantaciones de plátano, los suelos fueron menos ácidos en la plantación con minería (pH = 6,69) que en el control (pH = 5,04). La acides del suelo y la mayor concentración de bases libres (CO₂Ca) en las plantaciones de la zona minera, estarían generando condiciones para que los meta-les pesados se mantengan en el suelo. Por lo tanto, se encontró una mayor capacidad de intercambio catiónico en la plantación con minería, debido a la presencia de iones y materia orgánica (Tabla 1).

Es importante mencionar que debido a la mayor proporción de partículas de menor tamaño (limo y arcillas) en las plantaciones con minería que en la plantación control (Tabla 1) existiría una retención de materia orgánica, agua y gases en estos suelos, ocasionando una mayor retención de los metales pesados.

Metales pesados en suelo

La concentración de mercurio en suelo fue similar entre las 4 plantaciones evaluadas (< 0,01 mg/kg). La concentración de arsénico, cadmio y plomo fueron superiores en las zonas con minería (Tabla 2). En la zona sin minería se encontró un 42% menos de arsénico y 35% menos de plomo. Mientras que, la concentración de cadmio fue muy inferiores en la plantación control (< 0,02 mg/kg) que la plantación con minería (> 0,79 mg/kg).

Las concentraciones encontradas de meta-les pesados en suelo de las plantaciones agrícolas de yuca y plátano son inferiores a los establecidos por los Estándares de Calidad Ambiental peruano (Tabla 2).

Por otro lado, los resultados encontrados en el presente estudio difieren con los encontrados por ^{Velásquez-Ramírez et al. (2020}) en Madre de Dios, que encontró diferencias en la concentración de metales pesados entre áreas impactadas por minería aurífera y áreas no impactadas. Debido a que Velásquez-Ramírez et al. (2020) encontraron una mayor proporción de arsénico, cadmio y plomo en las áreas no impactadas por minería, mientras que aquí se encontró una mayor concentración de estos metales en las áreas con actividad minera (Tabla 2).

En el presente estudio la concentración de mercurio en suelo fue inferior a 0,01 mg/kg, similar a los reportado por otros estudios en Madre de Dios (^{Velásquez-Ramírez et al., 2020}; ^{Huayllani, 2017}). La concentración de arsénico y plomo en suelo en el presente estudio fueron superiores a los reportados por Velásquez-Ramírez et al. (2020) y Huayllani (2017), mientras que los valores de cadmio encontrados fueron inferiores a estas (Tabla 2).

Sin embargo, debido a las características fisicoquímicas de los sitios evaluados se considera la posibilidad de la permanencia de estos metales en los suelos. Debido a que los metales pesados dependen de la cantidad de materia orgánica, el pH, la conductividad eléctrica, capacidad de intercambio catiónico, presencia de carbonatos y textura de suelo; los cuales facilitarían la disponibilidad de estos metales para las plantas y movilidad de los metales a capas inferiores del suelo. Así, los metales pesados serían absorbidos por los productos agrícolas, como la yuca y plátano.

Por otro lado, los niveles de mercurio, cadmio, arsénico y plomo en suelos agrícolas de yuca y plátano de la zona con minería y la zona control no sobrepasaron los estándares peruanos de calidad para suelo agrícola (Tabla 2).

Además, considerando los valores del índice de geoacumulacion (I_geo) para Hg y As (Tabla 2), los suelos de las plantaciones de yuca son consideradas como suelos no contaminadas a moderadamente contaminados (valores de I_geo entre 0 a 1) (^{Liang et al., 2015}).

Metales pesados en productos agrícolas

Las concentraciones de mercurio en raíz, tallo y hoja de yuca fueron superiores en las plantaciones contaminadas por minería (> 0,17 mg Hg/kg) que en los no contaminados (< 0,01 mg Hg/kg) (Tabla 3). En el sitio sin minería, el tallo de yuca (0,083 mg Hg/kg) fue el órgano con mayor acumulación de mercurio y la raíz el menor (0,018 mg Hg/kg). Sin embargo, en el plátano los niveles más bajos de mercurio se encontraron en los frutos (< 0,002 mg Hg/kg) y hojas (< 0,10 mg Hg/kg), mientras que los mayores niveles de mercurio se encontraron en las raíces (> 0,45 mg Hg/kg en los sitios con minería). Los resultados sugieren que en el plátano la mayor acumulación el mercurio es en las raíces y tallos (Tabla 3), lo cual no generaría riesgos en la salud humana debido a que son los frutos del plátano los que se consumen y no los tallos y raíces.

Las concentraciones más elevadas de arsénico se encontraron en las raíces y tallos de yuca (> 2,9 mg As/kg). Mientras que la concentración más baja de arsénico fue en hojas de yuca y plátano (< 0,05 mg As/kg), y frutos de plátano (< 0,006 mg As/kg). Por otro lado, los niveles de arsénico fueron superiores en los sitios con minería. Los resultados sugieren una mayor acumulación de arsénico en raíz y tallo para la yuca, y en raíces de plátano. Esta acumulación del arsénico a los niveles inferiores de la planta podría ser un mecanismo de defensa ante la sensibilidad del metal pesado.

Se encontraron diferencias en la acumulación de Cd entre los órganos de las especies evaluadas y entre sitios. En yuca los niveles más altos de Cd se encontraron en las hojas, mientras que en el plátano los mayores niveles de cadmio se encontraron en las raíces (Tabla 3). En general, las plantaciones en los sitios con minería presentaron los niveles más alto de cadmio. Es interesante mencionar que en los frutos de plátano se encontraron los niveles más bajos cadmio. Para las 2 especies estudiadas, las plantaciones ubicadas en los sitios con minería presentaron los niveles más altos de plomo. En la yuca los órganos con mayor acumula-ción de plomo fueron las raíz y tallo (> 5,7 mg/kg). En el plátano, la raíz fue el órgano con mayor acumulación de plomo (Tabla 3).

Las concentraciones de metales pesados reportados para yuca y plátano en el pre-sente estudio son inferiores a los rangos de toxicidad, propuestos por ^{Kabata-Pendias y Mukhe (2007}). Lo cual sugiere que las con-centraciones de metales pesados encon-trados no tendrían efectos tóxicos en las plantas evaluadas. Sin embargo, en la raíz yuca las concentraciones de arsénico y plomo superan los límites máximos acepta-bles para alimentos establecidos por la ^{FAO-OMS (2018)}, en 30 y 58 veces más, respectivamente (Tabla 3). Similares resul-tados para la yuca fueron encontrados por ^{Barraza et al. (2018}) en plantaciones de yuca en la Amazonía Ecuatoriana y ^{Kalagbor et al. (2015}) y Mombo et al. (2016) en plantaciones de Nigeria. Por lo tanto, re-presentaría un riesgo para las poblaciones locales consumir la yuca proveniente de estas plantaciones, en especial para el segmento más vulnerable de la población como los niños (^{Kalagbor et al., 2015}).

Mientras que la concentración de metales en los frutos de plátano no superó los limite máximos aceptables para alimentos esta-blecidos por la FAO-OMS (2018) (Tabla 3). Similares resultados en el plátano fueron reportados por ^{Barraza et al. (2018}) en plantaciones de la Amazonía Ecuatoriana.

La absorción de metales pesados del suelo y la acumulación varía entre especies y órganos vegetales (^{Baker, 1981}; ^{Barceló et al., 2003}).

TR = Rango de Toxicidad en plantas (^{Kabata-Pendias y Mukhe, 2007}). FAO-OMS = Norma sobre los "Límites Máximos permisibles para contaminantes y toxinas en alimentos, establecidos por la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y Organización Mundial de la Salud" (FAO-OMS, 2018).

Figura 1 Grado de bioacumulación de metales pesados en yuca y plátano, según órgano sitio de plantación (con actividad minera y control), Madre de Dios, Perú. 

Los resultados del presente estudio sugie-ren que la yuca y el plátano son especies acumuladora de arsénico y plomo, debido a que una mayor concentración en raíces, lo cual caracteriza a una especie acumuladora (^{Barceló et al., 2003}). Sin embargo, la yuca utilizaría un mecanismo de exclusión con el cadmio (Barceló et al., 2003), es decir acumula este metal a las hojas; diferente respuesta encontrada en el plátano, que también puede ser considerada como acumuladora de cadmio por su mayor acumulación de este metal en las raíces.

^{Valenzuela y Quispe (2017}) evaluaron los niveles de plomo y cadmio en raíces de yuca consumidos en la ciudad Satipo (Amazonía Peruana). Los niveles de plomo reportados en el presente estudio son superiores a los reportados por Valenzuela y Quispe (2017) en promedio 0,13 mg Pb/kg, mientras que los niveles cadmio fueron similares. Asimismo, similar a lo reportado en el presente estudio, ^{Huayllani (2017}) encontró una mayor concentración de plomo en raíces de Apeiba membranacea, Ochroma pyramidale, Ceiba pentandra y Erythrina ulei en zonas con actividad mineras en Madre de Dios (Perú) (Tabla 3).

Por otro lado, la mayor concentración de plomo encontrada en las plantaciones con minería en la yuca (raíz y tallo) y plátano (raíz, tallo, hoja y fruto), estaría relacionado a la conformación geológica del sitio y a la mayor presencia y circulación de vehículos motorizados que en el sitio control. Debido a que las parcelas se encontraban cercanas a carreteras (^{Xiong et al., 2016}; ^{Mombo et al., 2017}).

Bioacumulación de metales pesados según órgano de la planta

En la yuca, se encontró que el grado de bioacumulación de metales en la raíz y tallo fue superior en las zonas con minería previa (Figura 1a, b).

En la zona con minería se encontró una bioacumulación intensa en arsénico y plo-mo, mientras que para el mercurio y cadmio se encontró una bioacumulación media (Figura 1a, 1b). En hojas, el grado de bio-acumulación de mercurio (ligera) y plomo fue superior en la plantación en zona mi-nera. Mientras que el grado de bioacumu-lación de arsénico (ligera) y cadmio (media) fue similar entre ambos sitios (Figura 1c).

En el cultivo de plátano, el grado de bioacumulación de arsénico y cadmio en raíz (media), plátano (ligera) y hojas (ligera) fueron similares (Figura 1a, 1b, 1c). Se encontró una diferencia en el grado de bioacumulación de mercurio y plomo entre ambos sitios de estudio. Siendo mayor para el grado de bioacumulación de mercurio (ligera) en la zona sin minería, mientras que el grado de bioacumulación de plomo (media) fue superior en la zona con minería (Figura 1d, 1e, 1f). Por otro lado, el grado de bioacumulación en frutos de plátano de arsénico, cadmio y plomo en la zona minera fue ligero, mientras que el grado de bioacu-mulación de mercurio fue de carencia (Figura 1g).

El grado de bioacumulación de arsénico y plomo en productos agrícola de la zona minera se encuentran en un grado intenso para la yuca y en un grado medio para el plo-mo para frutos del plátano. Esta diferencia es debido a que la capacidad de bioacu-mular metales varía según las especies y la naturaleza de los metales pesados (^{Vig et al., 2003}).

La intensa bioacumulación de plomo y arsénico por la yuca en la plantación con minería es debido a que esta es considerada una bioacumuladora de metales (^{Kalagbor, 2015}). Varios estudios han encontrado una mayor bioacumulación de metales en áreas contaminadas que en suelo no impactados (^{Idodo-Umech y Ogbeibu, 2010}; ^{Kříbek et al., 2014}; Mombo et al., 2016), resultados similares a los reportados en el presente estudio. Sin embargo, los resultados reportados en el presente estudio difieren de los encontrados por Kříbek et al. (2014) en área impactada por minería en Zambia, que encontró una mayor concentración de metales en las que hojas que en las raíces.

En el presente estudio, para la yuca la mayor acumulación de metales pesados (Hg, As y Pb) se encontró en las raíces que en las hojas. Similares resultados fueron reportados por ^{Harrison et al. (2018}) en suelos contaminado por aceites crudos en Nigeria. Asimismo, en el estudio de ^{Alcantara et al. (2017}) reportan una mayor acumulación de Hg en las raíces, debido a su elevada tolerancia a suelos contaminados por Hg. Estos resultados son preocupantes, debido a que la raíz de la yuca es el órgano vegetativo de consumo humano masivo en Madre de Dios. Su consumo por la población local es de regular a constante y es ampliamente comercializado en los mercados locales. Más aun considerando que la absorción de metales pesados por las plantas es la primera etapa para el ingreso en la cadena alimenticia (^{Kabata-Pendias y Mukhe, 2007}). El plomo en los humanos genera efectos graves en diferentes órganos e influye en la capacidad mental y desarrollo de los niños (^{Londoño-Franco et al., 2016}), demostrado por un estudio realizado en la Amazonía peruana (^{Anticona y San Sebastian, 2014}). Mientras que el arsénico este clasificado como una sustancia cancerígena, y su toxicidad crónica puede generar lesiones vasculares y de la piel (Londoño-Franco et al., 2016).

Las especies hiper-acumuladoras de metales suelen tener una biomasa reducida, debido a que utilizan más recursos en los mecanismos de adaptación a las elevadas concentraciones de los metales pesados en sus tejidos (^{Kabata-Pendias y Mukhe, 2007}). Esta podría ser una de las razones por las cuales en el presente estudio no se encontraron altos niveles de bioacumulación en los órganos superiores de las especies estudiadas (frutos del plátano), debido a que estas presentan una biomasa abundante. En el proceso de acumulación de metales en la planta los metales disminuyen su concentración hacia las partes superiores de la planta; sin embargo, esto estaría influenciando en una mayor bioacumulación en las raíces de la yuca (producto comestible).

Riesgo en la salud

Se estimaron los riesgos en la salud humana (cancerígenos y no cancerígenos) como producto del consumo de yuca proveniente de sitios contaminados por metales pesados (Hg, As, Cd y Pb). Los valores del riesgo cancerígeno y no-cancerígeno se mostraron la siguiente manera As > Pb > Hg > Cd (Tabla 4). En Hg y Cd probablemente no existan riesgos de efectos no cancerígenos, debido a que no superaron los valores máximos admisibles (HQ < 1, Tabla 4) (^{USEPA, 2001}; ^{Doležalová et al., 2019}). Sin embargo, el As y el Pb superaron el límite máximo admisible por la USEPA (2001) (HQ > 1, Tabla 4). Por lo tanto, es probable que existan efectos no cancerígenos en la salud humana debido al As y Pb (^{Xiao et al., 2017}), además es importante resaltar que el As representa el mayor riesgo de toxicidad sería debido su elevado HQ (>13) (^{Doležalová et al., 2019}).

El índice de riesgo cancerígeno de As (CR = 5,98 x 10^-3) fue superior que los otros metales evaluados (Tabla 4b), el CR > 10^-4 sugiere que el As, en el presente estudio, representa un alto riesgo para desarrollar cáncer en humanos (^{Shen et al., 2019}), Similares resultados fueron reportados por Ahn et al. (2019) en áreas afectadas por minería en Korea. Por otro lado, en Pb encontramos un riesgo cancerígeno aceptable (CR < 10^-4, Tabla 4b) (^{Xiao et al., 2017}). Mientras que en Hg y Cd no hay riesgo de potencial cancerígeno (CR < 10^-6, Tabla 4b).

Nuestros resultados sugieren que la comercialización de productos agrícolas procedentes de las zonas con actividades mineras necesitaría una evaluación, monitoreo y mayor control en su comercialización. Además, se debería ayudar a las poblaciones locales a adoptar mejores prácticas de agricultura (^{Shen et al., 2019}). Asimismo, se recomienda evitar en lo posible establecer plantaciones de yuca en áreas abandona-das o con impacto previo por minería aurífera en Madre de Dios. Aunque los niveles metales pesados encontrados en el presente estudio son bajos, el consumo constante de los mismos se bioacumula en los organismos, por tanto, los riesgos cancerígenos (As) y no cancerígenos (As y Pb) afectan a la salud pública local por el consumo constante de estos productos; aún más que el consumo per cápita de yuca en la Amazonía peruana es 24,3 kg/año y de plátano es 104 kg/año (^{INEI, 2018}). Además, la producción de yuca y plátano en Madre de Dios en el 2018 fue de 12765 toneladas y 25764 toneladas, respectivamente (^{INEI, 2018}). En estas condiciones los productos agrícolas provenientes de zonas mineras son un potencial recurso de toxicidad por metales pesados (^{Mlay y Mgumia, 2008}). Por estas razones, es necesario realizar más estudios sobre los niveles de metales pesados en los suelos y productos agrícolas en estos productos, con la finalidad de evitar la toxicidad en la flora, fauna y las poblaciones humanas locales. En Madre de Dios, para mejorar nuestro conocimiento sobre los beneficios nutritivos y los riesgos para la salud debido al consumo de yuca se necesitan más estudios. Se recomienda (1) la remediación de los suelos de estas áreas contaminadas, (2) los agricultores deberían evitar plantar yuca en áreas contaminadas por la minería aurífera y (3) los residentes locales deberían evitar consumir productos que provengan de áreas contaminadas.